Padrões de diversidade α (alfa) e (beta) a importância da ......Obrigada, Senhor, por ter guiado...

Padrões de diversidade α (alfa) e β (beta) zooplanctônica em lagos tropicais:

a importância da estrutura do habitat e da identidade das espécies

Camila Rodrigues Cabral

Tese apresentada à Universidade Federal do Rio Grande do Norte para obtenção do Grau em Doutor em Ecologia

Orientador: Prof. Dr. Adriano Caliman

Natal/RN 2015

iii

“Padrões de diversidade α (alfa) e β (beta) zooplanctônica em lagos tropicais: a importância da estrutura do habitat e da identidade das

espécies”

Camila Rodrigues Cabral

Bióloga – Mestre em Ecologia

Universidade Federal do Rio Grande do Norte

Tese apresentada ao Programa de Pós Graduação em Ecologia

da Universidade Federal do Rio Grande do Norte

para o exame de defesa e obtenção do título em nível

Doutorado em Ecologia

BANCA EXAMINADORA

_________________________________________

Prof. Dr. Adriano Caliman – Presidente da Banca e Orientador

_________________________________________

Profa. Dra. Eneida Eskinazi – Membro Externo – UFOP/Ouro Preto

_________________________________________

Prof. Dr. Rafael Guariento – Membro Externo – UFMS/Campo Grande

_________________________________________

Profa. Dra. Luciana Carneiro – Membro Interno – UFRN/ Natal

_________________________________________

Dr. Kemal Ger – Membro Interno – UFRN/ Natal

Natal/RN

2015

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Dedico à meus pais, por terem me ensinado que as dificuldades fazem parte

dos caminhos, e que sem objetivos bem definidos somente por acaso chegamos a

algum lugar.

“Ao superar contratempos não se detenha na lembrança dos momentos difíceis, mas na alegria de haver atravessado mais essa prova em sua vida. Leve na sua memória as coisas boas que surgiram nas dificuldades. Elas serão uma prova de sua capacidade e lhe darão confiança diante de qualquer obstáculo” Chico

“However fragmented the world, however intense the national rivalries, it is an inexorable fact that we become more interdependent every day” Jacques-Yves Cousteau

“O que darei eu ao Senhor por todos os benefícios que me tem feito?” Salmo 116:13

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Do Litoral Ao Semi-Árido do Nordeste Potiguar (no texto abaixo estão representados 23 dos 100 lagos coletados nesta tese de doutorado)

“Foi na minha terra, do litoral ao sertão

Da beleza de Cutia, aos ensinamentos em Comissão Da simpatia de Brinhosa, à boiada de Boqueirão

Da seca em Curiá, aos mistérios de Cuité Do pôr do sol do Triunfo, ao alento em Catolé

Das crianças em Mineiro, aos curiosos em Serrote Dos gansos em Jenipapo e em Campo Alegre a fome do gado.

Em Angicos era pedra sobre pedra, Canaviais em Formosa

A caatinga marrom em Boa Vista e a mata no Jiqui Cadê as plantas na Pedra Branca? Cadê a água no Riacho da Cruz?

Mas o sapo da boca gigante estava bem ali.

Em cada canto um sertanejo medonho que nos ensina e encoraja! Foi assim em Japi, Tapuia, Punaú e Piató,

E também em Mendubim Digo pro senhor da capital, como diria meu vô: Que de belo não é só o mar azul do Bonfim”

Poetisa: Fabíola Catombé

vi

Agradecimentos A realização de um doutorado, desde minha época de graduação, sempre foi um objetivo a ser alcançado. A sensação é que agora eu posso dar continuidade a minha carreira profissional, após o “investimento” de tantos anos de estudo e aperfeiçoamento. Assim como na graduação e no mestrado, durante o doutorado eu contei com a felicidade de estar rodeada de pessoas que me incentivaram e compartilharam comigo momentos de alegria, e principalmente, estiveram ao meu lado nas horas difíceis desta jornada. As palavras de agradecimento abaixo traduzem de forma singela o grande sentimento de gratidão que guardarei comigo para sempre. Agradeço inicialmente ao meu bom Deus e aos amigos espirituais que estiveram ao meu lado, mesmo nas horas em que eu estive distante. Obrigada, Senhor, por ter guiado meus passos, ter aberto as portas para meu engrandecimento intelectual e moral, e por estender as suas mãos benevolentes através dos meus queridos pais. Agradeço aos amados pais, José Cabral e Edilza Rodrigues por serem tão especiais. Qualquer palavra seria pequena diante do eterno sentimento de gratidão. Obrigada por serem meus melhores amigos e por me incentivarem incondicionalmente. Vocês são a personificação do amor de Deus em minha vida. Amo vocês. Agradeço ao meu companheiro Danilo Aguilar por estar ao meu lado durante toda a jornada do doutorado. Como é confortante saber que durante esta etapa “corrida” a vida nos uniu para formamos uma família repleta de amor, amizade e carinho. Sou muito grata por ter alguém como você para compartilhar os meus sonhos. Agradeço a toda a minha família, em especial às minhas avós Roselita e Ivone, às minhas tias Stela e Maria, e à prima-irmã Giselle por serem mulheres inspiradoras. Ao meu tio Neto Cabral, sua esposa Olímpia e mais uma vez minha tia Stela por me apresentarem o valor da profissão de professor e por me incentivarem durante toda minha jornada acadêmica. Aos queridos Aurelita, Anderson, Sabrina, André e Valentina por estarem, mesmo à distância, torcendo para o êxito desta tese. Obrigada pelo carinho de todos. Agradeço às amigas Cynthia, Lorena, Mônica, Renata e Marina por estarem desde o tempo de escola compartilhando conquistas pessoais e profissionais. Aos amigos da Casa de Caridade Auta de Souza por me lembrarem sempre que “existir é mais que ser prisioneiro do saber, é fazer e é sentir, é amar e servir”. Muito obrigada pela amizade de vocês. Agradeço ao Prof. Adriano Caliman por ter me aceito como sua primeira aluna de doutorado, pela ideia grandiosa do projeto e pela força na estruturação desta tese. A sua forma de ver a Ecologia é inspiradora. Torço por seu sucesso profissional e espero poder contribuir para engrandecimento de sua base de pesquisa. Sou muito grata por suas contribuições. Obrigada. Agradeço aos professores Luciana, Mauro, Eneida e Odete e à amiga Naira pela ajuda com o zooplâncton de águas interiores. Aos professores André, Coca, Renata, Vanessa, Sérgio e Bruno por gentilmente terem cedido seus laboratórios para execução de alguma das partes desta tese. Aos pós-doc Rosemberg e Ali por terem contribuído com a banca de qualificação, mas principalmente, por eu sentir que vocês sempre foram umas das pessoas que mais acreditaram em meu trabalho e potencial. Aos professores Rafael, Luciana, Ali e Eneida pelas contribuições durante a defesa da tese. Aos professores Eneida Eskinazi, Mauro de Melo Júnior e Danielle Bezerra pela amizade, compreensão, carinho e força durante esta etapa, vocês são profissionais incríveis e amigos estimados. Obrigada. Agradeço aos amigos que embarcaram na “loucura” da execução do meu trabalho de campo. Amostrar em mais de 100 lagos em menos de 25 dias numa equipe de no máximo 5 pessoas/dia é para poucos. Nenhum

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dos louros que serão colhidos pelos pesquisadores a partir dos dados coletados em campo seria possível sem a contribuição inestimável de vocês. Agradeço em especial à José Cabral (meu pai), Vinícius, Beatriz e Danilo (esposo) que foram à campo apenas pelo prazer de ajudar, sem possuírem nenhum tipo de vínculo com a UFRN, à Fabíola que se mostrou uma verdadeira amiga e esteve presente comigo nas horas mais difíceis durante e após trabalho de campo, à Anna e Bruno pela companhia, amizade e ajuda em muitos dos lagos amostrados. Vocês são demais! Obrigada. Agradeço aos amigos dos Laboratório de Ecologia Aquática pela força e incentivo, em especial à Regina, Gabi, Fabíola, Ewaldo, Letícia, Rosemberg, Pablo, Bibinha, Maricota, Anízio, Bruno e Ângela. Agradeço às pessoas que acreditaram neste projeto e utilizaram ou utilizarão os dados para execução de suas pesquisas. Agradeço ao Programa de Pós Graduação em Ecologia da UFRN pela oportunidade de desenvolvimento da tese, à CAPES pela concessão da bolsa de estudos, ao CNPq pelo financiamento do projeto de pesquisa e ao Programa de Pós Graduação em Ecologia e Evolução da UFG pela oportunidade de execução de disciplinas. Agradeço a todos que direta ou indiretamente me ajudaram. Obrigada! Camila

Casa do Açude Riacho do Angicos. Obrigada a todos aqueles que permitiram que

entrássemos em suas propriedades para realização de nosso trabalho de campo.

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Sumário RESUMO ............................................................................................................................... 1

I. Introdução – Geral ......................................................................................................... 2

II. Material e Métodos – Geral ....................................................................................... 7

Referências ........................................................................................................................... 10

Capítulo 1

Heterogeneidade de habitat e riqueza zooplanctônica em lagos rasos tropicais: o papel das macrófitas aquáticas ............................................................................................................. 15

1.1 Introdução ..................................................................................................................... 16

1.2 Material e Métodos ........................................................................................................ 20

1.3 Resultados ...................................................................................................................... 23

1.4 Discussão ........................................................................................................................ 25

1.5 Conclusões ..................................................................................................................... 30

Referências ........................................................................................................................... 31

Figuras .................................................................................................................................. 39

Tabelas .................................................................................................................................. 45

Capítulo 2

Influência da heterogeneidade de habitat local e regional sobre a diversidade beta zooplanctônica em lagos rasos tropicais .............................................................................. 49

2.1 Introdução ..................................................................................................................... 50


2.3 Resultados ...................................................................................................................... 58

2.4 Discussão ........................................................................................................................ 60

2.5 Conclusões ..................................................................................................................... 65

Referências ........................................................................................................................... 66

Figuras .................................................................................................................................. 73

Tabelas .................................................................................................................................. 77

Capítulo 3

Padrões de decaimento da similaridade com a distância em comunidades zooplanctônicas tropicais: a importância do potencial de dispersão e da idade dos ecossistemas ............... 81

3.1 Introdução ..................................................................................................................... 82


3.3 Resultados ...................................................................................................................... 90

ix

3.4 Discussão ........................................................................................................................ 91

3.5 Conclusão ...................................................................................................................... 95

Referências ........................................................................................................................... 95

Figuras ................................................................................................................................ 101

Tabelas ................................................................................................................................ 104

Apêndice A......................................................................................................................... 109

Apêndice B ......................................................................................................................... 110

Apêndice C ........................................................................................................................ 111

Apêndice D ........................................................................................................................ 112

Apêndice E ......................................................................................................................... 113

Apêndice F ......................................................................................................................... 114

