Composición dietaria de Sprattus fuegensis y...

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Universidad de Concepción

Dirección de Postgrado Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas

Programa de Magister en Ciencias con mención en Pesquerías

Composición dietaria de Sprattus fuegensis y

determinación del nivel trófico mediante isótopos estables

de δ13C y δ15N en la zona sur austral.

Tesis para optar al grado de Magister en Ciencias con Mención en Pesquerías

SANDRA ORIANA MONTECINOS GARRIDO CONCEPCIÓN, CHILE

2015

Profesor Guía: Dr. Leonardo Castro Cifuentes

Depto. de Oceanografía Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas


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La presente tesis se realizó en el Departamento de Oceanografía de la Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas de la Universidad de Concepción y ha sido aprobada por la siguiente Comisión Evaluadora: Profesor Guía

_________________________ Dr. Leonardo Castro Cifuentes

Departamento de Oceanografía Universidad de Concepción

Comisión Evaluadora

________________________ Dr. Luis Cubillos Santander


________________________

Dr. Sergio Neira Alarcón Departamento de Oceanografía


________________________ Dr. Humberto González Estay

Instituto de Biología Marina Universidad Austral de Chile, Valdivia

Director de Programa

________________________ Dr. Leonardo Castro Cifuentes


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A Dios y a mi Familia

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AGRADECIMIENTOS

Quiero expresar mis más sinceros agradecimientos a todas aquellas personas que

contribuyeron en el desarrollo de esta tesis, especialmente al Dr. Leonardo Castro

Cifuentes, quien a pesar de todas las cosas que demandan su tiempo, me apoyó fielmente

desde mis estudios de pregrado hasta el término de esta tesis de postgrado. Le doy infinitas

gracias por todo su apoyo, comprensión, dedicación, disposición y paciencia que me ha

brindado todo este tiempo y por su incondicional confianza. Pienso que personas así

merecen ser reconocidas en vida.

Agradezco también Carolina Alarcón y a Erika Meerhoff por su tiempo y

disposición en guiarme a analizar mis datos, a integrantes del LOPEL por su colaboración

en forma indirecta o directa en la elaboración de este Proyecto, en especial a Aldo Barba

por su ayuda en los análisis de contenidos gástricos. A Ana María Jara por la identificación

de fitoplancton, a Germán Vásquez por las muestras colectadas y a todos a quienes me

motivaron a terminar este trabajo en especial a Gabriela Medina y María José Cuevas,

gracias por animarme cada día y hacerme ver que todo vale la pena.

Agradezco infinitamente a la hermosa familia que Dios me ha dado, en especial a

mi madre por todo su esfuerzo, ayuda y amor en mi formación y siempre darnos lo mejor

de lo mejor. A mis hermanos Pablo, Patrick y Darlyn por su gran apoyo y compañía en esta

etapa. A mi compañero de la vida, amigo, confidente, mi marido Ignacio, quien ha sido un

pilar fundamental para terminar este proceso. A mi hija Fernanda, quien ha sido mi

motivación, mi alegría y quien me alentaba para culminar esta etapa. También a mis amigos

de la vida Patricio y Susana muchas gracias por sus palabras de ánimo, escucharme y

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aconsejarme para que todo pudiese ser de la mejor manera. A mis amados amigos de CBC,

muchísimas gracias por ser parte de mi vida, ser testigos de lo que Dios ha hecho, muchas

gracias por sus oraciones y por cada tiempo que pasamos juntos alentándonos.

Gracias a todos quienes estuvieron en este largo y duro proceso, gracias por

aguantar mis mañas, penas, alegrías, tristezas, llanto y risa, al recordar todo esto se me

vienen tantas cosas a la mente, pero solo puedo decir GRACIAS !

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AGRADECIMIENTOS INSTITUCIONALES

Finalmente, quisiera expresar mis sinceros agradecimientos a las instituciones que

apoyaron fielmente durante el desarrollo de esta tesis. En primer lugar a la Dirección de

Postgrado de la Universidad de Concepción, al Director del Programa quien fue mi Guía de

Tesis y a quien reitero mis agradecimientos y mi mayor admiración. También quisiera

agradecer a CONICYT por brindar el financiamiento para poder realizar el Magister y al

Programa COPAS SUR AUSTRAL por brindar financiamiento durante el último año de

tesista y por financiar la asistencia a Congresos tanto Nacional como Internacional.

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INDICE GENERAL

INDICE DE FIGURAS .......................................................................................................... 8

INDICE DE TABLAS .......................................................................................................... 10

RESUMEN ........................................................................................................................... 13

ABSTRACT ......................................................................................................................... 16

INTRODUCCION GENERAL ............................................................................................ 19

HIPÓTESIS .......................................................................................................................... 24

OBJETIVOS ......................................................................................................................... 25

OBJETIVO GENERAL ................................................................................................... 25

OBJETIVOS ESPECIFICOS ........................................................................................... 25

CAPITULO 1 ....................................................................................................................... 26

Resumen ........................................................................................................................... 27

Abstract ............................................................................................................................. 29

1. Introducción ....................................................................................................... 31

2. Metodología ....................................................................................................... 35

3. Resultados .......................................................................................................... 38

4. Discusión ............................................................................................................ 42

5. Referencias ......................................................................................................... 46

CAPITULO 2 ....................................................................................................................... 65

Abstract ............................................................................................................................. 66

1. Introduction ........................................................................................................ 68

2. Methods .............................................................................................................. 72

3. Results ................................................................................................................ 76

4. Discussion .......................................................................................................... 79

5. References .......................................................................................................... 86

DISCUSION GENERAL ................................................................................................... 109

BIBLIOGRAFÍA ................................................................................................................ 114

ANEXO .............................................................................................................................. 124

8

INDICE DE FIGURAS

CAPITULO 1

Figura 1: Distribución geográfica de sardina asutral en el cono sur austral. ....................... 53

Figura 2: Mapa de distribución de adultos de sardina austral durante el año 2013 en el

Norte de la Patagonia Chilena. Círculos azules = Zona ISCh y Círculos rojos = Zona SC. 54

Figura 3: Principales ítems encontrados en los contenidos gástricos de sardina austral,

donde: a) Eufáusidos, b) Anfípodos, c) Megalopa, d) Copépodo grande, e) Apendicularia y

f) Zoea................................................................................................................................... 55

Figura 4: Composición dietaria (N% porcentaje numérico) de ítems zooplanctónicos en

contenido estomacal de sardina austral en las tres estaciones (combinadas) del año 2013,

donde a) zona ISCh, b) zona SC y c) zona austral Argentina. ............................................. 61

Figura 5: Composición dietaria (N% porcentaje numérico) de ítems fitoplanctónicos en

contenido estomacal de sardina austral en toda la data del año 2013, a) zona ISCh b) zona

SC. ........................................................................................................................................ 62

Figura 6: Indice de Importancia relativa (%IIR) de los componentes zooplanctónicos y

fitoplanctónicos de la dieta correspondiente a la zona ISCh (Mar Interior de Chiloé) en los

meses de otoño, invierno y verano, año 2013. ..................................................................... 63

Figura 7: Comparación estacional de Índice Numérico (%N) entre el estudio de Aranis et

al., (2012) y nuestro estudio en la zona ISCh (Mar Interior de Chiloé). .............................. 64

TESIS_COMPLETA.doc#_Toc416690853





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INDICE DE FIGURAS

CAPITULO 2

Figure 1: Areas sampled in North Chilean Patagonia and Argentina during 2013. ISCh:

Inner Sea of Chiloe. SC: Southern Channels. ....................................................................... 97

Figure 2: Interannual variations of δ13C and δ15N in Patagonian sprat tissue during the

winters of 2011, 2012, and 2013, in the Inner Sea of Chiloe (ISCh). Boxplots show the

minima, maxima, medians, 25th and 75th pecentiles of data, and outliers. ......................... 98

Figure 3: Spatial variation of δ13C and δ15N in Patagonian sprat. A) Top panels: Fall 2012,

Arg = Argentina and ISCh = Inner Sea of Chiloe. B) Bottom panels: Fall 2013, ISCh =

Inner Sea of Chiloé and SC = Southern Channels. Boxplots show the minima, maxima,

medians, 25th and 75th perceniles of data and outliers. ....................................................... 99

Figure 4: Relationship between δ13C and δ15N in Patagonian sprat collected from the Inner

Sea of Chiloe (white circles, ISCh) and Southern Channels (black circles, SC) during fall

2013. ................................................................................................................................... 100

Figure 5: Relationship between δ15N values and total length (cm) of Patagonian sprat. A)

Seasonal variability: fall, winter, and summer in ISCh in 2013, and B) Spatial variability in

ISCh (open circles) and SC (black circles) during fall 2013. ............................................. 101

Figure 6: Variations in δ13C, δ15N, and trophic levels with total length (cm) of Patagonian

sprat. Top panels: Inner Sea of Chiloe (ISCh). Bottom panels: Southern Channels (SC). 102

Figure 7: Mean values of δ13C and δ15N in phytoplankton, zooplankton, and Patagonian

sprat, during fall 2013. Ps ISCh = Patagonian sprat from Inner Sea of Chiloe, Ps SC =

Patagonian sprat from Southern Channels, Zoo ISCh = Zooplankton from Inner Sea of

Chiloe, Phy ISCh = Phytoplankton from Inner Sea of Chiloe, Zoo SC = Zooplankton from

Southern Channels, and Phy SC = Phytoplankton from Southern Channels. .................... 103

10

INDICE DE TABLAS

CAPITULO 1

Tabla 1: Número de individuos de analizados por año y zona. ........................................... 56

Tabla 2: Número de individuos analizados por año, clasificando sus contenidos gástricos

por estado de digestión (Estado I= no digerido, Estado II= semidigerido Estado III=

digerido completamente). ..................................................................................................... 57

Tabla 3: Número de individuos totales, número de estómagos con zooplancton reconocible

y con fitoplancton, clasificados por estación del año, zona y región durante el año 2013. .. 58

Tabla 4: Índices de Frecuencia (%F), Abundancia (%N), Peso gravimétrico (%P) e

Importancia Relativa (%IIR) en ítems zooplanctónicos y fitoplanctónicos presentes en

todos los contenidos gástricos analizados en las zonas ISCh y SC durante el año 2013

(estaciones combinadas). ...................................................................................................... 59

Tabla 5: Índices de Frecuencia (%F), Abundancia (%N), e Importancia Relativa (%IIR) en

ítems zooplanctónicos en la zona austral de Argentina durante el año 2012. ...................... 60

11

INDICE DE TABLAS

CAPITULO 2

Table 1: Means (and standard deviations) of δ13C, δ15N, and trophic levels (TLe) of

Patagonian sprat in different years, study areas, and seasons. The number of samples

analyzed per zone and the δ15Nbase are also shown. ............................................................ 104

Table 2: Summary of data obtained during fall 2013 for Patagonian sprat. The average

values, standard deviations (sd), and minimum and maximum values of total length (TL),

total weight (TW), δ13C, δ15N, trophic level (TLe), and δ15Nbase are presented. ................ 105

Table 3: Distance-based linear model (DistLM) results for δ13C, not logx+1 transformed;

δ15N, total length and total weight logx+1 transformed. .................................................... 106

Table 4: Mean δ13C, δ15N, and trophic levels (TLe) of phytoplankton, zooplankton, and

Patagonian sprat in the austral zone during fall 2013. (Phy ISCh = Phytoplankton from

Inner Sea of Chiloe, Phy SC = Phytoplankton from Southern Channels, Zoo ISCh =

Zooplankton from Inner Sea of Chiloe, Zoo SC = Zooplankton from Southern Channels, Ps

ISCh = Patagonian sprat from Inner Sea of Chiloe, Ps SC = Patagonian sprat from Southern

Channels). ........................................................................................................................... 107

Table 5: Stable isotope values of δ13C and δ15N, δ15Nbase, and TLe of Patagonian sprat (data

from fall 2013 and fall 2012) and other Clupeiforms and locations. ................................. 108

12

ÍNDICE DE ANEXOS

Anexo, Figura 1: Ejemplo de enriquecimiento trófico de C y N (extraído de tesis doctoral,

Agurto, 2007). .................................................................................................................... 124

Anexo, Figura 2: Masas de aguas presente en la zona del Mar Interior de Chiloé y la zona

de los canales y fiordos, (Extraído desde Sievers & Silva, 2006). ..................................... 125

Anexo, Figura 3: Modelo esquemático de las circulación horizontal de las masas de agua

en el Mar Interior de Chiloé y la zona de los Canales y fiordos: a) nivel superficial (0- ~30

m); b) nivel intermedio (~30- ~150 m), c) nivel profundo (~150 m al fondo) (Sievers &

Silva, 2006). ........................................................................................................................ 126

Anexo, Figura 4: Trama trófica de la sardina austral propuesta por Zuleta y Rubilar,

(2010). ................................................................................................................................ 127

Anexo, Figura 5: Flujo vertical de carbono orgánico particulado en la trama trófica del

Fiordo del Reloncaví en invierno y primavera (González et al., 2010). ............................ 128

Anexo, Figura 6: Vías tróficas entre grupos funcionales en las tramas tróficas clásicas y

microbianas de la (a) zona del Mar Interior de Chiloé y (b) del Canal Moraleda. El grosor

de las líneas muestra el nivel de flujo de energía entre grupos funcionales (Pavés et al.,

2014). .................................................................................................................................. 129

Anexo, Figura 7: Valores de δ15N y nivel trófico con la longitud del individuo (LT cm) de

sardina austral para otoño del año 2013. ............................................................................ 130

Anexo, Tabla 1: Procedencia de las muestras durante el periodo de estudio.................... 131

13

RESUMEN

En este trabajo se determinó los componentes principales en la dieta y el nivel

trófico de la sardina austral (Sprattus fuegensis) en la zona austral de Chile. Para ello, se

obtuvieron muestras de individuos de 3 distintas localidades (Mar Interior de Chiloé,

Canales australes de la región de Aysén y Zona austral de Argentina) entre los años 2011-

2013.