1

RESUMO Esse estudo avalia os padrões de diversidade alfa, diversidade beta e similaridade das comunidades zooplanctônicas em 100 lagos rasos tropicais. No primeiro capítulo, nós verificamos a riqueza zooplanctônica entre os habitats limnético e litorâneo, se o resultado encontrado foi decorrente da presença de macrófitas no habitat litorâneo ou de condições do habitat per se, e quais foram as variáveis ambientais locais que mais influenciaram nos padrões de riqueza. Nossas hipóteses eram de que a riqueza seria maior no habitat litorâneo, principalmente para microcrustáceos, e que esses padrões seriam determinados pela presença de macrófitas. Nós vimos que o habitat litorâneo com macrófitas é detentor de maior riqueza zooplanctônica, especialmente de espécies de rotíferos beneficiadas pelo espectro de recursos providos pelas macrófitas. A riqueza de microcrustáceos não foi afetada pelas macrófitas, possivelmente devido ao tamanho reduzido desses organismos e à baixa predação visual e hábito omnívoro de peixes tropicais. Encontramos relação positiva entre a riqueza com a presença de macrófitas e a baixa concentração de nitrogênio. É possível que, devido às consequências da eutrofização, o aumento dos nutrientes na água determinam o aumento da biomassa algas e a redução de macrófitas, e consequentemente, a redução da riqueza zooplanctônica. Já no segundo capítulo, nós observamos que o efeito combinado da heterogeneidade de habitats (habitat limnético ou litorâneo) e a ausência direta de conectividade entre os lagos foram fundamentais no aumento da diversidade beta zooplanctônica, e que, a complexidade estrutural (presença de macrófitas) exerceu importante papel sobre a diversidade beta em escalas local e regional. A variação espacial, como a promovida pela compartimentalização horizontal em lagos e pela presença de macrófitas no habitat litorâneo, foi capaz de produzir mosaicos e gradientes capazes de permitir a coexistência de diferentes espécies adaptadas às condições específicas criadas pela variabilidade dos habitats limnético e litorâneo. Dentre esses habitats, o litorâneo constituiu a região mais sujeita a efeitos do filtro ambiental em escala regional, apresentando maior diversidade beta e heterogeneidade ambiental, possivelmente devido à maior complexidade espacial e temporal de fatores físico-químico e biológicos. Enquanto que, no terceiro capítulo, nós vimos os padrões do zooplâncton de decaimento da similaridade com a distância (DDS), considerando o potencial de dispersão dos organismos e a idade do lagos. Devido ao potencial de dispersão, nós esperávamos que as taxas de DDS fossem maiores para copépodes, cladóceros e rotíferos, respectivamente, e que, devido ao maior tempo de existência dos lagos antigos e ao potencial de dispersão do zooplâncton, as medidas de similaridade inicial fossem maiores e as taxas de DDS menores nos lagos antigos. Nós vimos que dentro de cada conjunto de lagos as taxas de DDS não variaram entre os organismos, evidenciando que além da habilidade de dispersão per se, existem outros fatores que contribuíram para inexistência de decaimento mais rápidos entre os grupos. As taxas de DDS foram mais evidentes nos lagos mais novos, possivelmente, o tempo tornou os lagos antigos mais complexos e heterogêneos, capazes de agir como filtro ambiental na seleção de diferentes espécies. A DDS significativa do zooplâncton em escalas espaciais relativamente pequenas comprova que organismos pequenos podem apresentar padrões biogeográficos semelhante ao esperado para os macrorganismos. Por fim, os três capítulos em conjunto forneceram informações importantes sobre os fatores que controlam a riqueza e distribuição zooplanctônica no espaço e no tempo e pode auxiliar-nos na previsão de respostas ecossistêmicas, diante da eutrofização cultural ou das mudanças climáticas globais, e nas ações de conservação e estratégias de conservação de ecossistemas lacustres. Palavras-chave: habitats limnético e litorâneo, macrófitas, fatores locais e regionais, decaimento da similaridade com a distância, dispersão, microcrustáceos, rotíferos, eutrofização.

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I. Introdução – Geral

Quais são os fatores que determinam o padrão de distribuição das espécies no espaço e no

tempo? Há anos essa pergunta constitui um dos principais objetivos das pesquisas em

ecologia de comunidades e biogeografia. Vários estudos têm sido propostos no intuito de

gerar subsídios para respondê-la em diferentes comunidades biológicas e condições

ambientais ao redor do mundo, pois contribui de maneira crucial para a previsão de

respostas ecossistêmicas diante, por exemplo, da ação antropogênica (Passy & Blanchet

2007, Vellend et al 2007) ou de mudanças climáticas globais (Singh et al. 2010, Leprieur

et al. 2011, Pereira e Silva et al. 2012).

Dentre os fatores ecológicos consolidados pela literatura científica que exercem

influência na estruturação das comunidades, nós podemos citar e.g. a área do habitat, a

heterogeneidade ambiental, a produtividade, a intensidade de distúrbios, a

compartimentalização de habitat, além da dispersão e da conectividade entre diferentes

habitats (Mouquet & Loreau 2003, Verleyen et al. 2009, Vellend, 2010). Tais fatores

podem ser classificados em locais e regionais, baseados na escala espacial que operam. Os

fatores locais estão ligados às interações bióticas (e.g. competição e produtividade) e às

tolerâncias abióticas das espécies ao meio (e.g. heterogeneidade ambiental e complexidade

de habitat), e são fortemente relacionados à Teoria de Nicho que prediz que a diversidade

surge a partir das variações interespecíficas para tolerar diferenças ambientais e espaciais

dos habitats. Ao passo que, os fatores regionais podem resultar da dispersão ou evolução

dos organismos através do tempo, e estão relacionados à Teoria Neutra, a qual assume que

todas as espécies são ecologicamente equivalentes, e que a estruturação das comunidades

depende de processos como a capacidade de dispersão.

Em conjunto, a ação desses fatores podem afetar tanto a diversidade alfa, ou seja, o

número de espécies em uma pequena área de habitat, como também a diversidade beta, a

qual é definida como a diferença na composição de espécies entre duas comunidades ao

longo de gradientes ambientais ou à taxa de substituição (i.e. “turnover”) de espécies entre

locais distintos. As diversidades alfa e beta, são utilizadas para descrever e mensurar a

biodiversidade e constituem ferramentas importantes nas estimativas de riqueza de espécies

em múltiplas escalas (e.g. espacial e temporal) e na compreensão das mudanças na

composição das comunidades (Soininen et al. 2007).

3

Investigações acerca da influência de fatores ligados a processos locais e regionais

sobre as diversidade alfa e beta das comunidades biológicas vêm sendo realizadas com

diferentes tipos de organismos (i.e. micro e macrorganismos, autotróficos e heterotróficos)

em diferentes ecossistemas naturais e artificiais (Cottenie et al. 2003, Jeffries 2005,

Donohue et al. 2009, Sommaruga & Casamayor 2009, Fahr & Kalko 2011, De Bie et al.

2012). Nesse sentido, ambientes aquáticos lênticos constituem importantes sistemas

modelo para o teste de padrões geográficos de diversidade, pois a natureza de “ilhas” desses

ecossistemas com limites de habitat bem definidos sobre a matriz da paisagem terrestre

permitem que efeitos locais e regionais sejam mais facilmente compreendidos. Além disso,

esses ambientes são bastante susceptíveis a distúrbios, apresentam alta dinâmica

biogeoquímica e taxas metabólicas, e portanto, permitem o rápido entendimento da ação

de mecanismos, como a variação nos fatores ambientais, as interações bióticas e a dispersão

na determinação dos padrões geográficos da biodiversidade (De Meester et al. 2005, Lopes

& Caliman 2008).

Os ecossistemas lacustres também apresentam um tipo de compartimentalização

horizontal de habitat que geram condições ambientais distintas dentro de um único

ecossistema, permitindo a exploração de diferentes comunidades aquáticas. Enquanto o

habitat limnético (i.e. a porção interior do lago sem contato direto com as margens) é a

região do lago que apresenta maior profundidade, com possibilidade de estratificação

vertical das variáveis físico-químicas e dominância das comunidades do nécton e do

plâncton, o habitat litorâneo (i.e. a área do lago que está em contato direto com o

ecossistema terrestre adjacente) é a região mais rasa do lago, com maior possibilidade da

radiação de solar atingir o substrato, permitindo a dominância de diferentes plantas

aquáticas e a colonização dos mais diversos organismos aquáticos e terrestres (e.g.

invertebrados zooplanctônicos, perifíticos e bentônicos, entre crustáceos, moluscos,

oligoquetas e fases larvais de insetos, além de peixes, répteis, anfíbios, aves e mamíferos),

sendo considerada uma região de alta complexidade trófica (Naiman & Décamps 1990,

Vadeboncoeur et al. 2002, Esteves & Caliman 2011).

Embora existam diferenças marcantes entre as regiões limnética e litorânea, as

pesquisas em limnologia direcionam seus esforços prioritariamente à porção limnética

desses ambientes (Schindler & Scheuerell 2002, Vadeboncoeur et al. 2002), não levando

em consideração o possível papel da região litorânea como filtro ambiental na seleção de

4

organismos, da função mantenedora de complexidade estrutural nestes ambientes, e

consequentemente, da possibilidade destas áreas serem responsáveis por um incremento

na riqueza de espécies e diversidade beta nestes ecossistemas. Inclusive, em termos

estruturais, o habitat litorâneo é reconhecido por ser mais complexo que o limnético, em

parte, devido a presença de comunidades de plantas aquáticas, constituídas em ambientes

lacustres principalmente por macrófitas (Taniguchi et al. 2003, Thomaz et al. 2008). O alto

número de espécies e a grande diversificação na morfologia e forma de vida das macrófitas

dá a este grupo um papel fundamental no surgimento e manutenção da biodiversidade,

afetando nas relações de coexistência, competição e predação dos animais que vivem em

associação com esses vegetais (Esteves & Caliman, 2011).

Devido aos seus múltiplos papéis funcionais (e.g. fornecimento de recurso alimentar

e biomassa de tecidos mortos – Cronin et al. 1999, Cronin et al. 2002, Cronin et al. 2006;

áreas de refúgio contra predação, reprodução e desenvolvimento de animais – Tolonen et

al. 2003, Latini & Petrere 2004; substrato para colonização do perifíton – Carpenter &

Lodge 1986, Dudley 1988; variabilidade espacial e temporal de variáveis físico-químicas da

água – Duggan et al. 2001), muitos estudos associam às macrófitas aquáticas litorâneas a

riqueza, abundância e biomassa de diferentes grupos taxonômicos em lagos, como pássaros

(Hoyer & Jr 1994, Guadagnin et al. 2009), peixes (Meschiatti et al. 2000, Gomes et al.

2012, Hermes-Silva & Zaniboni-Filho 2012), invertebrados terrestres (Tolonen et al. 2003,

Rennie & Jackson 2005) e aquáticos, dentre eles, os organismos zooplanctônicos

(Bergstrom et al. 2001, Lansac-Tôha et al. 2003), os quais constituem um excelente grupo

de organismos para estudar as interações locais e espaciais em ambientes aquáticos

(Cottenie et al. 2003, Soininen et al. 2007).

O zooplâncton forma um compartimento estratégico na dissipação energética,

manutenção e orientação das teias tróficas aquáticas (Soranno et al. 1993, Eskinazi-

Sant’Anna et al. 2007), e em função de seus ciclos vitais rápidos, as alterações ocorridas nos

meios biótico e abiótico são rapidamente espelhadas por estes organismos, que passam a

sinalizar a intensidade e as condições estabelecidas durante e após a consolidação destas

perturbações (Neumann-Leitão et al. 1991). Além disso, vários estudos já relataram os

mecanismos e a eficiência da dispersão do zooplâncton entre habitats, através de vetores de

dispersão (i.e. vento, água e animais), migração ativa de indivíduos adultos ou passiva através

de formas de resistência (Bilton et al. 2001, Michels et al. 2001, Bohonak & Jenkins 2003,

5

Cottenie et al. 2003, Havel & Shurin 2004, Green & Figuerola 2005). Especialmente em

ecossistemas lacustres, a dispersão pode ser um fator limitante para distribuição do

zooplâncton, já que os organismos precisam transpor uma matriz terrestre para terem acesso

às “ilhas de habitat” favoráveis ao desenvolvimento (Figuerola & Green 2002, Bohonak &

Jenkins 2003, Shurin et al. 2009).

Além da influência de fatores locais (e.g. condições abióticas e presença de

macrófitas) e regionais (e.g. capacidade de dispersão), a estruturação das comunidades

zooplanctônicas também pode ser afetada pelo tempo de existência (i.e. idade) dos

ecossistemas lacustres. Existem hipóteses que dizem que habitats mais antigos tiveram mais

tempo para serem colonizados (Pianka, 2011), e portanto possuem comunidades mais

homogêneas, já que até mesmo as espécies com menor capacidade de dispersão teriam

tempo suficiente para colonizar os habitats mais distantes, enquanto que outros autores

argumentam que habitats mais antigos são estruturalmente mais complexos e criam

heterogeneidade ambiental capaz de agir como filtro na seleção de diferentes espécies,

independentemente do tempo e potencial de dispersão dos organismos (McKindsey &

Bourget 2001).

De uma maneira geral, as pesquisas em ambientes aquáticos abstêm-se de alguns

pontos importantes para o conhecimento da estruturação das comunidades

zooplanctônicas em ecossistemas lacustres tropicais, por exemplo: 1) atribuem apenas aos

fatores locais à distribuição e composição das comunidades, por vezes ignorando a tão

discutida habilidade de dispersão desses organismos (Jenkins & Underwood 1998, Shurin

et al. 2009); 2) desconsideram o habitat litorâneo em seu procedimento amostral, e

consequentemente, o possível papel que essa região pode exercer como filtro ambiental na

seleção de espécies; 3) ignoram o efeito que as macrófitas aquáticas litorâneas podem ter

no incremento de diversidade alfa e beta dentro de um único ecossistema (i.e. escala espacial

local) e entre vários ecossistemas lacustres (i.e. escala espacial regional); 4) não avaliam o

efeito que a distância geográfica entre os ecossistemas lacustres e as diferenças existentes no

potencial de dispersão entre os organismos podem exercer sobre a distribuição e

composição das comunidades; 5) desconsideram a idade dos ecossistemas como um fator

capaz de interagir com o potencial de dispersão dos organismos de forma a afetar a

estruturação das comunidades aquáticas.

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Diante do cenário apresentado, esta Tese foi elaborada no intuito de esclarecer e

elucidar os padrões de diversidade alfa e beta das comunidades zooplanctônicas em 100

ecossistemas lacustres tropicais levando em consideração o efeito da presença das

macrófitas na porção litorânea dos ecossistemas lacustres, das variáveis abióticas medidas

em cada um dos corpos aquáticos, do potencial de dispersão dos principais grupos

zooplanctônicos e da idade dos ecossistemas lacustres. De tal forma, que o corpo da Tese

foi dividido em três capítulos, descritos abaixo:

Capítulo 1 – Heterogeneidade de habitat e riqueza zooplanctônica em lagos rasos

tropicais: o papel das macrófitas aquáticas – com o objetivo de verificar se existe

diferença na riqueza zooplanctônica total e em relação a grupos específicos

zooplanctônicos entre os habitats limnético e litorâneo, e se tais diferenças são

decorrentes da presença de macrófitas no habitat litorâneo dos ecossistemas

lacustres ou simplesmente de condições do habitat per se. Além disso, observar quais

são as variáveis ambientais locais que mais influenciaram nos padrões de riqueza

zooplanctônica entre os dois habitats;

Capítulo 2 – Influência da heterogeneidade de habitat local e regional sobre a

diversidade beta zooplanctônica em lagos rasos tropicais, cujo objetivo foi analisar

os padrões de diversidade beta entre as comunidades limnética e litorânea de um

mesmo lago, e entre lagos diferentes, considerando conjuntos de lagos com e sem

macrófita no habitat litorâneo dos ecossistemas lacustres. Nós avaliamos o papel da

macrófita sobre a diversidade beta local e regional, o habitat (i.e. limnético ou

litorâneo) que deteve maior diversidade beta regional e se esta resposta foi

decorrente de uma maior heterogeneidade ambiental;

Capítulo 3 – Padrões de decaimento da similaridade com a distância em

comunidades zooplanctônicas tropicais: a importância do potencial de dispersão

e da idade dos ecossistemas, com o objetivo de avaliar os padrões de decaimento

da similaridade biológica dos principais grupos zooplanctônicos (i.e. Copepoda,

Cladocera e Rotifera) em relação ao aumento da distância geográfica entre os

ecossistemas lacustres, considerando o potencial de dispersão de cada um dos

grupos zooplanctônicos e a idade dos ecossistemas aquáticos.

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II. Material e Métodos – Geral

Área de Estudo

Os dados desta pesquisa foram obtidos em 100 ambientes aquáticos lênticos (lagos)

de baixa latitude, localizados entre as 16 bacias hidrográficas do estado do Rio Grande do

Norte (Brasil), sendo 41 lagos de origem natural e 59 reservatórios artificiais (Figura 1). As

coletas foram realizadas durante o mês de setembro de 2012. O mês de setembro é

característico de estiagem na região (Figura 2; INPE 2015), e o ano de 2012 foi de seca

acentuada (Figura 3; EMPARN 2015). Tais informação geram mais suporte à inexistência

de conexão hidrológica entre os lagos, e consequentemente, o isolamento espacial entre

eles.

Figura 1 – Mapa do estado do Rio Grande do Norte apontando a localização dos 100 lagos amostrados. A faixa escura no mapa é considerada a região de transição entre a região de clima úmido (à direita) e a região de clima semiárido (à esquerda), mostrando a heterogeneidade climática da região. Os círculos representam as lagoas naturais (n=41), e os triângulos representam os reservatórios (n=59).

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Figura 2 – Pluviometria do estado do Rio Grande do Norte (Ano 2012). À esquerda, precipitação diária acumulada (mm) durante os meses de 2012, e à direita, precipitação diária registrada durante o ano de 2012 em comparação a climatologia de chuva diária entre os anos 1997-2014 (Fonte: INPE/2015).

Figura 3 - Análise das chuvas acumuladas no estado do Rio Grande do Norte. Á esquerda, ano de 2011, e à direta, ano de 2012 (Fonte: EMPARN/2015).

A maioria dos ambientes amostrados eram rasos (91% com profundidade < 4m),

pequenos em área superficial (87% com área < 1km2) e perenes. Além disso, eram

diferentes em relação às características físico-químicas da água, estado trófico, cobertura

vegetal e uso do solo adjacente.

Os ambientes amostrados foram classificados em relação a presença de macrófitas

ou em relação a formação de origem/tempo de existência. Quanto a presença de macrófitas

foram formados 3 grupos: a) Todos os lagos (n = 100) – inclui todos os lagos da pesquisa;

b) lagos com a presença de macrófitas aquáticas na região litorânea (n = 80) e c) lagos sem

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a presença de macrófitas aquáticas na região litorânea (n = 20). Quanto a formação de

origem/tempo de existência foram formados dois grupos: a) lagos naturais – ecossistemas

com datação de origem para coincidindo com formação do grupo Barreiras (i.e. formação

geológica típica da porção mais litorânea do estado do RN) e posteriormente com deposição

de sedimentos do Quaternário (Angelim et al. 2006, Vital 2006); b) reservatórios –

ecossistemas construídos artificialmente a partir de 1915 através pelo Departamento

Nacional de Obras Contra às Secas (DNOCS 2015).

Estratégia Amostral

Em cada um dos lagos nós realizamos a coleta de variáveis abióticas e de dados

bióticos na porção de subsuperfície da coluna de água em seis pontos representativos dos

lagos, sendo três pontos de coletas realizados no habitat litorâneo (i.e. próximo às margens,

independente da presença de macrófitas), e três pontos de coletas no habitat limnético (i.e.

próximo da região central do lago). Nós integramos as amostras referentes a cada um dos

habitats, e ao final do trabalho de campo nós tínhamos 200 amostras totais, sendo 100

representativas do habitat litorâneo e 100 do limnético.

Em campo foram mensuradas a profundidade, a transparência, a temperatura, a

concentração de oxigênio dissolvido e o pH. Amostras de água foram coletadas para análise

em laboratório de clorofila-a, nitrogênio total e dissolvido, fósforo total e dissolvido,

carbono orgânico dissolvido, além de carbono, fósforo e nitrogênio presentes no séston. A

profundidade e a transparência foram medidas através do disco de Secchi. A temperatura

(°C) e oxigênio dissolvido (OD – mg.L-1) foram mensurados através de sonda digital portátil.

O pH foi medido ainda em campo através de pHmetro de bancada. O nitrogênio total e

dissolvido (NT e ND – mg.L-1) foi determinado através de um aparelho analisador de

carbono (TOC-V) acoplado com o analisador de nitrogênio (módulo VPN) e de um auto-

amostrador (Shimadzu). A concentração de fósforo total (PT - mg.L-1) foi determinada após

a oxidação de maior parte dos compostos fosfatados a partir de persulfato (Valderrama

1981) e estimada pela metodologia do fósforo solúvel reativo (Murphy & Riley 1962). A

concentração de clorofila-a (Chl-a - mg.L-1) foi extraída de filtros com etanol 95% (Jespersen

& Christoffersen 1987). A água filtrada para obtenção dos filtros da clorofila foi utilizada

para obtenção análise de nitrogênio dissolvido (descrita anteriormente) e fósforo dissolvido

(PD – mg.L-1; Murphy & Riley 1962). As concentrações de carbono do séston foram

10

determinados pelo analisador de amostras de sólidos (módulo-SSM; Shimadzu), enquanto

que para fósforo e nitrogênio do séston, os filtros foram digeridos com persulfato e

analisados e forma idêntica aos nutrientes dissolvidos.

As coletas de zooplâncton foram feitas com redes de 50μm de abertura de malha.

Os organismos foram obtidos na subsuperfície da coluna de água através de baldes

previamente graduados para obtenção do volume filtrado, cuja quantidade variou entre 30

e 100 litros, dependendo da transparência e turbidez de cada ambiente. As amostras foram

imediatamente fixadas com solução açucarada de formaldeído a 4%.

Em laboratório o zooplâncton foi identificado até o nível de espécie com auxílio de

guias de identificação especializados (e.g. Elmoor-Loureiro 1997, Koste 1978, Santos-Silva

2000), câmera de Sedgewick-Rafter e microscópio para o grupo Rotifera, além de câmera

de Bogorov e estereomiscroscópio para Copepoda e Cladocera. As

identificações/contagens foram realizadas com no mínimo três réplicas com ao menos 100

indivíduos dos organismos mais abundantes em cada uma delas. Entretanto, um grande

número de amostras foram avaliadas por completo em busca de espécies raras. A lista das

espécies de cada um dos grupos zooplanctônicos encontra-se descrita nos Apêndices A e B.