Primero, con el objetivo de diferenciar la composición dietaria de Sprattus fuegensis

a partir de contenidos gástricos, se obtuvieron muestras de adultos del Mar Interior de

Chiloé (ISCh), Canales del Sur (SC) y zona austral Argentina. Los organismos fueron

medidos (LT) y pesados (WT) y luego disectados para análisis de contenido estomacal. Se

separó la fracción zooplanctónica de la fitoplanctónica utilizando un tamiz de 120 µm. La

dieta fue caracterizada mediante índices de frecuencia de ocurrencia (%F), abundancia

numérica (%N), abundancia gravimétrica (%P) e importancia relativa (% IIR) de cada

taxón. Un total de 601 estómagos fueron analizados de los cuales 421 individuos fueron

colectados durante el año 2013 en verano, otoño e invierno. Se identificaron 8 items

principales: copépodos pequeños (<1mm), copépodos grandes (>1 mm), eufáusidos,

isópodos, anfípodos, megalopas, apendicularias y zoeas. Copépodos pequeños fueron el

ítem más importante dentro del zooplancton en ambas zonas durante al año (ISCh:

%F=84.0, %N=94.4, %P= 38.9%, %IIR= 96.3; SC: %F=80, %N=88.6, %P=0.7, %IIR=

75.4). Los análisis de fitoplancton revelaron la presencia de 9 ítems: Coscinodiscus,

Chaetoceros, Asterionellopsis, Skeletonema, Thalassiosira, Pseudonitchia, Rhizosolenia,

otras diatomeas Céntricas y Pennadas, siendo las diatomeas céntricas el ítems más

importante dentro del fitoplancton de ambas zonas (ISCh: %F=70.4, %N=38.9 y de %IIR=

14

54.8 y SC: %F=93.3, %N=27.2 y de %IIR=40). En ISCh, durante otoño y verano,

copépodos pequeños fue el ítem más importante en la dieta de sardina austral mientras que

en invierno fueron eufáusidos el componente principal. A su vez, no se encontró diferencias

estacionales en los componentes de fitoplancton, siendo el grupo más importante las

diatomeas céntricas. La mayor diversidad de ítems encontrados en las dietas, tanto de fito

como de zooplancton coincidió con la zona de mayor productividad histórica. Al comparar

entre zonas durante el año, copépodos pequeños y eufáusidos fueron los componentes

principales de las dietas de sardina austral en la zona (ISCh) mientras que en SC fueron los

copépodos pequeños e isópodos. Posiblemente la similitud de ítems dominantes estaría

asociada a la oferta alimenticia de ambas zonas. La mayor abundancia de copépodos

coincidiría con períodos reproductivos de sardina austral y con los meses de mayor

abundancia larval (primavera), por lo que la variabilidad interanual en la abundancia de

zooplancton en la zona Nor-Patagónica, relacionada con los procesos físicos, podría tener

un gran impacto en la alimentación de sardina austral en los fiordos.

Con el fin de evaluar diferencias espaciales y estacionales en la composición

isotópica y niveles tróficos de sardina austral, se obtuvieron muestras de tejido muscular en

individuos adultos en diferentes años (2011 al 2013), así como de organismos que

componen su dieta (zooplancton y fitoplancton). Los resultados revelaron variaciones

interanuales en los valores de δ15N de sardina austral durante invierno (2011-2013) en

ISCh. También existió variación en los valores de isótopos de carbono (δ13C) entre zonas

(zona Nor-Patagónica Chilena y la zona austral Argentina) sugiriendo que sardina austral

en el Atlántico recibiría un aporte de carbono orgánico de origen más terrígeno que lo

observado en la parte Norte de la Patagonia chilena. En una escala espacial menor, en la

Patagonia chilena, la sardina austral durante el otoño del año 2013 mostró diferencias en

15

δ13C siendo los valores en SC inesperadamente más altos que en ISCh (-16.6‰ y -17.7‰,

respectivamente). No existió diferencia entre los valores de δ15N y niveles tróficos

estimados en la Patagonia Chilena fueron de 3.8 (ISCh) y 4.0 (SC). En la zona ISCh, de

mayor productividad que en SC, se determinó una relación positiva entre los valores de

δ15N y la longitud de los individuos, lo que insinuaría un aumento en el nivel trófico con la

talla. En la zona históricamente considerada de menor productividad (SC) y con una trama

trófica más heterotrófica, las tallas de los individuos de esta especie fueron menores que en

ISCh y presentaron un mayor nivel trófico. Estas diferencias de nivel trófico en sus tallas

menores entre zonas reflejarían un comportamiento versátil y beneficioso especialmente en

la Patagonia en que hay marcadas variaciones en la disponibilidad de alimento y en la que

cambios en la trama trófica ocurren estacionalmente.

16

ABSTRACT

In this study the principal components of the diet and trophic level of the Patagonian

sprat (Sprattus fuegensis) was determined in southern Chile. Samples of individuals from

three different locations (Inner Sea of Chiloé, Southern Channels in the Aysén Region and

in the Southern Argentinean zone) between the years 2011-2013 were collected.

First, to differentiate the dietary composition of Patagonian sprat utilizing the analysis of

gastric contents, samples of adults were obtained in the area Inner Sea of Chiloé (ISCh),

South Channel (SC) and southern Argentina zone. The fishes were measured (LT) and

weighted (WT) and then dissected for analysis of stomach contents. The zooplankton

fraction was separated from the phytoplankton using a 120 mm mesh sieve. The diet was

characterized by indices of frequency of occurrence (% F), numerical abundance (% N),

gravimetric abundance (% P) and relative importance (% IIR) of each taxon. A total of 601

stomachs were analyzed of which 421 individuals were collected during the 2013 summer,

fall and winter.

Eight main items were identified in the diet: small copepods (<1mm), large

copepods (> 1 mm), euphausiids, isopods, amphipods, megalopas, appendicularians and

zoeas. Small copepods were the most important in the zooplankton in both areas during the

same year (ISCh: %F=84.0, %N=94.4, %P= 38.9%, %IIR= 96.3; SC: %F=80, %N=88.6,

%P=0.7, %IIR= 75.4). The phytoplankton analysis revealed the presence of nine items:

Coscinodiscus, Chaetoceros, Asterionellopsis, Skeletonema, Thalassiosira, Pseudonitchia,

Rhizosolenia other centric and pennate diatoms; the most important item phytoplankton in

both zones were centric diatoms (ISCh: %F=70.4, %N=38.9 y de %IIR= 54.8 y SC:

%F=93.3, %N=27.2 y de %IIR=40). In ISCh, during fall and summer, small copepods were

17

the most important in the diet of Patagonian sprat, while in winter euphausiids were the

major component. In turn, no seasonal differences in the components of phytoplankton was

found, the most important group were centric diatoms. The greatest diversity of items found

in the diets of both phyto- as zooplankton coincided with the zone of greatest historical

productivity, which corresponds to the Inner Sea of Chiloé. When comparing between

zones during the year, small copepods and euphausiids were the main components of the

diet in the ISCh zone, and in SC were small copepods and isopods. Possibly, the similarity

in dominant items would be associated with the food availability in both areas. The most

abundant copepod coincide with reproductive periods of Patagonian sprat and also when

larval abundance increase (spring), therefore, that inter-annual variability in the abundance

of zooplankton in the northern part of Patagonia, and physical processes, might have a large

impact on feeding conditions for the Patagonian sprat population of in the fjords.

In order to evaluate spatial and seasonal differences in the isotopic composition and

trophic levels in Patagonian sprat (Sprattus fuegensis) in the Northern Chilean Patagonia,

samples of muscle tissue in adult individuals were obtained in different years (2011 to

2013), and in organisms in their diet; zooplankton and phytoplankton. The results showed

inter-annual variations in δ15N in Patagonian sprat during winter (2011-2013) at the ISCh.

Also, variation in carbon isotopes δ13C values were detected between zones (north-

Patagonian Chile and Argentina southern zone) suggesting sprat in the Atlantic Patagonia

would receive an input of organic carbon of more terrigenous origin than that in southern

Chile. On a smaller spatial scale in the Chilean Patagonia, Patagonian sprat in the fall of

2013 showed differences in δ13C values where values at the SC were unexpectedly higher

than in ISCh (-16.6 ‰ and -17.7 ‰, respectively). Not existed difference between the

values of δ15N and trophic levels estimated in Chilean Patagonia were 3.8 (ISCh) and 4.0

18

(SC). A positive relationship was determined between δ15N values and total length of

Patagonian sprat individuals in the Inner Sea of Chiloé, an area reported to have high

productivity. The collected sprats in the Southern Channels, a sector with low productivity

and a heterotrophic food web, were smaller in size and showed a higher trophic level.

However, these small size sprat consumed organisms of a higher trophic level, again

suggesting the versatile feeding behavior of this species is part of a feeding strategy that

may be beneficial in areas that experience large seasonal variations in food availability and

in food webs structure.

Keywords: Stomach contents, stable isotopes, Patagonia sprat, Northern Chilean Patagonia.

19

INTRODUCCION GENERAL

El estudio de las relaciones tróficas en los ecosistemas marinos es un tema

recurrente desde un punto de vista ecosistémico, oceanográfico y pesquero. La

conceptualización de tramas tróficas generalmente se ha basado en inferencias realizadas a

partir de distintas aproximaciones, entre ellas destacan el análisis de contenidos

estomacales y recientemente el uso de métodos bioquímicos como isótopos estables.

El análisis de contenido estomacal ha sido uno de los métodos más antiguos y

frecuentemente empleados para inferir las relaciones tróficas en los ecosistemas acuáticos

(Kling et al., 1992; Rodríguez, 2006). En la mayoría de los peces, la preferencia alimentaria

por parte de un pez hacia una presa, se debe a que la dieta tiene una estrecha relación con la

disponibilidad de alimentos, la cual es considerada como un factor clave para determinar el

reclutamiento y el crecimiento en peces (García de Jalón et al., 1993; Gertkin, 1994). Uno

de los problemas en el estudio de las relaciones tróficas pelágicas radica en la dificultad de

la observación directa de las interacciones entre los peces y sus presas en el medio

ambiente, debido al pequeño tamaño de plancton. Los estudios tradicionales basados en el

contenido intestinal sólo puede proporcionar información sobre la dieta en un periodo de

tiempo corto (uno o dos días) (Madirolas et al., 2000, Aranis et al., 2007) y más próximo a

la captura de predador.

En los últimos años ha incrementado el uso de isótopos estables de carbono (δ13C) y

nitrógeno (δ15N), los cuales nos permiten estudiar las relaciones tróficas en ecosistemas

marinos durante periodos de tiempo relativamente largos (de semanas a meses), debido a la

lenta tasa de movimiento del isótopo en el tejido muscular (Dalerum & Angerbjorn, 2005;

Martínez del Rio et al., 2009; Peterson & Fry, 1987; Kwak & Zedler, 1997; Fantle et al.,

20

1999; Peterson, 1999). Estos elementos (carbono y nitrógeno) poseen dos tipos de isótopos

estables: uno pesado (13C y 15N) y otro ligero (12C y 14N) (Ehleringer & Rundel, 1989;

Dawson & Brooks, 2001). Los isótopos con menor peso atómico son eliminados más

eficientemente por los procesos metabólicos de respiración (12C) o excreción (14N) y los

isótopos de mayor peso atómico tienden a ser acumulados con el incremento en los niveles

tróficos.

Para el isótopo de nitrógeno (δ15N) se ha detectado un enriquecimiento de 3.4 ‰ por

cada nivel trófico (Minagawa & Wada, 1984; Cabana & Rasmussen, 1996; Vander Zanden

& Rasmussen, 1999) y para el carbono (δ13C) de 0 a 1‰, siendo utilizado como indicador

de la fuente original de carbono (Peterson & Fry, 1987; DeNiro & Epstein, 1978;

Minagawa & Wada, 1984; Fry, 1988; Vander Zanden & Rasmussen, 2001; Bode et al.,

2007; Agurto, 2007; Rodriguez-Grana et al., 2008; Véase Anexo, Figura 1). Las distintas

fuentes de fijación de carbono terrígeno (alóctono) o en el medio marino en la producción

primaria pueden conducir a diferencias en valores de δ13C (Fry, 2006). En la parte norte de

la Patagonia se ha encontrado que aguas cercanas a la costa presentan valores más

negativos de δ13C y en aguas oceánicas más enriquecidas en este isótopo (Miller et al.,

2008; Silva et al., 2011)

La zona de la Patagonia norte en Chile es caracterizada por un alto grado de

complejidad geomorfológica e hidrográfica que se traduce en la presencia de fiordos y

canales (Silva et al., 1998; Palma & Silva, 2004). Existe un gran aporte de agua dulce

provenientes de lluvias, glaciares y ríos (Silva & Calvete, 2002). De esta manera, los

fiordos patagónicos presentan un sistema de estuarios, con flujo de agua estuarina

superficial hacia el océano y entrada de aguas oceánicas en la columna de agua inferior

hacia el interior de los fiordos (Silva et al., 1997; Silva & Calvete, 2002; Valdenegro &

21

Silva, 2003; Sievers & Silva, 2006; Kilian et al., 2007ª; Véase Anexo, Figura 2 y 3). Esto

determina una gran dinámica en las propiedades del agua de mar (salinidad, composición

química y temperatura) que finalmente se vuelven en importantes aportes de nutrientes al

sistema. Como resultado, se generan hábitats con extraordinaria productividad que hacen de

esta zona el hogar de una gran diversidad de organismos, representados particularmente por

invertebrados marinos, peces, aves y mamíferos (Silva & Calvete, 2002). Fiordos y canales

también son considerados un sistema complejo en cuanto a dinámica de corrientes,

permitiendo la existencia de condiciones favorables para el desarrollo de los primeros

estadíos de vida de una gran variedad de peces y crustáceos de importancia comercial

(Balbontín & Bernal, 2005; Balbontín, 2006; Landaeta & Castro, 2006; León et al., 2008;

Mujica & Medina, 1997; Balbontín & Bernal 1997; Balbontín & Córdova, 2003; Bustos et

al., 2007; Sabatini et al., 2001).

En la Patagonia habita un pez pelágico conocido como sardina austral (Sprattus

fuegensis). La presencia de esta especie fue reportada en Argentina desde el año 1973

(Ramírez, 1976) y en Chile se ha detectado en las aguas interiores de la región de Los

Lagos desde al año 2004 (Aranis et al., 2006). Se distribuye en el cono sur de Sudamérica,

en la plataforma continental de la zona sur austral de Chile entre los 41° y 55°S y por el

lado Argentino en las mismas latitudes incluyendo las aguas de las islas Malvinas

(Faulkland) (Madirolas et al., 2000; Aranis et al., 2007). Habita en los primeros 50 metros

de la columna de agua, forma cardúmenes, especialmente costeros y tolera bajas

salinidades. Los principales desembarques de esta especie se registran en la región de los

Lagos X región, por la flota artesanal de cerco destinada a reducción (harina), carnada y

consumo humano. Se ha señalado que esta especie cumpliría un rol fundamental en el

ecosistema al interactuar con otros organismos que habitan en la zona austral de Chile, tales

22

como merluza de cola, merluza austral y congrios que son de importancia comercial,

mamíferos (lobos de mar, delfines y ballenas) y aves marinas (pingüino de Magallanes,

cormorán y pelicanos) que se considera necesario proteger (Madirolas et al., 2000, Zuleta

& Rubilar, 2010; Véase Anexo, Figura 4).