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15

Capítulo 1

Heterogeneidade de habitat e riqueza zooplanctônica em lagos rasos tropicais: o

papel das macrófitas aquáticas

16

1.1 Introdução

Em muitos habitats, a complexidade estrutural e física de um ambiente é regida

pela comunidade de plantas, cuja influência é exercida nas distribuições e interações das

espécies de animais (Lawton 1983, McCoy & Bell 1991, Tews et al. 2004). Especialmente

em ambientes lacustres (e.g. lagos, lagoas, reservatórios – denominados a partir daqui,

genericamente, de lagos), a heterogeneidade de habitats pode ser reflexo da presença de

macrófitas aquáticas na porção litorânea destes ecossistemas (Rennie & Jackson 2005), as

quais afetam a distribuição e abundância dos demais organismos devido à provisão de

recursos alimentares e formação de diferentes micro-habitats (Lodge et al. 1998, Maia-

Barbosa et al. 2008).

As espécies de macrófitas são importantes fontes de alimento para organismos

aquáticos e terrestres (Lodge et al. 1998, Schmieder et al. 2006). Alguns autores sugerem

que a herbivoria sobre elas é tão intensa quanto a sofrida por plantas em ambientes

terrestres (Lodge et al. 1998, Cronin et al. 2006), e que diferentes macrófitas atraem grupos

de herbívoros de acordo com suas especificidades alimentares (Cronin et al. 1999, Cronin

et al. 2002). As macrófitas também possuem importante papel na cadeia de detritos, já que

determinados organismos alimentam-se de parte da biomassa proveniente dos tecidos

mortos destes vegetais (Cronin et al. 2006).

Além da função relacionada ao provimento de recurso alimentar, as macrófitas são

reconhecidas por fornecerem complexidade estrutural aos ambientes aquáticos,

constituindo áreas de refúgio contra predação (Cazzanelli et al. 2008), e de reprodução e

desenvolvimento para diferentes espécies de animais (Tolonen et al. 2003, Latini & Petrere

2004). O arcabouço criado por esses vegetais também funciona de substrato para a

colonização de espécies que compõem o perifíton, ou seja, para diferentes animais,

bactérias, fungos e algas (Carpenter & Lodge 1986, Dudley 1988). Ademais, a presença das

macrófitas aquáticas pode causar variabilidade espacial e temporal de variáveis físico-

químicas da água (e.g. oxigênio, pH, nutrientes e temperatura), devido à realização de

processos como fotossíntese, decomposição e estabilização da coluna de água contra ação

dos ventos (Duggan et al. 2001).

Devido aos seus múltiplos papéis funcionais, muitos estudos associam às macrófitas

aquáticas típicas da região litorânea de lagos à riqueza, abundância e biomassa diferentes

17

grupos taxonômicos em lagos, como pássaros (Hoyer & Jr 1994, Guadagnin et al. 2009),

peixes (Meschiatti et al. 2000, Gomes et al. 2012, Hermes-Silva & Zaniboni-Filho 2012),

invertebrados terrestres (Tolonen et al. 2003, Rennie & Jackson 2005) e aquáticos, dentre

eles, os organismos zooplanctônicos (Bergstrom et al. 2001, Lansac-Tôha et al. 2003). A alta

riqueza de espécies do zooplâncton em áreas litorâneas de lagos com macrófitas tem sido

associada não só ao incremento no fornecimento de micro-habitats provido pela

identidade, e consequentemente, a arquitetura (i.e. estrutura física) da macrófita, como

também ao aumento de disponibilidade de recursos alimentares (Thomaz et al. 2008). De

tal forma que, o aumento da quantidade de alimento disponível pode ser um reflexo do

aumento da complexidade provido pela macrófita, favorecendo a coexistência de um maior

número de espécies (Duggan et al. 2001, Thomaz et al. 2008) com especializações

morfológicas e comportamentais específicas para exploração de determinados recursos

alimentares dentre a vegetação aquática dos lagos (Masclaux et al. 2014).

Uma outra vantagem encontrada pelo zooplâncton entre a vegetação é o refúgio

contra a predação visual de macroinvertebrados e principalmente de peixes zooplanctívoros

(Burks et al. 2001, Meerhoff et al. 2007). Muitos estudos em lagos de clima temperado

exploram o efeito mediador das macrófitas aquáticas na interação predador-presa entre

peixes e organismos zooplanctônicos (Jeppesen et al. 1997, Moss et al. 1998, Burks et al.

2002), principalmente devido ao maior tamanho médio dos organismos zooplanctônicos

em ambientes aquáticos de clima temperado, tornando-os vulneráveis à predação visual dos

peixes. Diante disso, vários estudos em ambientes temperados apontam e associam a maior

riqueza do zooplâncton encontrada na região litorânea ao afrouxamento da pressão de

predação pelos peixes, em razão do efeito de refúgio associado à presença de plantas

aquáticas. Em contraste, pouco se sabe sobre os padrões de diversidade zooplanctônica

entre os habitats litorâneo e limnético em ambientes tropicais, o que torna inseguro assumir

padrões pertinentes aos ambientes temperados em ecossistemas aquáticos tropicais.

Uma série de fatores relacionados às comunidades do zooplâncton e de peixes

diferem entre os ambientes tropicais e temperados, o que pode afetar significativamente o

padrão de riqueza e abundância do zooplâncton entre as regiões litorâneas e limnéticas de

lagos rasos de clima tropical. Primeiro, como já mencionado, o tamanho médio do

zooplâncton de ambientes tropicais é menor do que o observado para clima temperado,

tornando o zooplâncton menos susceptível a predação em ambientes tropicais. Segundo,

18

os trópicos possuem uma grande diversidade de espécies de peixes de pequeno porte que

vivem associados à região litorânea em busca de refúgio o ano inteiro, sem sujeitar-se às

variações sazonais sofridas pelos ambientes de altas latitudes, o que poderia intensificar a

pressão de predação sobre o zooplâncton na região litorânea, reduzindo o efeito de refúgio

ao zooplâncton conferido pelas macrófitas aquáticas (Tavşanoğlu et al. 2015).

As razões levantadas acima já seriam suficientes para justificar investigações a

respeito dos padrões de riqueza de espécies entre os habitats litorâneo e limnético em

ecossistemas aquáticos tropicais. Entretanto, outros aspectos de potencial interesse para o

conhecimento a respeito das diferenças inter-habitats na riqueza do zooplâncton são pouco

explorados ou não foram considerados até o momento. Primeiro, além de serem realizados

em sua maioria em lagos temperados, os estudos que avaliam os padrões e mecanismos

relacionados às causas da diferença na riqueza de espécies da comunidade zooplanctônica

entre os habitats litorâneo e limnético geralmente são conduzidos dentro de um único ou

através de poucos ambientes. Tais estudos, em geral, são experimentos em campo instalados

no habitat limnético e litorâneo, ou de amostragens destinadas a comparar a diversidade

de organismos entre diferentes tipos de macrófitas e estas com o habitat limnético (Duggan

et al. 2001, Meerhoff et al. 2007, Sagrario et al. 2009). Segundo, nenhum estudo até o

momento avaliou a importância relativa da presença de macrófitas aquáticas para os

padrões de diversidade zooplanctônica entre as regiões limnética e litorânea. Nesses casos

obtêm-se resultados muito específicos para um único lago, ou para um pequeno conjunto

de lagos, além de não permitir a quantificação dos efeitos individuais do habitat litorâneo

e da presença de macrófitas sobre a comunidade zooplanctônica.

Sabe-se que o maior crescimento e adensamento de macrófitas estão relacionados

ao habitat litorâneo dos lagos, entretanto a maioria das pesquisas não considera o possível

efeito de filtro ambiental que essa região – independente da presença das macrófitas

aquáticas – poderia exercer na seleção de espécies. Embora a compartimentalização

horizontal dos lagos em habitat limnético e litorâneo seja meramente didática, existem

características físicas, químicas e biológicas que tornam essas regiões bastante distintas, e

que são independentes da presença de macrófitas aquáticas, como por exemplo a

profundidade e a conectividade com o ambiente terrestre circundante (Figura 1; Esteves &

Caliman 2011).

Enquanto o habitat limnético (i.e. a porção interior do lago sem contato direto com

19

as margens) é a região do lago que apresenta maior profundidade, com possibilidade de

estratificação vertical das variáveis físico-químicas e dominância das comunidades do

nécton e do plâncton, o habitat litorâneo (i.e. área do lago que está em contato direto com

o ecossistema terrestre adjacente) é a região mais rasa do lago, com maior possibilidade da

radiação solar atingir o substrato, permitindo o crescimento macrófitas e a colonização dos

mais diversos organismos aquáticos e terrestres (e.g. invertebrados zooplanctônicos,

perifíticos e bentônicos, entre crustáceos, moluscos, oligoquetas e fases larvais de insetos,

além de peixes, répteis, anfíbios, aves e mamíferos), e portanto, considerada uma região de

alta complexidade trófica (Naiman & Décamps 1990, Vadeboncoeur et al. 2002, Esteves

& Caliman 2011).

Ademais, a influência terrestre pode contribuir para a heterogeneidade ambiental

na região litorânea, através do aporte alóctone de folhas e galhos de vegetação terrestre que

adentram a região litorânea dos ecossistemas em forma de detrito. Em lagos rasos, onde a

ação dos ventos movimenta e homogeneíza verticalmente a massa d’água, a região limnética

se torna homogênea tanto horizontalmente, quanto verticalmente, conferindo mais

importância aos fatores que determinam a variação horizontal da heterogeneidade

ambiental presente ao longo da região litorânea.

A resposta zooplanctônica à complexidade de habitat provida pelas macrófitas e à

heterogeneidade de habitat gerada pela diferenciação dos habitats litorâneo e limnético

também pode variar se nós observamos o efeito para cada um dos principais grupos

zooplanctônicos: Rotifera, Cladocera e Copepoda, os quais podem responder de forma

diferenciada à estruturação dos habitats. A maioria dos trabalhos que investigam os efeitos

das macrófitas e a diferenciação de habitat sobre o zooplâncton, utiliza como alvo de

pesquisa principalmente o zooplâncton pelágico de maior tamanho, e consequentemente,

de maior capacidade natatória, como algumas espécies de cladóceros e copépodes, pois são

reconhecidas por realizarem durante as horas claras do dia um tipo de migração horizontal

(DHM – do inglês, diel horizontal migration) dos habitats limnéticos para os habitats

litorâneos colonizados por macrófitas, em busca de proteção contra predação visual de

peixes e macroinvertebrados (Burks et al. 2002, Sagrario et al. 2009). Entretanto, ainda são

incipientes os trabalhos que verificam os efeitos das macrófitas e de áreas litorâneas sobre

os grupos zooplanctônicos tropicais, especialmente considerando tais efeitos numa escala

regional e levando em consideração a resposta dos rotíferos a tais variações (Almeida et al.

20

2006).

Elucidar acerca da riqueza zooplanctônica em lagos constitui uma ferramenta

fundamental, não só para o enriquecimento do conhecimento a respeito da diversidade

biológica, como também para auxiliar no entendimento do funcionamento dos

ecossistemas lacustres, da complexidade das teias alimentares aquáticas e da estabilidade

dos ambientes (Walseng et al. 2006). Estimar a riqueza de espécies e avaliar os fatores que

a influenciam constitui uma das etapas mais básicas e importantes dentro da ecologia de

comunidades, além de ser uma exigência prévia indispensável nas ações de conservação e

estratégias de gestão da biodiversidade (Colwell & Coddington 1994, Boulinier et al. 1998,

Jackson et al. 2001, Dorazio et al. 2006). Diante do exposto, e devido à carência de

pesquisas a respeito dos efeitos das macrófitas e da diferenciação dos habitats sobre a

riqueza zooplanctônica tropical em escala regional, nós delineamos o presente estudo

baseado em dados de riqueza dos principais grupos zooplanctônicos lacustres: Rotifera,

Cladocera e Copepoda obtidos em 100 lagos rasos tropicais e traçamos as hipóteses

apresentadas abaixo:

1) A riqueza zooplanctônica será maior no habitat litorâneo do que no limnético

ao longo da escala regional;

2) Tal efeito é mais pronunciado sobre a riqueza de microcrustáceos (cladóceros

e copépodes), pois são mais favorecidos pelo efeito de refúgio;

3) Os padrões de maior riqueza de espécies na região litorânea são determinados

pela presença de macrófitas aquáticas.

1.2 Material e Métodos

Área de Estudo

Os dados desta pesquisa foram obtidos em 100 ambientes aquáticos lênticos de

baixa latitude, localizados entre as 16 bacias hidrográficas do estado do Rio Grande do

Norte (Brasil), sendo 41 lagoas naturais e 59 reservatórios (Figura 2). Os ambientes

amostrados foram classificados em 3 grupos: a) todos os lagos (n = 100) – inclui todos os

21

lagos da pesquisa; b) lagos com a presença de macrófitas aquáticas na região litorânea1 (n =

80) e c) lagos sem a presença de macrófitas aquáticas na região litorânea (n = 20).

Procedimento amostral



lagos, sendo três pontos de coletas realizados no habitat litorâneo (i.e. próximo às margens2,





Em campo foi mensurada a temperatura (°C) e obtidas amostras de água para

análise em laboratório de clorofila-a (Chl-a – mg.L-1), nitrogênio total (NT – mg.L-1) e fósforo

total (PT – mg.L-1) (Tabela 1). As coletas de zooplâncton foram feitas com redes de 50μm

de abertura de malha. Os organismos foram obtidos na subsuperfície da coluna de água

através de baldes previamente graduados para obtenção do volume filtrado, cuja

quantidade variou entre 30 e 100 litros, dependendo da transparência e turbidez de cada

ambiente. As amostras foram imediatamente fixadas com solução açucarada de

formaldeído a 4%.


guias de identificação especializados (Koste 1978, Elmoor-Loureiro 1997, Santos-Silva





número de amostras foi avaliado por completo em busca de espécies raras.

1 As espécies de macrófitas e a área de cobertura de vegetação em cada um dos lagos não foram estimadas, nosso principal interesse foi estimar a riqueza zooplanctônica em áreas litorâneas sob a influência da presença ou ausência de vegetação aquática, independente da espécie de macrófita ou do percentual de cobertura de vegetação. 2 Áreas na porção litorânea dos ecossistemas, consideradas por alguns autores de ecótonos entre os ecossistemas terrestres e aquáticos, em porções de maior influência da região terrestre adjacente (Ver Figura 1).

22

Rarefação de Espécies

A comparação da riqueza de espécies zooplanctônicas entre os habitats dos

diferentes conjuntos de lagos foi feita através da análise de curvas de rarefação, as quais

permitem averiguar a riqueza através do acúmulo de espécies em função do número de

indivíduos amostrados (i.e. densidade). O número esperado de espécies é calculado por

sucessivas amostragens sobre uma distribuição que assume que os indivíduos de cada

espécie são aleatoriamente distribuídos entre as amostragens (Gotelli & Colwell 2001,

Caliman 2009).

Através das curvas de rarefação é possível comparar o número de espécies de

diferentes comunidades independente da diferença entre a densidade dos organismos ou

do esforço amostral empregado para capturá-las (Gotelli & Colwell 2001). Portanto, como

nosso objetivo é comparar a riqueza dos grupos zooplanctônicos, através das curvas de

rarefação retira-se o efeito das diferenças entre as densidades e entre os volumes filtrados

durante a coleta, cujos valores variaram de acordo com o estado trófico e turbidez de cada

ambiente.

As curvas de rarefação foram construídas nos diferentes conjuntos de lagos (i.e.

todos os lagos, lagos com macrófita e lagos sem macrófita na região litorânea) para cada um

dos grupos zooplanctônicos pré-estabelecidos: a) zooplâncton total (i.e. rotíferos, cladóceros

e copépodes); b) rotíferos; c) cladóceros; d) copépodes. A diferença estatística entre as curvas

foi realizada através da observação da sobreposição dos intervalos de confiança (95%) no

limite da curva de menor abundância.

O software EstimateS v.9.1.0 (Colwell 2005) foi utilizado para as estimativas de

rarefação de espécies, enquanto a construção das curvas deu-se através do software

GraphPad v.6.0 (Prism 1994).

Influência de Fatores Ambientais e Estruturais na Riqueza de Espécies

Um modelo linear generalizado (GLM) foi realizado com o intuito de relacionar os

fatores ambientais e estruturais que influenciaram a riqueza zooplanctônica nos 100 lagos.

O Modelo Global do GLM foi construído com a riqueza de espécies como variável

dependente, enquanto clorofila-a, fósforo total, nitrogênio total e temperatura como

variáveis independentes numéricas, e presença/ausência de macrófita na região litorânea

23

dos lagos e tipo de habitat lacustre limnético/litorâneo3 como variáveis independentes

categóricas. As variáveis numéricas foram padronizadas através de z-score, devido à natureza

diversa de suas dimensões escalares (Gotelli & Ellison 2011).

Seguindo as orientações descritas em Zuur et al. (2009) e Alencar (2015), a seleção

de modelos do GLM foi realizada através de um procedimento automático baseando-se no

critério de informação de Akaike (AIC; Akaike 1992), Akaike corrigido (AICc; Hurvich &

Tsai 1989) e Bayesiano (critério de Schwartz – BIC; Schwarz 1978). Os modelos com

menores valores de cada critério de informação (i.e. Modelos Reduzidos) foram testados

contra o Modelo Global através de um teste de likelihood ratio, e para serem aceitos, os

Modelos Reduzidos deveriam diferir significativamente do Modelo Global (Wilks 1938).

Os procedimentos de escolha de modelos baseados em mais de um critério de informação,

segundo Alencar (2015), propõem uma visualização mais abrangente do que pode ocorrer

nas complexas relações ecológicas, diferente de modelos que utilizam menos critérios ou

apenas um critério de informação. Ademais, o Modelo Global foi comparado a um Modelo

Nulo, no intuito de observar se o resultado encontrado iria diferir de um resultado

esperado ao acaso.

Todas as análises foram executadas no programa R versão 3.2.1 (R Core Team

2015). Os pacotes utilizados durante o GLM foram MASS na execução do Modelo Global

e criação dos Modelos Reduzidos (Venables & Ripley 2002), MuMIn na seleção dos

modelos (Barton 2015), lmtest na comparação entre os modelos Global e Reduzidos (Zeileis

& Hothorn 2002), stats na criação do Modelo Nulo e comparação entre os modelos Global

e Nulo (R Core Team 2015).

1.3 Resultados

3 As avaliações consideradas pré-requisitos para execução do GLM foram realizadas com as variáveis escolhidas para comporem os modelos. As variáveis independentes numéricas foram avaliadas em relação a presença de outliers (gráfico de Cleveland), multicolinearidade (correlação de Spearman < 0.7) e independência entre as amostras. A variável dependente foi submetida a testes de presença de outliers, relação com as covariáveis (abióticas) e independência entre as amostras (autocorrelação), seguindo os procedimentos descritos em Zuur et al. (2009).

24

Riqueza de Espécies4

Um total de 188 espécies do zooplâncton foram descritas para o conjunto total de

lagos, sendo 30 espécies de Copepoda, 47 de Cladocera e 111 de Rotifera (Apêndices A e

B). No conjunto de lagos com macrófitas, a riqueza de espécies registradas foi de 183, sendo

28 de Copepoda, 47 de Cladocera e 108 de Rotifera. A menor riqueza zooplanctônica foi

encontrada nos lagos sem macrófitas, com um total de 47 espécies, sendo 13 de Copepoda,

oito de Cladocera e 43 de Rotifera (Tabela 2).

Curvas de Rarefação

A comparação da riqueza de espécies entre os habitats limnético e litorâneo através

das curvas de rarefação nos conjuntos de todos os lagos e dos lagos com macrófita mostrou

que o habitat litorâneo deteve maior riqueza e menor abundância de zooplâncton total e

rotíferos. Nos dois conjuntos de lagos não foi observado efeito do habitat sobre a riqueza

nos grupos Cladocera e Copepoda, entretanto a região litorânea apresentou maior

abundância de organismos destes grupos (Figura 3 e 4).

O papel estrutural da macrófita no incremento de riqueza de espécies é reforçado

ao analisar a curva de rarefação de espécies zooplanctônicas no conjunto de lagos sem

macrófitas na região litorânea. Nesses ambientes, não foi observado efeito da diferença de

habitat sobre a riqueza de espécies em nenhum dos grupos zooplanctônicos, além disso, a

região limnética foi a detentora de maior abundância para o zooplâncton total, rotíferos e

cladóceros (Figura 5).

Riqueza Zooplanctônica vs. Variáveis Ambientais

O modelo escolhido para interpretar os dados das variáveis ambientais que

influenciaram na riqueza zooplanctônica foi o Modelo Global, dentre as variáveis (i.e.

fósforo e nitrogênio totais, clorofila-a, temperatura, presença ou ausência de macrófitas na

região litorânea dos lagos, e tipo de habitat limnético ou litorâneo) a riqueza do

4 Com o intuito de verificar a nossa eficiência de amostragem, a riqueza de espécies registrada em campo para os grupos zooplanctônicos (i.e. zooplâncton total, copépodes, cladóceros e rotíferos) nos três conjuntos de lagos (i.e. todos os lagos, lagos com macrófita e lagos sem macrófita) encontra-se estimada em percentual da riqueza média através de diferentes estimadores não-paramétricos de riqueza de espécies (ACE, ICE, Chao 1, Chao 2, Jacknife 1, Jacknife 2 e bootstrap) nos Apêndices C, D e E. Maiores detalhes sobre estimadores não-paramétricos de riqueza, incluindo equações, ver Colwell (2005).

25

zooplâncton obteve relação positiva com a presença de macrófitas na região litorânea dos

lagos, e negativa com o aumento da concentração de nitrogênio total (Tabela 3).

A escolha do conjunto de variáveis do Modelo Global deu-se devido à ausência de

diferenças entre o Modelo Global versus os Modelos Reduzidos gerados pelos diferentes

critérios de informação (Tabela 4). Além disso, houve diferença entre o Modelo Global

versus Modelo Nulo, comprovando que o resultado encontrado no Modelo Global difere

do que seria esperado ao acaso (Tabela 3).