Existen estudios de alimentación de Sprattus sprattus en el hemisferio norte

(Cardinale et al., 2006; Casini et al., 2004; Peck et al., 2012) y de Sprattus fuegensis en

Argentina (Ramírez, 1976). En Chile, se ha determinado los componentes principales en la

dieta de Sprattus fuegensis, en aguas interiores de la Región de Los Lagos (Aranis et al.,

2012), pero no se sabe si existe alguna diferencia en las presas de sardina austral en las

zonas contiguas (Canales al sur del Mar Interior de Chiloé) o entre estaciones del año. Por

otra parte, se sabe que la zona del Mar Interior de Chiloé es altamente productiva en

primavera-verano (Iriarte et al., 2007) existiendo una alta diversidad de componentes del

plancton (González et al., 2011; Pavés et al., 2014) y que, durante el invierno existiría una

trama trófica microbiana y en primavera una trama trófica dominada por diatomeas

(González et al., 2010; Véase Anexo, Figura 5). Por otra parte, aguas dulces (aguas

estuarinas) que provienen desde el continente son ricas en materia orgánica y acido silícico

y, aguas que provienen desde el océano (aguas subantarticas) poseen macronutrientes como

nitrato y ortofosfatos, las cuales al mezclarse generan ambientes óptimos que determinan

los niveles de producción primaria y a su vez, conducen la producción secundaria

(zooplancton) y terciaria (peces pelágicos), por lo que se puede esperar que áreas con

mayor conexión oceánica ofrecen una mezcla adecuada de nutrientes para alcanzar niveles

altos de productividad (Pavés et al., 2014; Véase Anexo, Figura 6), lo cual podría explicar

las diferencias en tramas tróficas entre las cuencas de la zona del Mar Interior de Chiloé y

del Canal Moraleda.

23

En el área de estudio que abarca este estudio (42 - 47°S), se ha evidenciado

variaciones en los niveles de δ13C en los sedimentos superficiales como resultado de las

diferentes entradas de carbono orgánico entre la zona sur de los Canales (45 a 47 ° S) y en

el Mar Interior de Chiloé (42 a 45°S). La zona sur de los canales recibe la entrada de δ13C

de origen más terrestre (Mayr et al., 2011; Rebolledo et al., 2011; Sepúlveda et al., 2011;

Silva et al., 2011; Lafón et al., 2014; Mayr et al., 2014; Zapata- Hernández et al., 2014)

debido a las grandes cantidades de agua dulce desde de los ríos, la lluvia y deshielo de los

glaciares, mientras que la zona del Mar Interior de Chiloé está más influenciado por el agua

oceánica (Silva & Calvete, 2002; Valdenegro & Silva, 2003).

El año 2013, la Ley de Pesca y Acuicultura N°20.657 fue modificada con el objetivo

de promover la conservación y el uso sustentable de los recursos pesqueros mediante la

aplicación de un enfoque ecosistémico que permita salvaguardar los ecosistemas marinos

en los que existan recursos; debido a que, los estudios de alimentación e isotópos estables

son una herramienta complementaria que permite acercarnos a un enfoque ecosistémico

proporcionando una visión más certera en el estudio de tramas tróficas (Lassalle et al.,

2014). El objetivo principal del presente estudio es determinar la composición dietaria de

sardina austral a través del análisis de contenidos estomacales y, mediante el análisis de

isótopos estables, determinar el origen del carbono orgánico consumido y el nivel trófico de

sardina austral en diferentes localidades de la zona Nor Patagónica chilena.

24

Planteamiento del problema

Considerando que 1) la zona del Mar Interior de Chiloé es altamente productiva en

primavera-verano existiendo una alta diversidad de componentes del plancton y que

durante el invierno existiría una trama trófica microbiana y en primavera una trama trófica

dominada por diatomeas 2) y que a través de modelos tróficos se determinó que en áreas de

mayor conexión con el océano adyacente (Mar Interior de Chiloé) tiene mayor aporte de

nutrientes (nitrato y ortofostatos) existiendo una alta biomasa, productividad y eficiencia de

energía en la trama trófica pelágica (Pavés et al., 2014), se plantea que:

HIPÓTESIS

H1: Existe diferencia en la dieta (composición taxonómica) de sardina austral

(Sprattus fuegensis) entre la zona norte de la región de los Lagos (Mar Interior

de Chiloé) y la zona de los canales de la región de Aysén (SC).

H2: El nivel trófico de sardina austral es mayor en la zona del Mar Interior de

Chiloé (ISCh) y menor en la zona de los canales de la región de Aysén (SC).

25

OBJETIVOS

OBJETIVO GENERAL

Determinar la alimentación y el nivel trófico de Sprattus fuegensis en la zona

Nor-Patagónica chilena.

OBJETIVOS ESPECIFICOS

1. Determinar el contenido estomacal de la sardina austral en tres sectores (ISCh,

SC y Argentina) e identificar ítems más frecuentes en cada zona.

2. Determinar la composición isotópica de δ13C y δ15N en sardina austral,

zooplancton y fitoplancton en la ISCh y SC.

3. Determinar el nivel trófico de la sardina austral utilizando el isótopo estable de

δ15N.

4. Determinar si existen variaciones estacionales en el nivel trófico de S. fuegensis

las zonas ISCh y SC.

26

CAPITULO 1

Composición dietaria entre zonas y estacional de Sprattus fuegensis (Jenyns, 1842) en

la región Nor-Patagónica de Chile

Artículo en preparación

Sandra Montecinos 1,2,3, Leonardo Castro 2,3, Sergio Neira 3, Aldo Barba 2.

1 Magister en Ciencias con mención Pesquerías,

2 Laboratorio de Oceanografía Pesquera y Ecología larval (LOPEL), Departamento de

Oceanografía, Universidad de Concepción, Casilla 160-C, Concepción, Chile.

3 Programa Financiamiento Basal COPAS Sur-Austral. Departamento de Oceanografía,


27

Resumen

Se determina la composición de la dieta de Sprattus fuegensis, a través de análisis

de contenido estomacal. Muestras de adultos fueron obtenidas en las zonas Mar Interior de

Chiloé (ISCh) y Canales y Fiordos (SC) del norte de la patagonia chilena y zona austral

Argentina. Los organismos fueron medidos (LT) y pesados (WT) y luego disectados para

análisis de contenido estomacal. Se separó la fracción zooplanctónica de la fitoplanctónica

utilizando un tamiz de 120 µm. La dieta fue caracterizada mediante índices de frecuencia

de ocurrencia (%F), abundancia numérica (%N), abundancia gravimétrica (%P) e

importancia relativa (% IIR) de cada taxón. Un total de 601 estómagos fueron analizados de

los cuales 421 individuos fueron colectados durante el año 2013 en verano, otoño e

invierno. Se identificaron 8 items principales: copépodos pequeños (<1mm), copépodos

grandes (>1 mm), eufáusidos, isópodos, anfípodos, megalopas, apendicularias y zoeas.

Copépodos pequeños fueron el ítem más importante dentro del zooplancton en ambas zonas

(ISCh: %F=84.0, %N=94.4, %P= 38.9%, %IIR= 96.3; SC %F=80, %N=88.6, %P=0.7,

%IIR=75.4) al igual que en S. fuegensis de la zona austral Argentina (%F=88.2, %N=92.5 e

%IIR=93.0). Los análisis de fitoplancton en la misma zona revelaron la presencia de 9

ítems: Coscinodiscus, Chaetoceros, Asterionellopsis, Skeletonema, Thalassiosira,

Pseudonitchia, Rhizosolenia, otras diatomeas Céntricas y Pennadas, siendo el ítems más

importante dentro del fitoplancton las diatomeas céntricas (ISCh: %F=70.4, %N=38.9 y de

%IIR= 54.8 y SC: %F=93.3, %N=27.2 y de %IIR=40). En ISCh, durante otoño y verano,

copépodos pequeños fue el ítem más importante en la dieta de sardina austral y en invierno

se encontró que eufáusidos fue el componente principal. A su vez, no se encontró

diferencias estacionales en los componentes de fitoplancton, siendo el grupo más

28

importante las diatomeas céntricas. La mayor diversidad de ítems encontrados en las dietas,

tanto de fito- como de zooplancton coincidió con la zona de mayor productividad histórica,

la cual corresponde al del Mar Interior de Chiloé. Al comparar entre zonas durante el año

2013, mientras que copépodos pequeños y eufáusidos fueron los componentes principales

de las dietas de sardina austral en la zona (ISCh), en SC fueron los copépodos pequeños e

isópodos. En Argentina el año 2012, los copépodos pequeños también fueron el ítem

dominante. La mayor abundancia de copépodos en la dieta y en el ambiente coincidiría con

períodos reproductivos de sardina austral y con meses de mayor abundancia larval

(primavera), por lo que la variabilidad interanual en la abundancia de zooplancton en el

fiordo, puede tener un gran impacto en las condiciones de alimentación para las

poblaciones de sardina austral en los fiordos.

Palabras claves: Sprattus fuegensis, contenido estomacal, Patagonia Norte Chilena.

29

Abstract

We determined the composition of the diet Patagonian sprat, which is distributed along

the Chilean Patagonia and Argentina, through analysis of stomach contents. Adult samples

were obtained in the Inner Sea of Chiloé (ISCh), Southern Channels (SC) zones in the

Northern Chilean Patagonia and Argentina southern areas. The organisms were measured

(LT) and heavy (WT) and then dissected for analysis of gut contents. Was separated the

zooplankton and phytoplankton fraction using a sieve of 120 µm. The diet was

characterized by indices of frequency of occurrence (%F), numerical abundance (%N),

gravimetric abundance (%P) and relative importance (%IIR) of each taxon. A total of 601

stomachs were analyzed of which 421 individuals were collected during the 2013 in

summer, fall and winter. Were identified 8 main items: small copepods (<1mm), large

copepods (> 1 mm), euphausiids, isopods, amphipods, megalopas, appendicularians and

zoeas. Small copepods be greatest within the zooplankton in both zones (ISCh: % F = 84.0,

% N = 94.4, % P = 38.9, % IIR= 96.3; SC: % F = 80, %N = 88.6, % P = 0.7, %IIR = 75.4).

For this species has been reported in Argentina southern miscidáceos as dominant presence

in the diet (summer) and in medium and large calanoid copepods (fall). The phytoplankton

analysis revealed the presence of 9 items: Coscinodiscus, Chaetoceros, Asterionellopsis,

Skeletonema, Thalassiosira, Pseudonitchia, Rhizosolenia, other Centric diatoms, and

pinnate, where the most important items in the phytoplankton correspond to centric diatoms

(ISCh: %F = 70.4, %N = 38.9 and %IIR = 54.8; SC: %F = 93.3, %N = 27.2 and %IIR =

40). In ISCh, during fall and summer, small copepods was the most important in the diet of

Patagonian sprat and in winter it was found that euphausiids was the major component. In

turn, no was found seasonal differences in the components of phytoplankton, the most

30

important group of centric diatoms.The greatest diversity of items found in the diets of both

phyto- and zooplankton coincided with greater historical productivity found in the area of

the Inner Sea of Chiloé also small copepods and euphausiids were the main components of

the diets of southern sardine in the area (ISCh) and small copepods and isopods dominated

in the SC area. The similarity of dominant items would be associated with the food

availability of the zones, finding that the greater abundance of copepods coincide with

reproductive periods of Patagonian sprat and months of highest larval abundance (spring),

so the interannual variability in zooplankton abundance in the fjord, related to physical

processes can have a major impact on the feeding conditions for the populations of

Patagonian sprat in the fjords.

Keywords: Patagonian sprat, stomach contents, Northern Chilean Patagonia.

31

1. Introducción

Las sardinas y anchovetas constituyen uno de los grupos de peces pelágicos más

abundantes y con amplia distribución en todo el mundo, cuya pesquería es muy importante

desde el punto de vista económico, principalmente con fines de alimentación y obtención

de una serie de subproductos de interés comercial (Whitehead et al., 1988; Silva &

Pequeño, 2007). Asociados a la Corriente de Humboldt en el Océano Pacifico Sur-Oriental

y conocidos también como pelágicos pequeños, están la sardina común (Strangomera

bentincki) y anchoveta (Engraulis ringens) las que han sustentado capturas pesqueras de

mayor magnitud y sostienen una importante actividad industrial y artesanal en nuestro país

(Whitehead, 1985, Silva & Pequeño, 2007, Castillo et al., 2001). La importancia que

poseen los pelágicos pequeños está dada principalmente por la función de transferir energía

de menores a mayores niveles tróficos teniendo un papel importante en la estructuración de

los ecosistemas (Cury et al., 1989).

La sardina austral (Sprattus fuegensis, Jenyns, 1842) es un pequeño pelágico que

forma cardúmenes especialmente costeros, tolera muy bajas salinidades y habita en los

primeros 50 metros de la columna de agua. Esta especie pelágica, se encuentran en el cono

sur de Sudamérica, en la plataforma continental de la zona sur austral de Chile entre los 41°

y 55°S y las mismas latitudes por el lado Argentino incluyendo las islas Malvinas

(Faulkland) (Madirolas et al., 2000; Aranis et al., 2007; Figura 1). La presencia de esta

especie fue reportada en Argentina desde el año 1973 (Ramírez, 1976) y en Chile se ha

detectado en las aguas interiores de la Región de Los Lagos desde al año 2004 (Aranis et

al., 2006).

32

La biología de esta especie se ha estudiado mayormente en aguas del Mar Interior

de Chiloé, donde se concentra principalmente la actividad pesquera. Estudios en otolitos

(Cerna et al., 2007, 2014) indican que la sardina austral presenta un patrón de crecimiento y

mortalidad natural característico de peces pelágicos de pequeño tamaño, es decir,

crecimiento rápido y ciclo de vida corto. Es un desovante parcial con una estación

reproductiva entre septiembre y diciembre, donde la longitud promedio de madurez sexual

ocurriría a los 13.5 cm (Leal et al., 2011). Hasta la fecha se han realizado estudios de

evaluación directa orientados a estimar la biomasa y abundancia de pequeños pelágicos en

las aguas interiores de Chiloé. (Castillo & Molina, 2007; Niklistchek et al., 2007, 2009;

Cubillos et al., 2011; Cubillos et al., 2013; Lillo et al., 2004). Por otro lado, se señala que

esta especie cumpliría un rol fundamental en el ecosistema al interactuar con otros

organismos que habitan en la zona austral de Chile tales como merluzas de cola, merluza

austral y congrios que son de importancia comercial, mamíferos (lobos de mar, pingüino de

Magallanes, delfines y ballenas) y aves marinas (cormorán y pelicanos) que se consideran

necesario proteger (Madirolas et al., 2000, Zuleta & Rubilar, 2010).

El conocimiento del funcionamiento trófico de un ecosistema acuático ha sido

enfocado en estudios de dietas y hábitos alimentarios de peces. La dieta es una

característica importante de los organismos que permite determinar la posición que ocupa

dentro de la trama trófica y conocer qué papel desempeña en un ecosistema (Rodríguez,

2006). En la mayoría de los peces, la dieta tiene una estrecha relación con la disponibilidad

de alimentos (García de Jalón et al., 1993), es decir, que tales preferencias alimentarias por

parte de un pez hacia una presa se deben a las condiciones ecológicas como la abundancia y

disponibilidad de los alimentos (Gertkin, 1994). También se ha reportado que existe

selectividad de presas en especies (por ejemplo Sprattus sprattus Mar Báltico) del

33

hemisferio norte (Arrhenius, 1996; Möllmann & Köster 1999; Falkenhaug & Dalpadado,

2014).

La alimentación de peces pelágicos pequeños en general es planctívora y su

abundancia en los sistemas de afloramiento es atribuida a su capacidad para alimentarse

directamente de fitoplancton y, por lo tanto, beneficiarse de una cadena alimentaria corta y

eficiente (Ryther, 1969). Sin embargo, la disponibilidad de alimentos es considerada como

un factor clave para determinar el reclutamiento y el crecimiento en peces.