1.4 Discussão

O padrão encontrado para os 100 lagos rasos tropicais mostra que o habitat

litorâneo é a região dos lagos com maior riqueza zooplanctônica, e que este resultado é

mediado pela maior quantidade de espécies do grupo Rotifera presente em áreas

colonizadas por macrófitas aquáticas. As diferentes espécies de rotíferos devem ser

favorecidas devido ao maior espectro de recursos associados à diferenciação de nichos

provido pela presença da vegetação aquática. Além disso, dentre as variáveis ambientais e

estruturais amostradas, não só a presença de macrófitas no habitat litorâneo lacustre, como

também baixas concentrações de nitrogênio total, foram consideradas essenciais no

aumento da riqueza zooplanctônica.

A variedade de recursos disponível para qualquer grupo de organismos (e.g.

alimento, áreas de reprodução e refúgio) é um reflexo da estrutura e complexidade de seu

habitat (Tolonen et al., 2003). Nos ecossistemas lacustres, o habitat litorâneo é reconhecido

por constituir a região mais heterogênea, considerada ecótono entre os ambientes terrestre

e aquático (Esteves & Caliman 2011). Nós testamos se o habitat litorâneo per se –

independente da complexidade estrutural fornecida pela presença de macrófitas – poderia

afetar a diversidade zooplanctônica, já que são áreas que podem desempenhar o papel

funcional de refúgio para algumas espécies de animais devido a menor profundidade e

demais condições específicas deste habitat (Sass, Gille, Hinke, & Kitchell, 2006). No

entanto, nós verificamos que a presença de macrófitas no habitat litorâneo foi fundamental

nos padrões de riqueza e abundância para o zooplâncton analisado, conferindo à vegetação

o papel da geração de heterogeneidade e complexidade para esse habitat.

26

As amostragens realizadas no habitat litorâneo com macrófitas foi fundamental no

aumento da quantidade de espécies zooplanctônicas em nosso estudo. Entretanto, a

maioria dos trabalhos sobre a diversidade do zooplâncton em lagos inclui apenas

amostragens no habitat limnético, e ainda são poucos aqueles que consideram o habitat

litorâneo (Fernando et al. 1990, Almeida et al. 2006). Pesquisas comparativas entre a

riqueza de espécies das regiões limnética e litorânea são praticamente inexistentes, Walseng

e colaboradores (2006) sugerem que tal escassez é devido à maior complexidade e demanda

de conhecimento taxonômico das espécies litorâneas, como também devido inexistência de

limites bem definidos que separem esses dois “compartimentos” horizontais lacustres.

O nosso estudo evidencia que a amostragem exclusiva em ambientes limnéticos de

lagos rasos tropicais providos de vegetação aquática em seu habitat litorâneo subestima a

riqueza zooplanctônica. Como o zooplâncton exerce papel funcional ecossistêmico

fundamental (e.g. elo entre a produção primária e os níveis tróficos superiores; Murkin &

Wrubleski 1988), é esperado que uma maior riqueza de organismos do zooplâncton esteja

associada ao aumento do número de outras espécies vegetais e animais. Portanto, os estudos

em limnologia acerca da biodiversidade em lagos rasos tropicais com macrófitas devem,

imprescindivelmente, incorporar o habitat litorâneo em suas estratégias amostrais.

É no habitat litorâneo onde há maior possibilidade de adensamento de macrófitas

aquáticas devido a menor profundidade deste compartimento lacustre (Esteves & Caliman

2011), e a presença desta vegetação é reconhecida por favorecer a colonização de diferentes

taxa, principalmente da microfauna (Havens 1991, Duggan 2001). Nossos resultados

sugerem que as macrófitas forneceram maior heterogeneidade e complexidade ao habitat

litorâneo dos lagos e que a riqueza de rotíferos foi beneficiada sob a presença da vegetação

aquática, de maneira semelhante aos estudos realizados por Duggan e colaboradores (1998,

2001).

Apesar da maioria dos estudos em ecossistemas lênticos enfatizarem o papel do

zooplâncton de maior tamanho, principalmente do grupo Cladocera devido à sua

diversidade e biomassa (Castro, Antunes, Pereira, Soares, & Gonçalves, 2005), os nossos

resultados indicam que a riqueza do grupo Rotifera foi a que mais contribuiu para o

aumento da riqueza zooplanctônica regional. Os rotíferos são reconhecidos por

constituírem um dos grupos mais diversos e abundantes dos ecossistemas lênticos (Ruttner-

Kolisko, 1974), além de serem pioneiros na colonização de novos habitats, sendo

27

encontrados desde pequenas poças de água, até rios (Ruttner-Kolisko, 1974). Considerados

importantes para a produção secundária zooplanctônica em lagos (Andrew & Fitzsimons

1992), os rotíferos desenvolvem-se em tempo curto, reproduzem-se muito rápido, e

portanto, possuem taxas de crescimento e substituição populacional elevadíssimas em

condições ambientais favoráveis (Thouvenot et al. 2000, Castro et al. 2005).

Pennak (1966) e Kuczynska-Kippen (2001) descreveram que a maioria das espécies

de rotíferos são típicas do habitat litorâneo, e que embora existam em menor número, há

também espécies exclusivas do habitat limnético e as que transitam entre os dois habitats.

Existem adaptações morfológicas específicas essenciais para sobrevivência dos rotíferos em

áreas litorâneas sob a influência de vegetação aquática (Castro et al., 2005). Por exemplo,

espécies de hábito perifítico, diferentemente de espécies estritamente planctônicas, não

possuem estruturas capazes de aumentar a flutuabilidade (e.g. espinhos e cerdas), são

relativamente mais pesadas, não carregam seus ovos, e são dotadas de estruturas adesivas

que não são desenvolvidas em espécies de hábito exclusivo planctônico (Dumont et al.

1975, Pejler 1962). Além disso, Duggan (2001) cita que existem também adaptações

comportamentais específicas para a permanência nos habitats de preferência de cada

organismo. Em nosso estudo, nós não listamos a classificação de habitat para cada uma das

espécies de rotíferos, entretanto a distinção nos padrões de riqueza entre as regiões

limnética e litorânea pode ser um reflexo dessa diferenciação/preferência dos organismos

por cada um destes habitats, sendo influenciada positivamente pela presença de macrófitas.

Além da possibilidade de especificidades relativas aos aspectos morfológicos e

comportamentais das espécies, a maior riqueza de rotíferos na região litorânea pode ser

resultante da heterogeneidade espacial proveniente de características particulares da

presença de macrófitas neste habitat (Duggan et al. 1998, Green 2003, Almeida et al. 2006),

as quais criam um arcabouço diverso de superfícies passíveis à colonização dos rotíferos

(Pontin & Shiel 1995, Kuczyńska-Kippen 2005). Diferenças na morfologia (e.g. tipo e

espessura da folha) ou no tipo de exploração do habitat pela macrófita (e.g. flutuante ou

submersa), assim como os tecidos mortos destes vegetais, são capazes de promover micro-

habitats específicos para diferentes espécies de rotíferos (Duggan 2001). As áreas litorâneas

com macrófitas também são reconhecidas por deterem maior abundância bactérias,

protozoários e microalgas do perifíton, os quais constituem os recursos alimentares

essenciais para os rotíferos (Moore et al. 1994, Theil-Nielsen & Søndergaard 1999), e

28

consequentemente, podem ter favorecido à maior riqueza de espécies desses organismos

em nosso estudo.

A abundância dos rotíferos, ao contrário dos microcrustáceos, foi menor no habitat

litorâneo de lagos com e sem macrófita. Sabe-se que os rotíferos realizam um tipo de

migração inversa em relação aos cladóceros e copépodes, no intuito de evitar a competição

e a predação pelos microcrustáceos e macroinvertebrados bentônicos (MacIsaac & Gilbert

1989, Rejas et al. 2007), e vários trabalhos descrevem a relação inversa entre a densidade

de rotíferos e diferentes microcrustáceos (Gilbert 1985, 1988, 1989; Fussmann 1996,

Dieguez & Gilbert 2002, Wang et al. 2010). Apesar de existirem mais estudos a respeito da

migração vertical de rotíferos, alguns autores descrevem que estes organismos também

realizam migração horizontal (Tavşanoğlu et al., 2015), o que, possivelmente, explica os

padrões de abundância encontrados em nossos resultados.

Diferente do esperado por uma de nossas hipótese, cladóceros e copépodes (i.e.

microcrustáceos) não apresentaram maior riqueza de espécies no habitat litorâneo com

macrófitas, apesar dos altos valores de densidade encontrados neste habitat. Um dos

motivos para tais padrões pode estar relacionado a existência de uma grande diversidade de

peixes de pequeno porte (i.e. zooplanctívoros visuais) que vive associada ao habitat litorâneo

em ambientes aquáticos tropicais durante todo o ano (Jeppesen et al. 1997). Esses peixes

buscam no habitat litorâneo não só alimento (e.g. invertebrados aquáticos e terrestre), mas

também refúgio contra a predação de peixes de maior porte, de tal forma que a maior

diversidade e abundância de peixes de pequeno porte nos habitats litorâneos de ambientes

tropicais possivelmente anularia o efeito que a maior complexidade estrutural existente

nestes ambientes tem sobre a redução das taxas de predação sobre os microcrustáceos.

Como nós não mensuramos a diversidade e abundância dos peixes nos lagos

estudados, não podemos, portanto, associar os padrões de riqueza dos microcrustáceos à

densidade de peixes. Entretanto, se utilizarmos como proxy da pressão de predação a

densidade de microcrustáceos existente nos diferentes habitats (i.e. quanto menor a

densidade, maior a pressão de predação), nós concluímos que a pressão de predação dos

peixes não foi mais intensa na região litorânea, já que a densidade de microcrustáceos foi

maior no habitat litorâneo, comparado ao habitat limnético.

Outros mecanismos devem ser responsáveis pelo não favorecimento da riqueza de

microcrustáceos no habitat litorâneo, e a seguir, nós listamos três hipóteses alternativas que

29

poderiam de forma não mutualmente exclusivas explicar tal padrão para ambientes

tropicais: (i) os microcrustáceos tropicais são possivelmente menos susceptíveis a predação

visual por peixes, já que são menores, se comparados com as de ambientes temperados.

Logo, a presença de macrófitas não interfere nas taxas de predação dos microcrustáceos,

pois os organismos são, geralmente, muito pequenos para serem detectados, independente

da complexidade estrutural do ambiente; (ii) a onipresença do hábito onívoro dos peixes

em ambientes tropicais (Teixeira-de Mello et al. 2009, Erik Jeppesen et al. 2010) poderia

reduzir a dependência e, consequentemente, a força de interação dos peixes com o

zooplâncton em ambientes tropicais. O hábito onívoro permite aos peixes explorarem

diferentes recursos, incluindo alimentos de origem terrestre, de tal forma que diminuiria a

taxa de predação sobre os microcrustáceos e reduziria a importância da disponibilidade de

refúgios sobre a estrutura de suas comunidades; (iii) o efeito de maior refúgio no habitat

litorâneo pode ser muito mais dependente da densidade e da complexidade estrutural das

macrófitas presentes no habitat, do que simplesmente da presença de macrófitas em si.

Infelizmente, neste estudo não foi possível acessar informações mais específicas quanto a

densidade e tipo funcional das espécies de macrófitas presentes no habitat litorâneo.

Entretanto, a nossa amostragem foi especializada em diferentes partes do habitat litorâneo,

aumentando a probabilidade das amostras litorâneas terem sido em locais bastante

diversos, e portanto, contribuindo com a possibilidade de termos representado em nossas

amostragens uma grande variação da densidade e diversidade de macrófitas aquáticas.

O efeito das macrófitas é também exercido sobre as condições abióticas dos lagos,

afetando toda a comunidade zooplanctônica. Sabe-se que as macrófitas afetam as variáveis

físico-químicas da água através da realização de processos como a fotossíntese (Vitt & Bayley

1984, Havens 1991), alterando a quantidade de nutrientes disponíveis na água e afetando

o zooplâncton através de efeito do tipo bottom-up (Vitt & Bayley 1984, Havens 1991). Além

disso, as macrófitas amortecem o impacto causado pelas correntes de vento sobre a coluna

de água do habitat litorâneo, favorecendo o assentamento de microalgas e de detritos em

suspensão na coluna de água (Hamilton, Sippel, Lewis, & Saunders, 1990).

Nossos resultados mostraram a existência de relação positiva da riqueza de espécies

zooplanctônicas em áreas litorâneas sob influência da macrófita, e negativa em relação ao

aumento das concentrações de nitrogênio total. Possivelmente ambientes com maiores

concentrações de nitrogênio total representam o conjunto de lagos mais eutrofizados, cujo

30

principal produtor primário é o fitoplâncton, em detrimento das macrófitas aquáticas. De

tal maneira que o aumento no estado trófico dos ecossistemas lacustres representa uma

redução das macrófitas aquáticas, e consequentemente, tem-se como resultado a

diminuição da riqueza zooplanctônica.

Ademais, a relação inversa entre a riqueza zooplanctônica com o aumento das

concentrações de nitrogênio total pode representar uma resposta indireta da presença de

cianobactérias sob condições de trofia bastante elevadas (Ger et al. 2014). A composição

química das cianobactérias é deficiente em nutrientes, e juntamente com a liberação de

toxinas, podem reduzir a eficiência de crescimento e reprodução do zooplâncton, além

disso, suas florações podem formar colônias impalatáveis para a maioria do zooplâncton

herbívoro, devido à interferência direta nos aparatos de filtração desses organismos

(Ghadouani et al. 2003, Eskinazi-Sant’Anna 2007).

1.5 Conclusões

O nosso estudo é um dos pioneiros a fazer comparações da riqueza e abundância

zooplanctônica entre os habitats litorâneo e limnético em lagos rasos tropicais, e o único

que abordou esta questão ao longo de uma grande variedade de ecossistemas aquáticos. O

padrão encontrando para os 100 lagos mostra-nos o quão importante é incorporar a região

litorânea dos lagos, área geralmente negligenciada nas pesquisas em limnologia e nos

estudos que objetivam a descrição e o entendimento do padrão geral da comunidade

zooplanctônica em ambientes lacustres. Como a maioria das pesquisas não consideram o

habitat litorâneo dos lagos, é provável que a biodiversidade zooplanctônica tenha sido

subestimada ao longo das pesquisas em ecossistemas lacustres, principalmente porque a

maioria dos lagos no mundo são rasos, com alta relação perímetro:área, contribuindo ainda

mais para o aumento da extensão da área dos habitats litorâneos e das áreas colonizadas

por macrófitas nos lagos (Schindler & Scheuerell 2002, Wetzel 2001)

A presença das macrófitas no habitat litorâneo foi crucial para criação de

heterogeneidade de habitat, mostrando que os ecossistemas providos de vegetação aquática

detêm um maior número de espécies zooplanctônicas, especialmente do grupo Rotifera.

Os nossos resultados, gerados a partir de uma grande quantidade de lagos, mostram que o

aumento da riqueza de microcrustáceos relacionada às macrófitas (refúgio contra a

31

predação de peixes) em ambientes temperados é inconsistente para lagos rasos tropicais, já

que nós observamos apenas relação das macrófitas com o aumento das espécies de rotíferos.

Além da presença da vegetação aquática, baixas concentrações de nitrogênio total

também foi considerado um indicativo de riqueza zooplanctônica, fatores fortemente

relacionados à eutrofização dos ecossistemas tropicais. A eutrofização é um dos principais

problemas ambientais sofridos pelos ecossistemas lacustres de todo o mundo, cujas causas

podem ser decorrentes da lixiviação de nutrientes do solo, descargas de esgoto doméstico e

efluente agrícola sem tratamento adequado, piscicultura, além da redução extrema do

volume de água em períodos de seca (Egertson et al. 2004, Donohue et al. 2009). Apesar

das ameaças sofridas por esses ecossistemas, é impressionante como tão pouco se sabe a

respeito da biodiversidade e dos fatores ambientais que a afetam em áreas de baixas latitude.

O zooplâncton funciona como excelente indicador do estado trófico dos lagos e ocupa

importante posição nas teias alimentares aquáticas, ou seja, constitui poderoso guia da

saúde dos ecossistemas (Hanazato 2001, Pereira et al. 2002). Portanto, com nossos

resultados foi tomado um dos primeiros passos rumo ao estabelecimento de estratégias de

manejo e conservação de lagos rasos tropicais.

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Figuras Figura 1 – Principais compartimentos dos ecossistemas lacustres. Em destaque, a compartimentalização horizontal representada pelos habitats limnético e litorâneo. ................. 40

Figura 2 – Mapa do estado do Rio Grande do Norte apontando a localização dos 100 lagos amostrados. A faixa escura no mapa é considerada a região de transição entre a região de clima úmido (à direita) e a região de clima semiárido (à esquerda), mostrando a heterogeneidade climática da região. Os círculos representam as lagoas naturais, e os triângulos representam os reservatórios. ........................................................................................................................................ 41

Figura 3 – Curva de rarefação de espécies do zooplâncton para o conjunto de todos os lagos nos habitats limnético e litorâneo (n=100). a) Todos os grupos zooplanctônicos (i.e. Rotifera, Cladocera e Copepoda); b) Rotifera; c) Cladocera; d) Copepoda. ........................................................... 42

Figura 4 - Curva de rarefação de espécies do zooplâncton para o conjunto de lagos com macrófita no habitat litorâneo (n=80). a) Todos os grupos zooplanctônicos (i.e. Rotifera, Cladocera e Copepoda); b) Rotifera; c) Cladocera; d) Copepoda. ............................................................. 43

Figura 5 - Curva de rarefação de espécies do zooplâncton para o conjunto de lagos sem macrófita no habitat litorâneo (n=20). a) Todos os grupos zooplanctônicos (i.e. Rotifera, Cladocera e Copepoda); b) Rotifera; c) Cladocera; d) Copepoda. ............................................................. 44

40

Figura 1 – Principais compartimentos dos ecossistemas lacustres. Em destaque, a compartimentalização horizontal representada pelos habitats limnético e litorâneo.

41

Figura 2 – Mapa do estado do Rio Grande do Norte apontando a localização dos 100 lagos amostrados. A faixa escura no mapa é considerada a região de transição entre a região de clima úmido (à direita) e a região de clima semiárido (à esquerda), mostrando a heterogeneidade climática da região. Os círculos representam as lagoas naturais, e os triângulos representam os reservatórios.

42

Figura 3 – Curva de rarefação de espécies do zooplâncton para o conjunto de todos os lagos nos habitats limnético e litorâneo (n=100). a) Todos os grupos zooplanctônicos (i.e. Rotifera, Cladocera e Copepoda); b) Rotifera; c) Cladocera; d) Copepoda.

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Figura 4 - Curva de rarefação de espécies do zooplâncton para o conjunto de lagos com macrófita no habitat litorâneo (n=80). a) Todos os grupos zooplanctônicos (i.e. Rotifera, Cladocera e Copepoda); b) Rotifera; c) Cladocera; d) Copepoda.

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Figura 5 - Curva de rarefação de espécies do zooplâncton para o conjunto de lagos sem macrófita no habitat litorâneo (n=20). a) Todos os grupos zooplanctônicos (i.e. Rotifera, Cladocera e Copepoda); b) Rotifera; c) Cladocera; d) Copepoda.

45

Tabelas Tabela 1 – Estatística descritiva sobre a variação geral das variáveis ambientais amostradas nos três conjuntos de lagos. As escalas das variáveis clorofila-a, fósforo e nitrogênio totais estão em mg.L-

1, e a temperatura em oC . LIM = habitat limnético e LIT = habitat litorâneo. ............................. 46

Tabela 2 – Riqueza de espécies zooplanctônica nas regiões limnética (LIM) e litorânea (LIT) para cada conjunto de lagos. ............................................................................................................... 47

Tabela 3 - Modelo Linear Generalizado (GLM) para riqueza de espécies zooplanctônicas. Variáveis ambientais e estruturais destacadas em negrito indicam significância estatística (p < 0,05). Termos estatísticos: Coef = coeficiente de correlação, EP = erro padrão, gl = graus de liberdade; Variáveis ambientes e estruturais: Chl-a = clorofila-a, PT = fósforo total, NT = nitrogênio total, TEMP = temperatura. ................................................................................................................................. 47

Tabela 4 - Resumo dos testes de seleção de modelos para as variáveis ambientais e estruturais que afetam a riqueza de espécies zooplanctônicas a partir de três critérios de informações: Akaike (AIC), Akaike corrigido (AICc) e Bayesinao (BIC). O modelo destacado em negrito foi escolhido para interpretação dos resultados. Termos estatísticos: LR = likelihood test; Variáveis ambientes e estruturais: Chl-a = clorofila-a, PT = fósforo total, NT = nitrogênio total, TEMP = temperatura.. 48

46

Tabela 1 – Estatística descritiva sobre a variação geral das variáveis ambientais amostradas nos três conjuntos de lagos. As escalas das variáveis clorofila-a, fósforo e nitrogênio totais estão em mg.L-1, e a temperatura em oC . LIM = habitat limnético e LIT = habitat litorâneo.

Conjunto de Lagos Clorofila-a Fósforo Total Nitrogênio Total Temperatura

LIM LIT LIM LIT LIM LIT LIM LIT

Todos os lagos (n=100)

Média 0,0551 0,0693 0,2257 0,2367 4,8942 4,8595 27,2 27,6

Desvio Padrão 0,1059 0,1398 0,2006 0,2093 2,3456 2,3152 1,5 1,6

Máximo 0,5049 0,9233 1,0189 1,0663 13,4559 12,9065 33,4 32,1

Mínimo 0,0002 0,0001 0,0145 0,0132 1,0710 0,6538 23,6 23,6

Lagos com macrófitas (n=80)

Média 0,0512 0,0571 0,2234 0,2377 4,6630 4,6536 27,2 27,8

Desvio Padrão 0,1078 0,1138 0,2090 0,2213 2,1711 2,1438 1,4 1,7

Máximo 0,5049 0,5995 1,0189 1,0663 11,9092 12,0120 30,2 32,1

Mínimo 0,0002 0,0005 0,0160 0,0132 1,0710 0,6538 23,6 23,6

Lagos sem macrófitas (n=20)

Média 0,0711 0,1206 0,2350 0,2324 5,8676 5,7262 27,1 26,9

Desvio Padrão 0,0960 0,2098 0,1600 0,1483 2,7654 2,7658 1,7 1,1

Máximo 0,3333 0,9233 0,6354 0,5234 13,4559 12,9065 33,4 29,1

Mínimo 0,0006 0,0001 0,0145 0,0241 1,7345 1,2201 25,5 24,7

47

Tabela 2 – Riqueza de espécies zooplanctônica nas regiões limnética (LIM) e litorânea (LIT) para cada conjunto de lagos.