Los fiordos de la Patagonia Chilena (ambiente en el cuan habita la sardina austral),

son ecosistemas estuarinos donde “sills o umbrales” actúan como barreras que impiden el

libre intercambio de aguas oceánicas profundas y aguas provenientes desde el continente

(Falkenhaug et al. 1995, 1997; Silva et al., 1998; Palma & Silva, 2004). Estos ecosistemas

suelen ser utilizados como zonas de crianza de peces juveniles (Thiel et al., 1996; Silva &

Calvete, 2002; Landaeta & Castro, 2006; Landaeta et al. 2011) y como refugio para los

peces pelágicos evitando su depredación (Kaartvedt et al., 2009). La composición del

zooplancton en los fiordos está determinada por el intercambio advectivo existente entre las

aguas continentales y entre aguas oceánicas (Salvanes et al., 1995), es por esto que la

abundancia y composición de presas disponibles para los peces planctívoros como la

sardina austral puede variar dentro del sistema de fiordos.

Existen estudios de alimentación de Sprattus sprattus en el hemisferio norte

(Cardinale et al., 2006; Casini et al., 2004; Peck et al., 2012) y de Sprattus fuegensis en

Argentina (Ramírez, 1976). En Chile, se ha determinado los componentes principales en la

dieta de Sprattus fuegensis, en aguas interiores de la Región de Los Lagos (Aranis et al.,

2012), pero no se sabe si existe alguna diferencia en las presas de sardina austral entre

zonas contiguas (Canales al sur del Mar Interior de Chiloé) o entre estaciones del año. Por

34

otra parte, se sabe que la zona del Mar Interior de Chiloé es altamente productiva en

primavera-verano (Iriarte et al., 2007) existiendo una alta diversidad de componentes del

plancton (González et al., 2011; Pavés et al., 2014) y que, durante el invierno existiría una

trama trófica microbiana y en primavera una trama trófica dominada por diatomeas

(González et al., 2010).

Este estudio tiene como objetivo determinar los componentes zoo y fitoplanctónicos

de la dieta de Sprattus fuegensis en el Mar Interior de Chiloé (ISCh) y en la zona de canales

y fiordos (SC) adyacentes y en diferentes estaciones del año.

35

2. Metodología

Un total de 601 individuos adultos de sardina austral (Sprattus fuegensis)

fueron colectados desde la zona austral para el estudio de contenido estomacal

provenientes de la zonas del Mar Interior de Chiloé (ISCh), Canales y Fiordos (SC)

(Figura 2) y desde la zona sur austral Argentina (Tabla 1) entre los años 2011 (ISCh: 57

y SC: 20 individuos), 2012 (ISCh: 59 individuos y Argentina 44 individuos) y año 2013

(ISCh: 262 y SC: 159 individuos, Tabla 2). Durante el año 2013 se obtuvo gran parte de

las muestras de sardina austral en las zonas ISCh en las estaciones de otoño, invierno y

verano y SC solo durante el otoño.

Organismos adultos fueron medidos (Lt) y pesados (Wt), luego se extrajo el

estómago y se fijaron en formalina al 5%. Posteriormente fueron disectados para análisis

de contenido estomacal. Se separó la fracción zooplanctónica de la fitoplanctónica

utilizando un tamiz de 120 µm, donde la fracción fitoplanctónica fue almacenada en

frascos de 20 ml para su posterior identificación solo para el año 2013. Organismos

pertenecientes al zooplancton fueron vistos bajo un microscopio estereoscópico y en el

caso del fitoplancton se utilizaron cámaras de sedimentación bajo microscopio invertido.

Los ítems presa fueron identificados al nivel taxonómico más bajo posible,

según su estado de digestión. El criterio de identificación para la determinación del

estado de digestión fue:

Estado 1: no digerido, donde los organismos presentan características fácilmente

identificables.

Estado 2: parcialmente digerido, donde la mitad del organismo esta digerido.

Estado 3: más de los dos tercios digerido o totalmente digerido.

36

Los métodos tradicionales de análisis de la dieta incluyen la frecuencia de

ocurrencia, el número de individuos por taxón y el peso o volumen de las presas (Hynes,

1950; Hyslop, 1980; Fuentealba, 1993). Cada una de estas medidas proporciona distintas

características de los hábitos alimenticios del predador. Además, dichas medidas

entregan un estimado razonable del alimento consumido. La frecuencia de ocurrencia da

cuenta de la disponibilidad de presas en el ambiente, la importancia numérica es

informativa respecto de la abundancia de la misma, mientras que las medidas de peso o

volumen reflejan el aporte energético de las presas al predador (Cortés, 1997).

Para caracterizar la dieta de sardina astral, se utilizarán los siguientes índices:

Índice de frecuencia de ocurrencia (%F): (Hynes, 1950) consiste en el número de veces

que el ítem presa aparece en el total de los estómagos con contenido. Este índice,

representa la amplitud de los hábitos alimentarios de la población (Cortés, 1997). Su

expresión corresponde a:

%F: (np / Nt ) x 100

donde np corresponde al número total de individuos presa p, y Nt al número total de

estómagos con contenido.

Índice de abundancia numérica (%N): Método cuantitativo que revela el esfuerzo de

selección de presa. Se expresa como porcentaje de un ítem dado, encontrado en todos los

estómagos, con respecto a la suma de todos los ítems encontrados en todos los

estómagos con contenido. En este caso no importa el número de estómagos que lo

presenta sino la abundancia relativa con la que aparece en cada muestra (Hynes, 1950;

García de Jalon et al., 1993). Su expresión corresponde a:

%N: (∑ np / ∑Nt) x 100

37

donde np corresponde al número total de la presa p y Nt al número total de presas.

Índice de abundancia gravimétrica (%P): (Hynes, 1950) corresponde al volumen o peso

de cada ítem presa del zooplancton. Es el peso húmedo del contenido estomacal, entrega

información relacionada con el aporte energético de las presas al depredador (Cortés,

1997) y es expresada como un porcentaje del total del peso de todos los contenidos

estomacales (Amundsen et al., 1996; Costello, 1990; Hyslop, 1980). Puede ser

expresado como:

%P: (∑ pp / ∑ Pt) x 100

donde pp corresponde al peso total de la presa p y Pt al peso total de las presas.

Para determinar la importancia relativa de cada taxón presa se utilizará el

Índice de Importancia Relativa (% IIR).

Índice de Importancia Relativa (%IIR): el porcentaje de frecuencia de ocurrencia de cada

categoría de presa es multiplicado por la suma del porcentaje en volumen (o peso) y

porcentaje en número.

IIR =%F * (%N + %P)

donde:

%F: frecuencia de aparición de los ítems alimenticios en porcentaje.

%N: número de presas de cada taxón en los estómagos en porcentaje.

%P: es el peso de cada ítem alimenticio en porcentaje.

Debido a que no se cuenta con los pesos de células individuales de fitoplancton, para

ellas solo se calcularon los índices de frecuencia de ocurrencia (%F) y abundancia (%N).

38

3. Resultados

3.1) Estado de digestión de los contenidos gástricos

El análisis de contenido estomacal realizado en individuos de sardina austral señaló

que el 22% de estómagos presentó contenido (Estado I y Estado II) y el 78% se encontró

vacío o digerido completamente. El nivel de proceso digestivo mostró que el 10% se

encontró en Estado I o completo, el 12 % se encontró en Estado II o semidigerido y el 78 %

en Estado III digerido completamente o vacío (Tabla 2).

De los contenidos estomacales analizados el año 2011 en la zona ISCh se

encontraron 3 estómagos en Estado I (completo), 6 estómagos en Estado II (semidigerido) y

48 estómagos en Estado III (totalmente digerido). Sin embargo, en la zona SC en el mismo

año todos los individuos presentaron sus contenidos en Estado III (Tabla 2).

Durante el año 2012 en la zona ISCh todos los individuos presentaron sus

estómagos vacíos, por lo que no se pudo disponer de esta información para efectos

comparativos. En las muestras provenientes desde la zona austral Argentina en este mismo

año se encontró que 14 individuos presentaron en sus contenidos organismos identificables

(Estado I), 3 estómagos son contenido semidigerido y 27 estómagos en Estado III

(completamente digeridos, Tabla 2).

Durante el año 2013 en la zona ISCh se analizaron 262 estómagos, de éstos 100

estómagos presentaron ítems zooplanctónicos y 71 fitoplanctónicos, mientras que en la

zona SC se analizaron 159 estómagos de los cuales 5 presentaron ítems zooplanctónicos y

15 fitoplanctónicos (Tabla 3). En total 105 estómagos presentaron contenidos

zooplanctónicos y 86 estómagos con contenidos fitoplanctónicos. El estado de digestión de

las presas en los contenidos estomacales en este mismo año en la zona ISCh (Tabla 2),

39

mostró que 41 estómagos presentaron su estado de digestión en Estado I o presas

completas, 59 estómagos en Estado II o semidigerido y en estado III o digerido

completamente en 162 estómagos. Por otro lado, en la zona SC los estómagos sólo

presentaron el Estado II (5 estómagos).

3.2) Composición de la dieta de sardina austral

En los contenidos estomacales analizados en año 2013 (año con mayor número de

muestras), se encontraron 8 ítems zooplanctónicos en la zona ISCh, entre ellos los más

importantes según sus índices fueron: copépodos pequeños (<1mm) (F=84.0%, N=94.4%,

P=38.9% e IIR= 96.3%), copépodos grandes (>1mm) (F=9.0%, N=0.6%, P=1.9% e IIR=

0.2%) y eufáusidos (F=27%, N=4.2%, P=5.6% e IIR= 2.3%; Tabla 4). En la zona SC se

encontró 3 ítems en los contenidos gástricos: copépodos pequeños (<1mm) (F=80%,

N=88.6%, P=0.7% e IIR= 75.4%), copépodos grandes (>1mm) (F=40%, N=5.7%, P=0.1%

e IIR= 2.5%) e isópodos (F=20%, N=5.7%, P=99.2% e IIR= 22.1%) (Tabla 4, Figura 3). En

los contenidos gástricos de la zona austral de Argentina (2012) se encontraron 3 ítems:

copépodos pequeños (F= 88.2%, N=92.5% e IIR=93.0%), copépodos grandes (F=82.4%,

N=7.5% e IIR=7%) y anfípodos (F=5.9%, Tabla 5).

El análisis de los contenidos estomacales reveló la presencia de 9 ítems

fitoplanctónicos presentes en los estómagos de los individuos de la zona ISCh y 7 ítems

presentes en la zona SC (Tabla 4). Los ítems principales de fitoplancton encontrados en la

zona ISCh fueron: diatomeas Céntricas (F=70.4%, N=38.9%, IIR=54.8%), diatomeas

pennadas (F=56.3%, N=18.6%, IIR=21%), Chaetoceros (F=39.4%, N=23.8%, IIR=18.8).

Por otro lado, en la zona SC los ítems principales fueron los mismos que para la zona ISCh:

40

diatomeas céntricas (F=93.3%, N=27.2%, IIR=40%), diatomeas pennadas (F=86.7%,

N=24.0%, IIR=32.7%) y Chaetoceros (F=53.3%, N=25.3%, IIR=21.3%, Tabla 4).

Para el análisis de composición dietaria se graficó los porcentajes de abundancia

numérica (N%), de ambas zonas (Figura 4). La zona ISCh presentó un 94% de copépodos

pequeños, 4% de eufáusidos, 1% de copépodos grandes y 1% anfípodos. En la zona SC un

88% correspondió a copépodos pequeños, 6% a copépodos grandes y 6% a isópodos y en la

zona austral Argentina un 93% de copépodos chicos y 7% de copépodos grandes. Los ítems

fitoplanctónicos (Figura 5) encontrados en individuos pertenecientes a la zona ISCh fueron:

diatomeas céntricas 39%, Chaetoceros 24%, diatomeas pennadas 18%, En la zona SC se

encontraron: diatomeas céntricas 27%, Chaetoceros 25%, diatomeas pennadas 24%.

Las estaciones del año analizadas en ISCh fueron otoño, invierno y verano (Figura

6). Durante el otoño y verano los copépodos pequeños fueron el ítem más importante en la

dieta (%IIR=96 y %IIR=100, respectivamente), mientras que en invierno el ítem más

importante fueron pequeños eufáusidos (%IIR=65). En cuanto al fitoplancton, el Índice de

Importancia Relativa indicó que las diatomeas céntricas se destacaron en todas las

estaciones del año (otoño: 53%, invierno: 59% y verano= 35%). Al comparar los otoños de

ambas zonas, no se encontró diferencias en la composición de la dieta, por lo que

copépodos pequeños sigue siendo el ítem relevante.

En resumen, los ítems que obtuvieron altos índices de importancia relativa (IIR %)

de presas zooplanctónicas de sardina austral en ambas zonas fueron copépodos pequeños.

Sin embargo, como ítem secundario en la zona ISCh dominaron eufáusidos y en la zona SC

dominó isópodos, obteniendo un amplio espectro de presas en la zona del Mar Interior de

Chiloé con 8 ítems identificados y 3 ítems identificados en SC. Los índices de importancia

relativa (IIR%) determinados para el fitoplancton indicaron que para ambas zonas las

41

presas más importantes fueron diatomeas céntricas y pennadas, sin embargo, 9 ítems de

fitoplancton fueron encontrados en la zona ISCh y 7 ítems fueron encontrados en SC;

Skeletonema y Coscinodiscus no fueron encontrados en SC.

42

4. Discusión

La dinámica trófica de los peces puede ser seguida a través de análisis de contenido

estomacal. Este tipo de estudios permite cuantificar e identificar los vínculos entre

predador-presa, los que son importantes desde el punto de vista de la administración y el

manejo de los stocks de peces, puesto que la depredación ha sido señalada como uno de los

factores importantes en la regulación de la abundancia poblacional (Cortés, 1997). Además,

el conocimiento de la alimentación en peces pelágicos como sardina austral permite obtener

una visión precisa sobre los periodos en que la especie está acumulando energía para su

procesos como crecimiento y/o reproducción, pudiendo además establecerse si la

disponibilidad y tipo de alimento que ingiere son factores determinantes en su abundancia.

En el presente trabajo, durante el año 2013 se determinó los componentes

principales de fito y zooplancton en la dieta de Sprattus fuegensis provenientes de dos

zonas: Mar Interior de Chiloé (ISCh) y Región de Aysén o Canales del Sur (SC),

encontrándose que en los contenidos gástricos 9 ítems de fitoplancton en la zona ISCh y 7

ítems en la zona SC, siendo en ambos lugares diatomeas céntricas y pennadas las más

importantes (IIR%). Por otro lado, las especies Coscinodiscus y Skeletonema no se

presentaron en la dieta en la zona SC. En cuanto al zooplancton, se encontraron 8 ítems en

la zona ISCh entre ellos copépodos pequeños (< 1 mm), copépodos grandes (> 1 mm),

eufáusidos, isópodos, anfípodos, megalopas, apendicularias y zoeas y, en la zona SC solo 3

ítems: copépodos pequeños, copépodos grandes e isópodos. Estos datos sugieren que los

ítems dominantes tanto de fitoplancton como de zooplancton son los mismos en ambas

43

zonas, difiriendo el segundo ítem zooplanctónico (dominaron los eufáusidos en ISCh y los

isópodos en SC).

Aranis et al., (2012) efectuaron un análisis exploratorio del contenido estomacal de

Sprattus fuegensis durante el otoño, invierno y primavera, determinando solo organismos

del zooplancton en la zona del Mar Interior de Chiloé, identificando 10 ítems: eufáusidos,

zoeas, megalopas, anfípodos, copépodos, ostrácodos, peces, huevos indeterminados, restos

de crustáceos y peces, en su trabajo predominaron larvas del tipo zoeas (IIR: 89,4%),

seguidas de eufáusidos (IIR: 5,6%), difiriendo con nuestro estudio en la zona ISCh en el

ítems principal al incluir toda la data, pero coincidiendo con el segundo ítems (eufáusidos),

además los ítems: ostrácodos, peces y huevos no se observaron en los contenidos gástricos

de nuestro trabajo.

Al analizar la composición trófica del contenido gástrico en una escala estacional

para el Mar Interior de Chiloé, en nuestro estudio dominaron copépodos pequeños en otoño

y verano y, durante invierno dominaron pequeños eufáusidos (Figura 7). Aranis et al.,

(2012) determinaron que en otoño e invierno existió una dieta basada en eufáusidos y en

primavera larvas zoeas dominaron notoriamente la dieta de sardina austral. En Argentina,

Ciancio et al. (2008) observaron que en verano predominaron miscidáceos en la dieta y en

otoño dominaron los copépodos calanoídeos medianos y grandes.

En otras especies de Sprattus (Sprattus sprattus) de la zona sur del Mar Báltico en

todos sus rangos de talla sería zooplanctívora, seleccionando principalmente copépodos

(Temora longicornis) y cladóceros (Bosmina marítima) durante otoño y copépodos de la

especie Pseudocalanus elongatus en invierno (Casini et al., 2004). Falkenhaug &

Dalpadado, (2014) estudiaron la alimentación de Sprattus sprattus en el Fiordo de

Hardangerfjord, (Noruega occidental) y encontraron que la alimentación estaba basada

44

sobre una amplia variedad de presas, entre las cuales estaban: copépodos, fitoplancton y

meroplancton; y que la dieta habría variado significativamente entre años, estaciones y

entre las áreas del fiordo, siendo los copépodos los más importantes en el otoño al igual que

en el presente trabajo, Estos resultados sugieren que las especies de este género (Sprattus)

son flexibles en su alimentación en las distintas localidades y periodos del año,

consumiendo, probablemente, los ítems más abundantes en el ambiente cada ocasión.

La alta diversidad de ítems encontrada en la zona ISCh tanto de zooplancton como

de fitoplancton coincide con la mayor productividad indicada para esa zona (Iriarte et al.

2007; González et al., 2010, 2011), en contraste con la menor productividad de la zona SC,

lugar en el que se registró una menor diversidad de ítems en la dieta, lo cual concordaría

con la idea de que los miembros del género Sprattus se alimentan de los ítems más

comunes en cada zona.

En conclusión, se determinó que copépodos pequeños y eufáusidos fueron los

componentes principales de las dietas de sardina austral en el Mar Interior de Chiloé (ISCh)

y copépodos pequeños e isópodos dominaron en los canales y fiordos (SC). La similitud de

ítems dominantes estaría probablemente asociada a la oferta alimenticia de ambas zonas. La

mayor abundancia de copépodos en la dieta y en el ambiente coincidiría con períodos

reproductivos de sardina austral y con meses de mayor abundancia larval (primavera), por

lo que la variabilidad interanual en la abundancia de zooplancton en el fiordo, relacionada

con los procesos físicos, puede tener un gran impacto en las condiciones de alimentación

para las poblaciones de sardina austral en los fiordos.

45

Agradecimientos

Este estudio fue financiado por los proyectos, FIP 2012-15 y 2013-11 y el Programa

COPAS Sur-Austral. Durante el estudio, S.M. fue financiada por una beca de postgrado de

CONICYT y Copas Sur Austral. Los autores agradecen a J. Betzhold, G. Vásquez y R.

Riffo por colecciones de muestras de adultos de sardina austral a bordo de las

embarcaciones de pesca y en el puerto de pesca artesanal; a C. Alarcón; y al equipo de

trabajo del Laboratorio de Oceanografía Pesquera y Ecología larval (Lopel) de la

Universidad de Concepción por el apoyo técnico. Las muestras de S. fuegensis de

Argentina fueron obtenidas el proyecto FIP 2010-17, dirigido por el Dr. R. Galleguillos.

46

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53

Figura 1: Distribución geográfica de sardina austral en el cono sur austral.

54

Figura 2: Mapa de distribución de adultos de sardina austral durante el año 2013 en el

Norte de la Patagonia Chilena. Círculos azules = Zona ISCh y Círculos rojos = Zona SC.

55

Figura 3: Principales ítems encontrados en los contenidos gástricos de sardina austral,

donde: a) Eufáusidos, b) Anfípodos, c) Megalopa, d) Copépodo grande, e) Apendicularia y

f) Zoea.

56

Tabla 1: Número de individuos de analizados por año y zona.

ZONA 2011 2012 2013

ISCh 57 59 262

SC 20

159

Argentina 0 44 0

Total 77 103 421 601

57

Tabla 2: Número de individuos analizados por año, clasificando sus contenidos gástricos

por estado de digestión (Estado I= no digerido, Estado II= semidigerido Estado III=

digerido completamente).

2011

2012

2013

Total

Número de

Individuos/ Estado

del contenido

ISCh SC

ISCh SC Arg

ISCh SC

N°

ind

Porcentaje

(%)

Estado I 3

14

41 0

58 10%

Estado II 6

3

59 5

73 12%

Estado III 48 20

59

27

162 154

470 78%

Total 57 20

59

44

262 159

601

58

Tabla 3: Número de individuos totales, número de estómagos con zooplancton reconocible

y con fitoplancton, clasificados por estación del año, zona y región durante el año 2013.

Zona Estación de

año

N° de

estómagos

Estómagos con

contenido de

zooplancton

Estómagos con

contenido de

fitoplancton

ISCh Otoño 178 94 35

Invierno 35 2 16

Verano 49 4 20

SC Otoño 159 5 15

421 105 86

59

Tabla 4: Índices de Frecuencia (%F), Abundancia (%N), Peso gravimétrico (%P) e

Importancia Relativa (%IIR) en ítems zooplanctónicos y fitoplanctónicos presentes en

todos los contenidos gástricos analizados en las zonas ISCh y SC durante el año 2013

(estaciones combinadas).

ISCh

SC

Items presas F% N% P% IIR% F% N% P% IIR%

Zooplancton

Copépodos pequeños cpp 84.0 94.4 38.9 96.3

80 88.6 0.7 75.4

Copépodos grandes cg 9.0 0.6 1.9 0.2

40 5.7 0.1 2.5

Eufáusidos euf 27.0 4.2 5.6 2.3

0 0 0 0

Isópodos isop 2.0 0.2 34.4 0.6

20 5.7 99.2 22.1

Anfípodos anf 4.0 0.5 14.5 0.5

0 0 0 0

Megalopas meg 2.0 0.1 1.9 0.03

0 0 0 0

Apendicularias apen 1.0 0.02 0.5 0

0 0 0 0

Zoeas zoe 3.0 0.1 2.3 0.1

0 0 0 0

Fitoplancton

Coscinodiscus cosci 4.2 2.8

0.2

0 0

0

Pseudonitchia pseudo 11.3 1.4

0.3

20 7.8

2.5

Rhizosolenia rhizos 4.2 0

0

20 8.3

2.6

Chaetoceros chae 39.4 23.8

18.8

53.3 25.3

21.3

Diat. Céntricas cen 70.4 38.9

54.8

93.3 27.2

40

Diat. Pennadas penn 56.3 18.6

21

86.7 24

32.7

Asterionellopsis aste 14.1 3.1

0.9

13.3 1.4

0.3

Thalassiosira thal 18.3 10.8

4

6.7 6

0.6

Skelotonema ske 2.8 0.7 0.04 0 0 0

60

Tabla 5: Índices de Frecuencia (%F), Abundancia (%N), e Importancia Relativa (%IIR) en

ítems zooplanctónicos en la zona austral de Argentina durante el año 2012.

Items F% N% IIR%

Copépodos pequeños 88.2 92.5 93.0

Copépodos grandes 82.4 7.5 7.0

Anfípodos 5.9 0.0 0.0

61

Figura 4: Composición dietaria (N% porcentaje numérico) de ítems zooplanctónicos en

contenido estomacal de sardina austral en las tres estaciones (combinadas) del año 2013,

donde a) zona ISCh, b) zona SC y c) zona austral Argentina.

62

cosci

3%

pseudo

1% rhizos

0%

chae

24%

cen

39%

penn

18%

aste

3%

thal

11%

ske

1%cosci

0%pseudo

8%

rhizos

8%

chae

25%

cen

27%

penn

24%

aste

2%

thal

6%

ske

0%

cosci

pseudo

rhizos

chae

cen

penn

aste

thal

ske

a) b)

Figura 5: Composición dietaria (N% porcentaje numérico) de ítems fitoplanctónicos en

contenido estomacal de sardina austral en toda la data del año 2013, a) zona ISCh b) zona

SC.

63

Figura 6: Índice de Importancia relativa (%IIR) de los componentes zooplanctónicos y

fitoplanctónicos de la dieta correspondiente a la zona ISCh (Mar Interior de Chiloé) en los

meses de otoño, invierno y verano, año 2013.

64

Estudio de Aranis et al., (2012) Nuestro estudio

Figura 7: Comparación estacional de Índice Numérico (%N) entre el estudio de Aranis et al.,

(2012) y nuestro estudio en la zona ISCh (Mar Interior de Chiloé).

65

CAPITULO 2

Title: Stable isotope (δ13C and δ15N) and trophic level variation in Patagonian sprat

(Sprattus fuegensis) in the Northern Chilean Patagonia.

Artículo enviado a Fisheries Research

Variación en la composición de isótopos estables de δ13C y δ15N en Patagonian sprat

(Sprattus fuegensis) en la Patagonia norte de Chile.

Authors: Sandra Montecinosa,c, Leonardo R. Castroa and Sergio Neirab

a Laboratorio de Oceanografia Pesquera y Ecologia larval (LOPEL) and Programa COPAS

Sur-Austral. Departamento de Oceanografía. Universidad de Concepción. Chile.

bPrograma COPAS Sur-Austral. Departamento de Oceanografía. Universidad de

Concepción. Chile.

c Magíster en Ciencias com mención en Pesquerías. Universidad de Concepción. Chile.

66

Abstract

Patagonian sprat (Sprattus fuegensis) is an important forage fish species in the North

Chilean Patagonia. We assessed spatial and seasonal differences in this species isotopic

composition and trophic levels using stable isotopes of carbon (δ13C) and nitrogen (δ15N).

Fish were sampled from the North Chilean Patagonia (Inner Sea of Chiloé, 42-45°S;

Southern Channels, 45-47°S) and southern Argentina (53°S, 67°W). Samples of muscle

tissue were obtained from adult sprat between 2011 and 2013. The zooplankton and

phytoplankton that make up the sprat diet were also sampled. δ13C was different for

Patagonian sprat caught from Atlantic and Pacific areas, suggesting that the former receive

larger contributions of terrigenous organic carbon than do the latter. The sprat from the

north Chilean Patagonia had higher δ15N values than in sprat from Argentina and then those

reported in Sprattus sprattus in the Northern Hemisphere. However, the range of trophic

levels calculated herein for the north Chilean Patagonian sprat was wide and encompassed

the values previously reported for Argentina suggesting that the diet of this species is

flexible and that the main food source may be different in different environments.

Within the north Chilean Patagonia, δ13C values for sprat from the SC were higher (-

16.6 vs -17.7‰) than those from the ISCh in fall 2013. Winter sprat from the Inner Sea of

Chiloé showed inter-annual variations of δ15N. A positive relationship was determined

between δ15N values and total length of Patagonian sprat in the Inner Sea of Chiloé, a sector

reported to have higher productivity. The collected sprat in the Southern Channels, a sector

with lower productivity and a heterotrophic food web, were smaller. However, these small

size sprat consumed organisms of a higher trophic level, again suggesting the versatile

67

feeding behavior as part of a feeding strategy that may be beneficial in areas that

experience large seasonal variations in food availability and food webs.

Keywords: Stable isotopes, small pelagic fish, δ13C, δ15N, sprat, Patagonia, fjords

68

1. Introduction

The Patagonian sprat (Sprattus fuegensis; Jenyns, 1842) is a small pelagic Clupeid

fish that inhabits the fjords and channels of the Chilean Patagonia. It is distributed along the

southern tip of South America from 41°S and the Faulkland Islands in the Atlantic to 41°S

off Chiloé in the Pacific Ocean. This sprat tolerates low salinities and can be found within

the first meters of the water column (Madirolas and Hansen, 2000; Sabatini et al., 2001;

Aranis et al., 2007). Patagonian sprat has been reported in Argentina since 1975 (Ramirez,

1976), but it only recently (since 2004) appeared in Chilean fishery statistics for the North

Chilean Patagonia (41-47°S) (Aranis et al., 2006). Most likely, this species was present in

the region before that date but was mistakenly reported as common sardine.

During the last decade, Patagonian sprat has become the primary resource for the

small pelagic fishery off southern Chile. Off Chiloé, sprat constitute the highest catches

(66%) of artisanal fishery landings, followed by common sardine (18%) and anchoveta

(12%) (Aranis et al., 2006). Niklitschek et al. (2007) reported biomass estimates for the

Inner Sea of Chiloé (ISCh) of 335,000 tons in 2006, but Cubillos et al. (2011) later reported

lower biomass estimates of only 68,000 tons in ISCh (41-45°S) and 48,000 tons in the

Southern Channels (SC, 45- 47°S) for 2010.

Studies of Patagonian sprat in Chile have looked at growth parameters estimated

from otolith analyses (Cerna et al., 2014), estimates of reproductive season and length at

first reproduction or maturity (13.5 cm; Leal et al., 2011), adult distribution in the inner

waters of North Patagonia (Aranis et al., 2006), larval and adult feeding (Aranis et al.,

2012; Contreras et al., 2014), and genetic studies (mitochondrial DNA and microsatellites)

69

that revealed a single mixed population inhabiting North Patagonia (41-47°S; Galleguillos

et al., 2012). Although information on Patagonian sprat as a forage species in this zone is

still limited, some authors believe sprat plays a fundamental role in the Patagonian

ecosystem. It is present in the diet of hoki (Macroronnus magellanicus), southern hake

(Merluccius australis), congers (Genypterus blacodes, Genypterus maculatus; both

commercially important), mammals (seals, dolphins and whales), penguins, and seabirds

(cormorants, pelicans; Madirolas and Hansen, 2000).

The Patagonian sprat feeds on zooplankton, including zoeas, euphausiids, and

amphipods (Aranis et al., 2012). Argentine studies have indicated that the sprat diet also

includes medium and large copepods (Ciancio et al., 2008). Plankton, the preferred food of

these fish, are very small, making it difficult to perform direct observations of sprat and

their prey in the fiel. Studies of stomach contents of planktivorous fish are also complicated

by this factor: zooplankton and phytoplankton are difficult to identify and quantify because

of their small size. The time-consuming analyses required when working with such small

species may also result in underestimates of some prey due to differential digestion rates in

fish digestive tracts. Traditional studies based on gut contents, thereof, can only provide

information on the most recent diet and it is not possible to identify items consumed more

than a few hours after ingestion (Madirolas and Hansen, 2000; Aranis et al., 2007).

Stable isotope methods allow us to study the trophic organization of a pelagic food

web over a relatively longer period of time (weeks to months) due to the slow rate of

movement of isotopes in muscle tissues (Lindsay et al., 1998; Dalerum and Angerbjorn,

2005; Martínez del Rio et al., 2009). Stable isotope analysis is commonly used to study

trophic relationships in marine ecosystems (Peterson and Fry, 1987; Kwak and Zedler,

70

1997; Fantle et al., 1999; Peterson, 1999). Isotopes are measured as a ratio of their heavy to

light forms relative to a standard (Peterson and Fry, 1987), and the stable isotope ratios of

nitrogen (15N⁄14N) and carbon (13C⁄12C) are used to examine the temporal integration of an

organism relative to trophic level and the origin of the organic carbon consumed (Post,

2002; Fry, 2006). For nitrogen, the heavier isotope (15N) is retained at a higher rate than the

lighter form (14N), with each trophic level accounting for an approximate enrichment of

3.4‰ (Minagawa and Wada, 1984; Post, 2002). In Sardina pilchardus, for instance, Bode

et al. (2007) showed that δ15N in muscle integrate the diet for periods up to 80 days.

For carbon isotopes, trophic fractionation between levels is much less predictable,

with mean values ranging from 0.8‰ (Vander Zanden and Rasmussen, 2001) to 0.4‰ (SD

= 1.3; Post, 2002) per trophic level in aquatic systems. Different sources of carbon fixation

at the level of primary production can lead to larger differences in δ13C (Fry, 2006). In

aquatic systems, differences in δ13C occur between nearshore (more enriched in 13C) and

offshore waters (Miller et al., 2008), and also with depth (Bosley et al., 2002).

Spatial changes in the predominant trophic webs and in isotopic composition at

different trophic levels have been reported along the Chilean Patagonia. Between 47°S and

52°S, the isotopic composition (δ13C, δ15N) of the more interior food webs differed from

those of the more exterior areas (nearer the continental shelf). These variations resulted

from different inputs of fresh versus salty water to the fjords and channels (Vargas et al.,

2011).

In our study area (42-47oS), variations in δ13C levels in the surface sediments have

been reported resulting from differential inputs of organic carbon between the South

71

Channels zone (SC, 45-47°S) and the Inner Sea of Chiloe zone ( ISCh, 42-45oS). SC

receives more terrestrial input (Mayr et al., 2011; Rebolledo et al., 2011; Sepúlveda et al.,

2011; Silva et al., 2011; Lafón et al., 2014; Mayr et al., 2014; Zapata-Hernández et al.,

2014) dure to the large amounts of fresh water from rivers, rain, and glacial melting,

whereas ISCh is more influenced by offshore seawater (Silva and Calvete, 2002;

Valdenegro and Silva, 2003). Other studies have shown inter-zonal differences in trophic

webs as a consequence of the type and amount of nutrients that support the primary

producers (González et al., 2010, 2011; Pavés et al., 2014).

The main objective of this study was to assess the existence of differences in

organic carbon sources and the trophic level of Patagonian sprat between the ISCh and SC

using two stable isotopes: δ13C and δ15N. For this, we sampled adults of this species in

different years and different seasons. We also compared these results with those obtained

for individuals collected off the Argentine Patagonia in the Atlantic. This is the first trophic

study of Patagonian sprat (Sprattus fuegensis), a key forage species in North Chilean

Patagonia, utilizing stable isotopes. Not only have Sprattus fisheries experienced rapid

changes throughout the past decade, but this ecosystem is also expected to change markedly

as freshwater inputs vary due to increasing glacial melting (global climate change) and

hydropower damming.

72

2. Methods

2.1 Data collection

Samples were taken in fall, winter, and summer of 2011, 2012, and 2013. A total of

141 muscle tissue samples were obtained from Patagonian sprat caught with seine trawls

from artisanal boats. Two sectors of the North Chilean Patagonia were sampled: the Inner

Sea of Chiloé (ISCh, 41°30' to 43°30' S), and the Southern Channels (SC, 43°50' to 46°44'

S; Fig. 1). In 2012, samples were also obtained from southern Argentina (N = 5, 53°00' S,

Table 1). The greatest number of samples (N = 109) was collected in fall 2013, with 67

individuals from ISCh and 42 from SC. All adult Patagonian sprat were measured on board

for total length (TL) and total weight (TW) and then were immediately frozen at -20°C for

later processing in the laboratory.

Zooplankton samples (0-70 m depth) were collected in fisheries (stock

assessment) and during oceanographic cruises (CIMAR Fjord Cruises 18 and 19) in 2012

and 2013. Samples were collected with a Tucker Trawl net (1-m2 mouth opening, 300-µm

mesh) equipped with a GO flowmeter. At each station, while the zooplankton samples from

one net were preserved in 10% formalin for later taxonomic analysis in the laboratory, the

zooplankton samples from the other nets were sieved (120 µm) to remove the water, and

then they were frozen in 20-mL bottles in liquid nitrogen.

In parallel, plankton samples were obtained from seawater samples collected

with 2-L Niskin bottles at depths of 4 and 12 m. Seawater samples were pre-sieved (120-

μm mesh) to remove any possible remains of zooplankton, and then the particulate material

that passed through the 120-μm mesh was retained on pre-combusted (at 550°C) glass fiber

73

filters (GFF, 0.7-μm pore diameter, 47-mm diameter). All samples were then frozen in

liquid nitrogen for later analysis. These samples were used to estimate the organic carbon

that forms the basis of the food web (phytoplankton).

2.2 Laboratory analysis

In the laboratory, a small piece of white muscle was removed from the anterior-

dorsal region of the adult Patagonian sprat. Tissue samples were dried in a drying oven for

48 h at 60°C. Later, 1.5 mg of the dried muscle tissue was dissected and packed in tin

capsules to be sent for isotopes analyses. Zooplankton samples were washed with distilled

water prior to separating subsamples of the most abundant zooplankton groups or taxa

(copepods, euphausiids, amphipods, myscidacea) under a stereoscopic microscope. The

zooplankton groups were dried in a drying oven for 48 h at 60°C, weighted up to 1.5 mg,

and packed in tin capsules. Similarly, the pre-combusted filters containing phytoplankton

were also dried for 48 h at 60°C but were stored in criovials for later isotopic analyses.

A total of 146 fish samples from the different years and locations were analyzed for

isotopes (99 from ISCh, 42 from SC, 5 from Argentina). In parallel, 42 and 30 samples

containing copepods and 22 and 26 samples of phytoplankton collected in fall 2013 were

analyzed for isotopes from ISCh and SC, respectively. Stable isotope ratios of carbon and

nitrogen were measured at the University of California, Davis, USA, by continuous flow

isotope ratio mass spectrometry (20-20 mass spectrometer, PDZ Europa) after sample

combustion to CO2 and N2 at 1000°C in an on-line elemental analyzer (PDZ Europa

ANCA-GSL).

74

2.3 Stable isotope analysis

Stable isotope ratios are expressed in delta (δ) notation, defined as the parts per

thousand (‰) deviation from a standard material (Pee Dee Belemnita for δ13C and

atmospheric nitrogen for δ15N) according to:

10001tan

dars

sample

R

RX Eq (1)

where X = 13C or 15N, and R = 13C/12C or 15N/14N (Peterson and Fry, 1987).

To estimate the trophic level (TL), we considered phytoplankton to be the basis of

the food web, or the first tropic level. The following trophic positions were computed

according to:

14.3/1515 baseconsumerconsumer NNTL Eq (2)

where δ15Nconsumer is the δ15N measured value. The δ15N base value was attributed to

primary producers (δ15Nphytoplankton) and thus represents the reference value at the base of the

food web (trophic position = 1); 3.4‰ is the enrichment in δ15N per trophic level (Post,

2002).

We based our calculations of trophic levels during all falls and winters in ISCh and

SC on the phytoplankton values measured in 2013 in those areas. Trophic level estimates of

sprat from Argentina were done following Ciancio et al. (2008; Table 1), using a δ15Nbase of

7.3 that corresponded to the euphausiid Euphausia lucens.

75

2.4 Statistical analysis

Statistical analyses were conducted in R software (R Development Core Team,

2011). We compared δ13C and δ15N values for the winters of 2011, 2012, and 2013 in ISCh.

For the season with the highest number of samples (fall 2013), we also compared δ13C and

δ15N values between ISCh and SC. Isotopic data from the 2012 Argentine samples were

also compared with the 2012 data from ISCh. The data were first examined for normality

and homogeneity of variance using the Bartlett Test. A Mann-Whitney U Test was used to

analyze non-parametric data. For parametric data, we used ANOVA to test for differences

among dates/locations. Linear regressions were used to describe the relationship between

fish length and δ15N.

To estimate the factors that accounted for most of the variance in isotope

fractionation between locations and dates, we used a distance-based lineal model analysis

(DistLM) to compare the variability between ISCh and SC, TL, and TW for 2013. DistLM

is a routine for analyzing and modeling the relationship between a multivariate data cloud,

as described by a resemblance matrix and one or more predictor variables. DistLM provides

quantitative measures and tests the variation explained by one or more predictor variables,

allowing the partitioning of variance according to a regression (or multiple regression)

model. These analyses were carried out using PRIMER and the routine DistLM with

forward procedure in PERMANOVA. Model selection was based on Akaike's Information

Criterion. Values of δ15N, TL, and TW were transformed to log x+1 (Anderson et al.,

2008).

76

3. Results

3.1 Stable isotope composition between years, study areas, and seasons

The isotopic composition of Patagonian sprat was determined and spatial and inter-

annual comparisons were made by analyzing a total of 146 samples of muscle tissue from

sprat taken from ISCh, SC, and Argentina (Arg). Estimations of the isotopic composition

were carried out for the winters 2011, 2012, and 2013 (ISCh); fall 2012 (ISCh, Arg) and

fall 2013 (ISCh, SC). Isotopic compositions for fish collected in summer were only

obtained in ISCh 2013, when δ13C showed values of -17.8 ± 0.8‰ and δ15N registered 14.6

± 0.3‰ (Table 1).

Mean winter δ13C values did not vary inter-annually (t-test, p> 0.05) in ISCh (n =

22, Fig. 2). δ13C values ranged from -18.9‰ to -16.8‰ in 2011 (n = 13). However, mean

winter δ15N values differed among years (t-test, p < 0.05), declining from 2011 (maximum

value = 16.1‰; n = 13) to 2013 (minimum value = 14.1‰; n = 5).

In fall 2012, the δ13C values (n = 10) showed differences (t-test, p-value < 0.05)

between ISCh (-16.8‰, n = 5) and Arg (-25.3‰, n = 5), but the δ15N values did not differ

between these same areas (t-test, p-value > 0.05). Minimum δ15N values were found in fish

from Arg (13.5‰) and maximum δ15N values (14.8‰) in those from ISCh (Fig. 3A).

In fall 2013, a total of 109 individuals were analyzed: 67 from ISCh and 42 from SC

(Table 1). Differences in mean δ13C values (p < 0.05) occurred between zones (Table 2,

Fig. 3B), with higher δ13C values in SC than in ISCh (Fig 4).

77

3.2 Characterization of Patagonian sprat in ISCh and SC during 2013

The TL of the individuals analyzed for fall 2013 differed by site, with median

values of 14.02 cm at ISCh and 11.04 cm at SC (Mann-Whitney test, p < 0.05). The TW of

the individuals analyzed also differed between areas (Mann-Whitney test, p < 0.05), with

medians of 9.12 g (ISCh) and 17.93 g (SC). Individuals collected in ISCh ranged between

8.3 and 17.5 cm TL (average TL: 13.4 ± 2.2 cm) and between 4.0 g and 39.0 g TW (mean

TW: 18.2 ± 8.7). In SC, individuals ranged between 8.3 and 12.1 cm TL (mean TL: 10.6 ±

1.1) and 3.4 and 12.2 g TW (mean TW: 8.2 ± 2.7 g; Table 2).

δ13C and δ15N values differed by sampling area, TL, and TW (Table 3). The

marginal test revealed that sampling area accounted for 32% of the total variance

(p<0.001), TL for 24%, and TW for 27%. All these differences were significant (p<0.001).

The sequential test showed that, after controlling for sampling area, TL and TW explained

only 4% and 3%, respectively.

No differences (p > 0.05) were observed in δ15N for sprat from ISCh (Fig. 5A)

among seasons in 2013. The TL for fish from ISCh, however, did differ among seasons (p

< 0.05). The range of TL was larger in fall than in winter (mean TL: 15.5 ± 0.79‰) and

summer (mean TL: 14.48 ± 0.71‰). In fall 2013, δ15N increased along with TL (y = 0.163x

+ 12.138, R2 = 0.39; p < 0.05) for specimens from ISCh. However, no relationship was

observed between TL and δ15N (y = -0.1591x + 16.215, R2 = 0.23; p > 0.05) for fish from

SC, where the TL range was narrower (Fig. 5B). Within the size range in which individuals

from both study areas overlapped (<12 cm), fish from SC had higher δ15N than those from

ISCh.

78

3.3 δ15N and δ13C in phytoplankton, zooplankton, and sprat and trophic level variability

among years, study areas, and seasons

The highest trophic level estimated for Patagonian sprat was 4.0 ± 0.1 (SC, fall

2013; Arg, fall 2012) and the lowest was 2.8 ± 0.1 (ISCh, winter 2013). The average

trophic levels estimated for fall 2013 were different for ISCh (3.8 ± 0.2) and SC (4.0 ± 0.1)

(Mann-Whitney test, p-value < 0.05; Table 2).

Both δ15N values and trophic levels increased, the latter from 3.4 to 4.1, along with

TL. This was particularly evident in ISCh, where the range of TL was larger (Fig. 6). No

such relationship was observed in SC, where the range of TL was narrower (8-12 cm; Fig.

6B). No significant relationship was observed among the δ13C values, trophic level, and TL.

δ15N values for fall 2013 samples from ISCh and SC increased from phytoplankton

to zooplankton to Patagonian sprat, as did the corresponding trophic levels (phytoplankton,

TLe = 1; zooplankton, TLe = 2.9; Patagonian sprat, TLe = 3.8 - 4.0; Fig. 7). The δ13C

values for the groups differed between areas. Whereas phytoplankton had higher δ13C in

ISCh, zooplankton and sprat had lower δ13C values there than in SC (Table 4).

79

4. Discussion

In recent years, the use of the stable isotopes δ13C and δ15N has increased

considerably in ecological studies, particularly when studying food webs in order to

understand the energy flow up through higher trophic levels (Hobson, 1993; Cabana and

Rasmussen, 1994; Vander Zanden et al., 1997; Vander Zanden and Rasmussen, 1999,

2001; Post, 2002; McCutchan et al., 2003; Bearhop et al., 2004; Ruiz-Cooley et al., 2006;

Layman et al., 2007; Sweeting et al., 2007a, 2007b; McMeans et al., 2009; Hückstädt et al.,

2012; Fair et al., 2013). Stable isotopes of δ13C and δ15N have also been used to study

commercially important fish species worldwide, including small pelagic fishes such as

sardines and Sprattus from the Northern Hemisphere (Jennings et al., 2002; Bode et al.,

2003, 2007; Chouvelon et al., 2014; Lassalle et al., 2014). Herein, we assessed the trophic

ecology of Patagonian sprat, a pelagic species found in the North Chilean Patagonia, using

the stable isotope composition of δ13C and δ15N to explore its temporal (seasonal,

interannual) and spatial variability.

4.1 Isotope values of small pelagic fish and trophic level

Our study shows higher average δ13C values for Patagonian sprat in the North

Chilean Patagonia (41-47°S, 73°W) than in southern Argentina (53°S, 67°W): -17.9 ±

0.6‰ (ISCh) and -16.6 ± 0.8‰ (SC) vs -21.7 ± 2.1‰ (Arg). The δ13C values found herein

for Argentine Patagonian sprat are similar to those found previously in that study area (δ13C

= -20.2‰, Ciancio et al., 2008). According to earlier studies, lower δ13C values are

indicators of terrigenous organic carbon contributions from the continent, whereas higher

80

values show a greater influence from oceanic waters (-19‰ to -14.5‰, respectively;

Hobson et al., 1995; Miller et al., 2008; Kline, 2009; Boecklen et al., 2011). Therefore, our

results show that Patagonian sprat off Argentina receive larger inputs of organic carbon

from terrigenous sources than do the sprat found off Chile. Differences in δ13C values were

also observed between zones within the Chilean Patagonia: individuals collected at the

Southern Channels (SC) showed higher average δ13C (-16.6 ± 0.8 ‰) than in ISCh (-17.7 ±

0.7 ‰). The higher values in Patagonian sprat from the SC were unexpected because that

zone typically receives a larger contribution of freshwater from glaciers than does the area

further north (Pavés et al., 2014). However, our precise sprat sampling area for SC receives

a larger influence of high-salinity waters (near Boca del Guafo, west zone of Moraleda

Channel) than the area inside the fjords and east of Moraleda Channel, where sediment

studies have shown higher proportions of organic carbon derived from the continent

(Valdenegro and Silva, 2003; Sievers and Silva, 2008; Silva et al., 2011).

The present study shows fluctuations in the average δ15N values for sprat (14.3 ±

0.6‰ and 15.2 ± 0.4‰) from the Chilean Patagonia (Table 1). Our δ15N estimates for sprat

from the Argentine Patagonia (53°S, 67°W) reached 14.0 ± 0.1, whereas previous values

reported for this species also in southern Argentina (50°S, 52°S) were 13.1‰ (Ciancio et

al., 2008). Other studies on Sprattus species in the northern hemisphere have reported δ15N

values of 13.6 ‰ in the North Sea (Sprattus sprattus; Jennings et al., 2002)(Table 5). In

other Clupeiform such as in Sardina pilchardus in the Iberian Peninsula, δ15N values of

10.7 ‰ have been reported (Bode et al., 2004, 2007). Since the fish incorporates nitrogen

isotopes through its diet, and since lower values correspond to an herbivorous diet and

higher values to an omnivorous or carnivorous diet, our results indicate that Patagonian

81

sprat in the North Chilean Patagonia should consume a rather more-carnivorous diet than in

southern Argentina and then other species of Sprattus or Sardina pilchardus in the

Northern Hemisphere. However, our study showed also a wide range for the estimated

trophic level (TLe) of Patagonian sprat, regardless of study area (2.8 ± 0.1 to 4.0 ± 0.1 in

ISCh, SC, and Arg). This range encompasses the values previously reported for southern

Argentina (3.72; Ciancio et al., 2008) and is very close to the Northern Hemisphere

estimates (TLe = 4.3) reported for Sprattus sprattus in the North Sea (Jennings et al., 2002).

This all suggests that species of the Sprattus genus are capable of modifying their feeding,

shifting from more herbivorous-omnivore feeding to more omnivorous-carnivore feeding,

probably depending on the food available in the environment.

4.2 Relationship between TL and δ15N in Patagonian sprat

No clear relationship was found between the δ15N and TL of Patagonian sprat when

analyzing the pooled data for fall 2013. However, when the data was separated by study

area (ISCh, SC), δ15N and trophic level increased along with TL in individuals from ISCh

(the zone with the widest size range). These results suggest a change in feeding habits

associated with individual growth in ISCh. Changes in δ15N with TL have been observed in

other fish species, but have not been reported for species of the genus Sprattus. Iitembu et

al. (2012) determined this same trend in hakes (Merluccius capensis, Merluccius

paradoxus) in the marine ecosystem of Namibia, where increased length coincided with

increased δ15N values as well as trophic level. Le Loc'h and Hily (2005) also found positive

relationships between the two isotopes and body length in hake (Meluccius merluccius)

82

from the Benguela Current. Ontogenetic changes in diet, however, do not always imply

increased trophic level in fish. Bode et al. (2003, 2004) found a decrease in δ15N for larger

sardines (S. pilchardus) in 1998 and 1999. This was explained by the higher efficiency of

large sardines when capturing phytoplankton, which is less enriched in δ15N than

zooplankton.

A pattern of ontogenetic changes in feeding by Patagonian sprat, as observed in

ISCh, could result from weeks of exposure to abundant and varied food (e.g., different sizes

or taxa). However, this pattern could change given limited food availability. A comparison

of δ15N values and trophic levels in the overlapping size range of Patagonian sprat (<12cm)

from ISCh and SC revealed higher trophic levels of Spratus fuegensis in SC than in ISCh.

A preliminary stomach content analysis indicated that, in ISCh (historically, a more

productive zone), the highest proportion of items corresponded to herbivorous copepods

and euphausiids, whereas in SC (a zone with lower productivity and a more heterotrophic

food web), small copepods and isopods predominated in the diet. In other words,

ontogenetic changes in trophic level may occur under conditions of high food availability,

but in periods and zones of lower productivity, Patagonian sprat will feed on the type of

food available, regardless of its trophic level.

4.3 Spatial variability of zooplankton and phytoplankton organic carbon signatures in the

North Chilean Patagonia

Feeding on phytoplankton and zooplankton by Patagonian sprat may be inferred

from the analysis of the stable isotope composition of carbon and nitrogen. The results of

83

this study showed that Patagonian sprat is mainly omnivorous with a large participation of

zooplankton in the diet. Preliminary results from the stomach content analysis of adult

Patagonian sprat revealed phytoplankton in the diet, but also the presence of copepods and

larger zooplankton (isopods and euphausiids), taxa that can also consume phytoplankton

directly. In general, the availability of organic carbon in fjord ecosystems is mainly

produced by phytoplankton and macroalgae or it comes from allochthonous plant material

(Nilsen et al., 2008) and chemosynthetic bacteria (McLeod and Wing, 2009). The δ13C

values we found for phytoplankton in the North Chilean Patagonia ranged from -20.3‰

(ISCh) to -22‰ (SC). These values were in the higher range of δ13C values in reported by

Vargas et al. (2011) as POC (particulate organic carbon, equivalent methodology to

phytoplankton in our study) for an area of terrestrial fresh water influence farther south in

Patagonia where they took samples from Andean lakes (δ13C = -28‰) to the coastal zone of

oceanic influence (δ13C = -20‰). Our results, thus, suggest that the organic carbon present

in the phytoplankton of North Patagonia (our study) was influenced by terrigenous organic

carbon. However, we found a smaller proportion of organic carbon from terrigenous origins

in our study than they found further south where the shallow layer in the channels is

dominated by freshwater from two of the largest rivers (Baker and Pascua) in Chile in

terms of flow and from glaciers melting from the North and South Patagonia ice fields, the

largest ice reserves of South America. In, turn, the mean δ13C values determined from

zooplankton (copepods) in our study were -19.7‰ (ISCh) and -19.1‰ (SC). These were

also higher than those observed in copepods from the Baker River basin (-23.7‰ to -

21.2‰), which has a greater presence of allochthonous organic carbon, as explained above

(Vargas et al., 2011). In terms of nitrogen isotopes, δ15N values in copepods in our study

(ISCh: 11.1‰, SC: 10.8‰) were similar to those reported for the more southerly Baker

84

River area (10.3-12.7‰), suggesting that the trophic levels of the dominant zooplankton

(copepods) showed no significant differences between areas.

In summary, the analysis of stable carbon and nitrogen isotopes allowed us to

determine spatial and temporal variations in organic carbon sources and trophic levels of

Patagonian sprat. Variations in the sources of organic carbon (δ13C) of Patagonian sprat

between zones were detected between the Chilean North Patagonia and southern Argentina,

suggesting that Patagonian sprat in the South Atlantic receives more terrigenous organic

carbon than it does in Chile. When only considering the Chilean Patagonia, differences in

δ13C were observed between SC (higher values) and ISCh (fall 2013). δ15N values

estimated for the North Chilean Patagonia were higher than those registered previously for

this species in Argentina and also higher than has been found for other Sprattus species in

the Northern Hemisphere. However, when the trophic levels were estimated, the range

calculated for S. fuegensis in the North Chilean Patagonia was wide and encompassed the

trophic level values previously reported for Argentina, suggesting flexibility in the sprat

diet in terms of the main food source of this species in different environments. A positive

relationship between δ15N values and TL was determined for Patagonian sprat at ISCh,

where higher productivity has been reported, indicating an increase in the trophic level of

Patagonian sprat with body size. The SC study area (Moraleda and nearby channels) has

historically been considered to have lower productivity and to be supported by a

heterotrophic food web (González et al., 2010, 2011; Pavés et al., 2014). There, smaller

Patagonian sprat consumed organisms from a higher trophic level, again suggesting the use

of a versatile feeding behavior as part of a feeding strategy that may be beneficial in areas

with very large seasonal variations in food availability and food webs.

85

Acknowledgements

This study was financed by the CONICYT Basal Program COPAS Sur-Austral, the

CIMAR-Fiordos Program (Cruises CIMAR 18 and 19) and the fisheries projects FIP 2012-

15 and FIP 2013-11. During the study, the first author was supported by graduate

fellowships from CONICYT and COPAS Sur-Austral. The authors thank J. Betzhold, G.

Vásquez, and R. Riffo for collections at the artisanal fishery port and vessels; C. Alarcon,

and E. Meerhoff for statistical analyses; and their colleagues at the Laboratorio de

Oceanografía Pesquera y Ecología Larval (LOPEL) at the Universidad de Concepción for

technical support.

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97

Figure 1: Areas sampled in North Chilean Patagonia and Argentina during 2013. ISCh:

Inner Sea of Chiloe. SC: Southern Channels.

98

Figure 2: Interannual variations of δ13C and δ15N in Patagonian sprat tissue during the

winters of 2011, 2012, and 2013, in the Inner Sea of Chiloe (ISCh). Boxplots show the

minima, maxima, medians, 25th and 75th pecentiles of data, and outliers.

99

Figure 3: Spatial variation of δ13C and δ15N in Patagonian sprat. A) Top panels: Fall 2012,

Arg = Argentina and ISCh = Inner Sea of Chiloe. B) Bottom panels: Fall 2013, ISCh =

Inner Sea of Chiloé and SC = Southern Channels. Boxplots show the minima, maxima,

medians, 25th and 75th perceniles of data and outliers.

100

Figure 4: Relationship between δ13C and δ15N in Patagonian sprat collected from the Inner

Sea of Chiloe (white circles, ISCh) and Southern Channels (black circles, SC) during fall

2013.

101

Figure 5: Relationship between δ15N values and total length (cm) of Patagonian sprat. A)

Seasonal variability: fall, winter, and summer in ISCh in 2013, and B) Spatial variability in

ISCh (open circles) and SC (black circles) during fall 2013.

102

Figure 6: Variations in δ13C, δ15N, and trophic levels with total length (cm) of Patagonian

sprat. Top panels: Inner Sea of Chiloe (ISCh). Bottom panels: Southern Channels (SC).

103

Figure 7: Mean values of δ13C and δ15N in phytoplankton, zooplankton, and Patagonian

sprat, during fall 2013. Ps ISCh = Patagonian sprat from Inner Sea of Chiloe, Ps SC =

Patagonian sprat from Southern Channels, Zoo ISCh = Zooplankton from Inner Sea of

Chiloe, Phy ISCh = Phytoplankton from Inner Sea of Chiloe, Zoo SC = Zooplankton from

Southern Channels, and Phy SC = Phytoplankton from Southern Channels.

104

Table 1: Means (and standard deviations) of δ13C, δ15N, and trophic levels (TLe) of

Patagonian sprat in different years, study areas, and seasons. The number of samples

analyzed per zone and the δ15Nbase are also shown.

Year Study area Season N Mean δ13C Mean δ15N δ15Nbase TLe

2011 ISCh Winter 13 -17.7±0.6 15.2±0.4 8.5 3.0±0.1

2012 ISCh Fall 5 -17.6±0.5 14.5±0.3 4.7 3.9±0.5

Winter 4 -17.7±0.6 14.8±0.4 8.5 2.9±0.5

2013

Fall 67 -17.7±0.7 14.3±0.6 4.7 3.8±0.2

ISCh Summer 5 -17.8±0.8 14.6±0.3 5.3 3.7±0.1

Winter 5 -17.9±0.6 14.6±0.4 8.5 2.8±0.1

2013 SC Fall 42 -16.6±0.8 14.5±0.4 4.4 4.0±0.1

2012 Arg Fall 5 -21.7±2.1 14.0±0.4 7.3 4.0±0.1

Total

146

105

Table 2: Summary of data obtained during fall 2013 for Patagonian sprat. The average

values, standard deviations (sd), and minimum and maximum values of total length (TL),

total weight (TW), δ13C, δ15N, trophic level (TLe), and δ15Nbase are presented.

Patagonian sprat n Mean

TL(cm)

Mean

TW(g)

Mean

δ13C

Mean

δ15N

Mean

TLe

Mean

δ15N base

Inner Sea of Chiloé 67 13.4±2.2 18.2±8.7 -17.7±0.7 14.3±0.6 3.8±0.2 4.7±1.9

Southern Channels 42 10.6±1.1 8.2±2.7 -16.6±0.8 14.5±0.4 4.0±0.1 4.4±2.3

Total (pooled) 109 12.3±2.3 14.4±8.5 -17.2±0.9 14.4±0.5 3.9±0.2 4.5±2.1

106

Table 3: Distance-based linear model (DistLM) results for δ13C, not logx+1 transformed;

δ15N, total length and total weight logx+1 transformed.

Marginal Test

Group

Sum of

squares Pseudo-F P value Proportion res.df

Zone 29.527 51.483 0.001* 0.32485 107

Length 21.963 34.092 0.001* 0.24163 107

Weight 24.566 39.63 0.001* 0.27027 107

Sequential Tests

Group AIC SS(trace) Pseudo-F P value Proportion Cumul. res.df

+Zone -58.616 29.527 51.483 0.001* 0.32485 0.32485 107

+Length -62.982 3.4814 6.375 0.018* 3.83E-02 0.36315 106

+Weight -66.275 2.7439 5.2248 0.031* 3.02E-02 0.39334 105

107

Table 4: Mean δ13C, δ15N, and trophic levels (TLe) of phytoplankton, zooplankton, and

Patagonian sprat in the austral zone during fall 2013. (Phy ISCh = Phytoplankton from

Inner Sea of Chiloe, Phy SC = Phytoplankton from Southern Channels, Zoo ISCh =

Zooplankton from Inner Sea of Chiloe, Zoo SC = Zooplankton from Southern Channels, Ps

ISCh = Patagonian sprat from Inner Sea of Chiloe, Ps SC = Patagonian sprat from Southern

Channels).

Species Mean δ13C Mean δ15N TLe N

Phy ISCh -20.3±1.0 4.7±1.9 1.0 22

Phy SC -22.0±1.5 4.4±2.3 1.0 26

Zoo ISCh -19.7±1.1 11.1±1.6 2.9 42

Zoo SC -19.1±1.4 10.8±2.0 2.9 30

Ps ISCh -17.7±0.7 14.3±0.6 3.8 67

Ps SC -16.6±0.8 14.5±0.4 4.0 42

108

Table 5: Stable isotope values of δ13C and δ15N, δ15Nbase, and TLe of Patagonian sprat (data from fall 2013 and fall 2012) and other

Clupeiforms and locations.

Species Location δ13C δ 15N δ 15N base TLe Ref.

Sprattus fuegensis

(Patagonian sprat)

Inner Sea of Chiloe

(ISCh) -17.7±0.7 14.3±0.6 Phytoplankton 3.8±0.2 This study

Southern Channels (SC) -16.6±0.8 14.5±0.4 Phytoplankton 4.0±0.1 This study

South Argentina (53°S)

-21.7±2.1

14.0±0.4

Phytoplankton

4.0±0.1

This study

South Argentina (50°-

52°S) -20.2±1.0 13.1±0.9

Eufáusiids

(Euphausia

lucens)

3.7 Ciancio et al.

(2008)

Sprattus sprattus North Sea 13.6 Bivalve molluscs 4.3

Jennings et al.

(2002)

Sardina pilchardus Atlantic coast of the

Iberian Peninsula

-17.8 10.7±0.8 Herbivorous

zooplankton 3.5

Bode et al.

(2004, 2007)

109

DISCUSION GENERAL

Estudios de alimentación e isótopos estables son usados de manera complementaria

en el conocimiento trófico de especies de importancia ecológica y pesquera, debido a que la

alimentación provee información a corto plazo y el uso de isótopos estables a mayor plazo.

En el presente estudio se determinó los componentes principales en la dieta de sardina

austral y el nivel trófico a través del uso de isótopos estables en la zona sur austral.

En el primer capítulo, se encontró en los contenidos gástricos 9 ítems de

fitoplancton para la zona ISCh y 7 ítems para la zona SC, siendo en ambas zonas el grupo

de diatomeas céntricas el ítem principal. El análisis de ítems zooplanctónicos en el

contenido gástrico reveló 8 ítems en la zona ISCh y 3 ítems en la zona SC, siendo según los

índices determinados, el grupo copépodos pequeños el ítem más importante. Esto sugiere

que, a pesar de las distintas diversidades en los ítems ingeridos en cada zona, los ítems

dominantes tanto de fitoplancton como de zooplancton, son los mismos en ambas zonas.

Hubo, sin embargo, diferencias en el segundo ítem zooplanctónico donde dominaron los

eufáusidos en ISCh y los isópodos en SC. El que exista mayor diversidad de ítems tanto de

fitoplancton como de zooplancton en la zona del Mar Interior de Chiloé, puede deberse a lo

propuesto por Pavés et al., (2014), quienes encontraron que zonas con mayor conectividad

con el océano poseen mayor biomasa y productividad gracias al aporte de nutrientes

provenientes desde masas de aguas sub antárticas que son ricas en nitrato y ortofosfatos.

En un estudio previo del contenido estomacal de sardina austral en otoño, invierno y

primavera, determinaron solo organismos del zooplancton en la zona del Mar Interior de

Chiloé (Aranis et al., 2012). En ese estudio se identificaron 10 ítems (eufáusidos, zoeas,

megalopas, anfípodos, copépodos, ostrácodos, peces, huevos indeterminados, restos de

110

crustáceos y peces) predominando larvas del tipo zoeas seguidas de eufáusidos. En nuestro

estudio al incluir toda la data en la zona ISCh, el ítem principal no es el mismo que en el

encontrado en el trabajo de Aranis et al. (2012), pero sí coincide con el segundo ítem

encontrado (eufáusidos). Los ítems ostrácodos, peces y huevos no se observaron en los

contenidos gástricos de nuestro trabajo. Al analizar composición dietaria del contenido

gástrico en una escala estacional, en el Mar Interior de Chiloé dominaron copépodos

pequeños en otoño y verano; en invierno dominaron pequeños eufáusidos. Aranis et al.,

(2012) determinaron que en otoño e invierno existió una dieta basada en eufáusidos y en

primavera larvas zoeas dominaron notoriamente la dieta de sardina austral. En el sur de

Argentina, por otro lado, se registró que en verano predominaron miscidáceos y en otoño

dominaron los copépodos calanoídeos medianos y grandes (Ciancio et al., 2008). Estos

resultados en conjunto señalan que la sardina austral presentaría un comportamiento

flexible en su alimentación consumiendo los ítems probablemente más abundantes en este

ambiente.

Otra especie del género Sprattus (Sprattus sprattus) de la zona sur del Mar Báltico

ha sido en todos sus rangos de talla, una especie zooplanctívora, seleccionando

principalmente copépodos (Temora longicornis) y cladóceros (Bosmina maritima) durante

otoño y copépodos de la especie Pseudocalanus elongatus en invierno (Casini et al., 2004),

lo cual indica que existe un cierto grado de selectividad en otras especies del genero

Sprattus en el hemisferio norte. En nuestro estudio no se logró diferenciar las especies de

copépodos debido al estado de digestión de las presas. Falkenhaug & Dalpadado (2014)

estudiaron la alimentación de Sprattus sprattus en el Fiordo de Hardangerfjord, (Noruega

occidental) y encontraron que la alimentación estaba basada sobre una amplia variedad de

presas, entre las cuales estaban copépodos, fitoplancton y meroplancton; y que la dieta

111

habría variado significativamente entre años, estaciones y entre las áreas del fiordo, siendo

los copépodos los más importantes en el otoño al igual que en el presente trabajo.

Los resultados obtenidos a partir de los contenidos estomacales sugieren que las

especies de este género (Sprattus) son flexibles en su alimentación en las distintas

localidades y periodos del año, consumiendo, probablemente, los ítems más abundantes en

el ambiente en cada ocasión. La alta diversidad de ítems encontrada en la zona ISCh tanto

de zooplancton como de fitoplancton coincide con la mayor productividad indicada para

esa zona (Iriarte et al. 2007; González et al., 2010, 2011), en contraste con la menor

productividad de la zona SC, lugar en el que se registró una menor diversidad de ítems en la

dieta, lo cual concordaría con la idea de que los miembros del género Sprattus se alimentan

de los ítems más comunes en cada zona. Por lo tanto, la similitud de ítems dominantes

estaría probablemente asociada a la oferta alimenticia de ambas zonas. La mayor

abundancia de copépodos en la dieta y en el ambiente coincidiría con períodos

reproductivos de sardina austral y con meses de mayor abundancia larval (primavera), por

lo que la variabilidad interanual en la abundancia de zooplancton en el fiordo, relacionada

con los procesos físicos, puede tener un gran impacto en las condiciones de alimentación

para las poblaciones de sardina austral en los fiordos.

En el segundo capítulo, se determinó la ecología trófica de sardina austral (Sprattus

fuegensis) a través de la composición de isótopos estables de δ13C y δ15N en la zona Norte

de la Patagonia. Esto permitió determinar las variaciones espaciales y temporales en las

fuentes de carbono orgánico y los niveles tróficos de la sardina austral. Se detectaron

variaciones en las fuentes de carbono orgánico (δ13C) de esta especie entre el Norte de la

Patagonia Chilena y la zona sur de Argentina (ISCh: -17.9‰ y SC: -16.6‰ vs. -21.7±2.1

en Argentina), lo que sugiere que la sardina austral en el Atlántico Sur recibe más carbono

112

orgánico terrígeno que en el lado austral de Chile. Al considerar sólo la Patagonia Chilena,

se observaron diferencias en δ13C entre SC (valores más altos) e ISCh durante otoño del

año 2013. Los valores más altos en la zona SC fueron inesperados por cuanto esa zona

presenta normalmente mayor aporte de aguas dulces que la zona más al norte (Pavés et al.,

2014a y 2014b).

Al analizar los datos en conjunto de la zona Norte de la Patagonia se determinó que

no existía diferencia en los valores de δ15N ni en nivel trófico, con la talla de sardina austral

(Véase Anexo, Figura 7). Sin embargo, al separar por zonas se evidenció una diferencia en

estos valores. Los valores de δ15N estimados para el Norte de la Patagonia Chilena fueron

más altos (ISCh: 14.3 ‰ y SC: 14.5 ‰) que los registrados para esta especie en Argentina

(14.0‰) y también más altos de los que se ha encontrado en otras especies de Sprattus en el

hemisferio norte (Jennings et al., 2002). Sin embargo, cuando se estimaron los niveles

tróficos (basados en fitoplancton como nitrógeno base), el rango calculado para sardina

austral en la Patagonia Chilena Norte fue de 3.8 (ISCh) y 4.0 (SC); y valores de nivel

trófico reportados anteriormente en Argentina (basados en eufáusidos) de 3.7, lo que

sugiere una flexibilidad en la dieta de la sardina austral, en términos de la principal fuente

de alimento de esta especie en diferentes ambientes.

Una relación positiva entre los valores de δ15N y TL se determinó en la zona ISCh,

donde se ha informado de una mayor productividad que en SC, lo que indica un aumento en

el nivel trófico con el tamaño corporal. En la zona SC (Moraleda y canales cercanos), de

menor productividad y con una cadena alimentaria basada en heterótrofos (González et al,

2010, 2011; Pavés et al, 2014), la sardina austral presentó un menor tamaño corporal, pero

que habría consumido organismos desde un nivel trófico superior. Estas aparentes

diferencias en nivel trófico entre los individuos pequeños entre ambas zonas sugirieren de

113

nuevo un comportamiento de alimentación versátil que podría ser parte de una estrategia de

alimentación que resultaría beneficiosa en áreas como la Patagonia con grandes variaciones

estacionales en la disponibilidad de alimentos y trama trófica.

El estudio de la ecología trófica mediante la composición dietaria e isótopos estables

en peces pelágicos como sardina austral, es parte del conocimiento que nos permite lograr

la aplicación de un enfoque ecosistémico a las pesquerías, puesto que proporciona

información de las interacciones que existe entre la especie objetivo, su ambiente trófico y

el medio (por ejemplo, en zonas con distintos aportes de carbono orgánico). La

modificación de la Ley y de Pesca y Acuicultura N°20.657 tiene como objetivo conservar y

lograr tener una utilización sustentable de los recursos pesqueros mediante la aplicación

con un énfasis ecosistémico. Acorde con este propósito, este trabajo ha permitido conocer

el componente principal en la alimentación de la sardina austral en 2 zonas

correspondientes a la Patagonia Norte, determinar el nivel trófico y composición isotópica a

través de 13C y 15N obteniendo diferencias espaciales y estacionales. Estudios con isótopos

estables y modelos tróficos (Ecosim – Ecopath) están siendo utilizados en conjunto para

describir con mejor precisión la estructura de las tramas tróficas reduciendo la

incertidumbre y beneficiando el manejo basado en ecosistemas (Lassalle et al., 2014), por

lo que se sugiere considerar ambas aproximaciones en forma conjunta en futuras

investigaciones.

114

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124

ANEXO

Anexo, Figura 1: Ejemplo de enriquecimiento trófico de C y N (extraído de tesis doctoral,

Agurto, 2007).

125

Anexo, Figura 2: Masas de aguas presente en la zona del Mar Interior de Chiloé y la zona

de los canales y fiordos, (Extraído desde Sievers & Silva, 2006).

126

Anexo, Figura 3: Modelo esquemático de las circulación horizontal de las masas de agua

en el Mar Interior de Chiloé y la zona de los Canales y fiordos: a) nivel superficial (0- ~30

m); b) nivel intermedio (~30- ~150 m), c) nivel profundo (~150 m al fondo) (Sievers &

Silva, 2006).

127

Anexo, Figura 4: Trama trófica de la sardina austral propuesta por Zuleta y Rubilar,

(2010).

128

Anexo, Figura 5: Flujo vertical de carbono orgánico particulado en la trama trófica del

Fiordo del Reloncaví en invierno y primavera (González et al., 2010).

129

Anexo, Figura 6: Vías tróficas entre grupos funcionales en las tramas tróficas clásicas y

microbianas de la (a) zona del Mar Interior de Chiloé y (b) del Canal Moraleda. El grosor

de las líneas muestra el nivel de flujo de energía entre grupos funcionales (Pavés et al.,

2014).

130

Anexo, Figura 7: Valores de δ15N y nivel trófico con la longitud del individuo (LT cm) de

sardina austral para otoño del año 2013.

131

Anexo, Tabla 1: Procedencia de las muestras durante el periodo de estudio.

Date Zone Cruise Type of sample

June-July 2011 X región, P. Montt,

Estero Pillan

Otorgadas por L. Cubillos Patagonian sprat

March-April 2012

Argentina (50° a 52°S)

FIP 2010-17

"Determinación de unidades

poblacionales de sardina

austral presente en la X y

XII regiones de Chile"

Patagonian sprat

June 2012 X región, Canal San

Antonio

Jürgen Betzhold Patagonian sprat

July 2012 X región, Bahía Colaco Jürgen Betzhold Patagonian sprat

Febrery 2013 Bajos de Quicaví, Isla

Chauques, Chiloé, X

región.

Jürgen Betzhold Patagonian sprat

April 2013 Mar Interior de Chiloé FIP 2012-15 “Rol

ecosistémico de sardina

austral e impacto de su

explotación sobre la

sustentabilidad de otras

especies de interés

comercial”

Patagonian sprat

May 2013 X región FIP 2013-11“Hidroacústico

de pelágicos pequeños"

Patagonian

sprat, plankton,

phytoplankton

June 2013 XI región FIP 2013-11“Hidroacústico

de pelágicos pequeños"

Patagonian

sprat, plankton,

phytoplankton

July 2013 X región CIMAR 19 plankton,

phytoplancton

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