Conjunto Total de Lagos

(n=100)

Lagos com macrófita na

região litorânea (n=80)

Lagos sem macrófita na

região litorânea (n=20)

LIM LIT LIM LIT LIM LIT

Copepoda 19 26 19 23 6 13

Cladocera 28 45 28 45 8 5

Rotifera 85 92 80 92 38 28

Total 132 163 127 160 52 46

Tabela 3 – Modelo Linear Generalizado (GLM) para riqueza de espécies zooplanctônicas. Variáveis ambientais e estruturais destacadas em negrito indicam significância estatística (p < 0,05). Termos estatísticos: Coef = coeficiente de correlação, EP = erro padrão, gl = graus de liberdade; Variáveis ambientes e estruturais: Chl-a = clorofila-a, PT = fósforo total, NT = nitrogênio total, TEMP = temperatura.

Modelo Global Coef EP z-valor p-valor

Intercepto 2,7262 0,1532 17,788 <0,005*

Chl-a -0,0952 0,1108 -0,859 0,391

PT -0,095 0,0689 -1,378 0,168

NT -0,2656 0,0968 -2,744 0,006*

TEMP -0,0712 0,0396 -1,796 0,072

Habitat litorâneo -0,1904 0,1389 -1,371 0,171

Ausência de macrófita -0,4371 0,1423 -3,072 0,002*

Modelo Global vs. Modelo Nulo gl p-valor

Teste Qui-quadrado 8 <0,001*

* valor de probabilidade significativo (p<0,05)

48

Tabela 4 – Resumo dos testes de seleção de modelos para as variáveis ambientais e estruturais que afetam a riqueza de espécies zooplanctônicas a partir de três critérios de informações: Akaike (AIC), Akaike corrigido (AICc) e Bayesinao (BIC). O modelo destacado em negrito foi escolhido para interpretação dos resultados. Termos estatísticos: LR = likelihood test; Variáveis ambientes e estruturais: Chl-a = clorofila-a, PT = fósforo total, NT = nitrogênio total, TEMP = temperatura.

Riqueza

Zooplanctônica

Modelo = Riqueza + variáveis ambientais e

estruturais Critério de Informação

Modelo AIC AICc BIC LR-teste (p)

Modelo Global

Riqueza ~ Chl-a + PT + NT + Temp +

habitat + macrófita 1246,8 1247,5 1273,1 -

Modelo (AIC)

Riqueza ~ PT + NT + Temp + habitat +

macrófita 1245,6 0,393

Modelo (AICc)

Riqueza ~ PT + NT + Temp + macrófita 1246,1 0,239

Modelo (BIC)

Riqueza ~ NT + macrófita 1261,4 0,051

49

Capítulo 2

Influência da heterogeneidade de habitat local e regional sobre a diversidade beta zooplanctônica em lagos rasos tropicais

50

2.1 Introdução

O entendimento dos fatores que controlam a abundância e a distribuição das

espécies no espaço e no tempo estão entre os principais temas de pesquisa entre os ecólogos

de comunidades na atualidade (Louette & De Meester 2005, Langenheder et al. 2012). Tal

conhecimento auxilia a prever as respostas ecossistêmicas diante, por exemplo, da ação

antropogênica (Passy & Blanchet 2007, Vellend et al 2007) ou de mudanças climáticas

globais (Singh et al. 2010, Leprieur et al. 2011, Pereira e Silva et al. 2012).

Pesquisas relacionadas às causas de variação nos padrões de diversidade beta (β) têm

sido úteis na compreensão dos mecanismos que regem mudanças na composição das

comunidades ou na riqueza de espécies em múltiplas escalas espaciais e temporais (Figura

1; Tuomisto & Ruokolainen 2006, Soininen 2010). Diferente das diversidades alfa (α) e

gama (γ) – mensuradas, respectivamente, pelo número de espécies em escalas local e

regional (Anderson et al. 2006) – a diversidade β se refere à diferença ou taxa de

substituição (i.e. “turnover”) na composição de espécies entre duas comunidades ao longo

do espaço ou do tempo (Soininen et al. 2007).

A diversidade β é reconhecida como fundamental no entendimento do conceito de

metacomunidades (Soininen et al. 2007), e consequentemente, nos padrões de diversidade

biológica nas escalas local e regional, e como a diversidade varia em resposta a diferentes

gradientes ambientais (Langenheder et al. 2012), tais como: heterogeneidade ambiental

(Chase 2003, Fahr & Kalko 2011, Mouquet et al. 2006, Verleyen et al. 2009),

produtividade (Chase & Leibold 2002, Chase & Ryberg 2004), regimes de distúrbio (Chase

2007, Jiang & Patel 2008, Vanschoenwinkel & Waterkeyn 2010), heterogeneidade de

habitats (Tews et al. 2004, Veech & Crist 2007), além de processos de dispersão e

conectividade entre diferentes habitats (Mouquet & Loreau 2003, Verleyen et al. 2009).

Estudos indicam que fatores como a heterogeneidade e a complexidade de habitat

são positivamente correlacionados com a diversidade β (Ellingsen & Gray 2002, Bin et al.

2010). Tais padrões são recorrentes na literatura e têm sido relatados em ecossistemas

terrestres, e.g. ao longo do gradiente de uso do solo (Fahr & Kalko 2011) ou através do

dossel florestal (MacArthur & MacArthur 2010), e em ambientes aquáticos, e.g. no

gradiente de profundidade da coluna de água ou de um costão rochoso (Balata et al. 2007).

51

Nos ambientes aquáticos continentais lênticos (e.g. lagos, lagoas, reservatórios –

denominados a partir daqui, genericamente de lagos), a heterogeneidade de habitat é vista,

por exemplo, na formação de compartimentos horizontais, sobretudo nos ecossistemas

rasos, sendo: a região limnética ou pelágica, a porção interior do lago em geral mais

profunda e sem contato direto com as margens (Esteves & Caliman 2011), e a região

litorânea, geralmente mais rasa, formando a região do lago que está em contato direto com

o ecossistema terrestre adjacente (Vadeboncoeur et al. 2002). Apesar dessa

compartimentalização ser meramente didática, existem propriedades (i.e. biológicas,

morfológicas e ambientais) que fornecem características específicas para cada um destes

habitats.

A região limnética possui a coluna de água mais profunda e, geralmente, mais

homogênea, com possibilidade de formação de gradientes das variáveis físico-químicas (e.g.

profundidade de incidência de radiação solar, temperatura, pH e salinidade) (Esteves &

Caliman 2011, Schindler & Scheuerell 2002). Já a região litorânea constitui-se na área do

corpo aquático mais sensível às influências da região terrestre adjacente (e.g. poluentes e

aporte de material alóctone), o meio físico varia de acordo com as características

morfométricas lacustres (e.g. tamanho e profundidade) e com o nível de incidência de

radiação solar (Décamps & Naiman 1990, Esteves & Caliman 2011). As diferenças físicas

e químicas entre as regiões limnética e litorânea exercem forte influência nas comunidades

de organismos que nelas habitam, sendo a limnética dominada pelos grupos plâncton e

nécton, enquanto a litorânea colonizada por diferentes organismos de origens terrestre e

aquática (e.g. invertebrados zooplanctônicos, perifíticos e bentônicos, entre crustáceos,

moluscos, oligoquetas e fases larvais de insetos, além de peixes, répteis, anfíbios, aves e

mamíferos), e portanto, é considerada de alta complexidade trófica (Naiman & Décamps

1990, Esteves & Caliman 2011).

Embora existam diferenças marcantes entre as regiões limnética e litorânea, as

pesquisas em limnologia direcionam seus esforços prioritariamente à porção limnética

destes ambientes (Schindler & Scheuerell 2002, Vadeboncoeur et al. 2002), não levando

em consideração o importante papel da região litorânea como filtro ambiental na seleção

de organismos, da função mantenedora de complexidade estrutural nestes ambientes, e

consequentemente, da possibilidade destas áreas serem responsáveis por um incremento

na riqueza de espécies e diversidade beta nestes ecossistemas.

52

Em termos estruturais, o habitat litorâneo é reconhecido por ser mais complexo

que o limnético, em parte, devido a presença de comunidades de plantas aquáticas,

constituída em ambientes lacustres principalmente por macrófitas (Taniguchi et al. 2003,

Thomaz et al. 2008). O alto número de espécies e a grande diversificação na morfologia e

forma de vida das macrófitas dá a este grupo um papel fundamental no surgimento e

manutenção da biodiversidade, afetando nas relações de coexistência, competição e

predação dos animais que vivem associados a vegetação aquática (Esteves & Caliman,

2011). A “hipótese de heterogeneidade de habitats” assume que um incremento na

complexidade estrutural de um habitat leva ao aumento das oportunidades de nicho e

consequentemente na riqueza de espécies (Connor & McCoy 1979, MacArthur &

MacArthur 2010, Simpson 1949), sendo a razão pela qual em geral espera-se aumento da

diversidade β ao longo de gradientes ambientais (Balata et al. 2007, Veech & Crist 2007)

tais como aqueles entre habitats as regiões limnética e litorânea, sendo esta última

colonizada por macrófitas.

Além do papel da heterogeneidade e da complexidade de habitat, existem outros

fatores que podem influenciar a diversidade beta, como o grau de conectividade entre os

habitats (Loreau 2000, Qian 2009). Comunidades altamente conectadas podem possuir

baixa diversidade beta devido aos processos de migração – ativa ou passiva – ou devido a

homogeneização ambiental (Cottenie et al. 2003, Lopes et al. 2014, Thomaz et al. 2008).

Existe uma relação intrínseca entre dispersão e conectividade: quando as taxas de

dispersão são baixas, o aumento na conectividade entre os habitats favorece à diversidade

(Debinski & Holt 2000). Entretanto, taxas de dispersão muito altas favorecem a migração

dos organismos, e consequentemente, espera-se um aumento da similaridade na

composição das comunidades e uma redução da diversidade beta (Shurin et al. 2009). Desta

forma, a dispersão dos organismos afeta a dinâmica de populações e comunidades tanto

em escala local, quanto em escala regional. Os processos de dispersão em lagos é resultado

de fatores intrínsecos à história de vida das espécies e varia bastante entre os taxa,

dependendo do tamanho do corpo, estratégias reprodutivas e produção de “propágulos”

(Brown et al. 1996, Beisner et al. 2006). Além disso, fatores espaciais como a distância entre

os lagos pode influenciar nos processos de dispersão, e assim como descrito na “Teoria de

Biogeografia de Ilhas”, a proximidade entre os habitats favorece os processos de migração

e colonização dos organismos (MacArthur & Wilson 1967). Em um único lago, os

53

organismos não encontram barreiras geográficas para transitar entre os habitats limnético

e litorâneo, entretanto, entre lagos distintos, o processo de dispersão das espécies pode

ocorrer através da conexão destes ambientes, e.g. via cursos de rios (Basu & Pick 1997),

estádios de dormência ou ovos de resistência (Figuerola & Green 2002, Havel & Shurin

2004) e/ou via introdução antrópica (Beisner et al. 2006) (Beisner et al 2006).

Além das altas taxa de dispersão, a alta conectividade entre os habitats também

pode ser inversamente relacionada a diversidade beta. Estudos apontam que ecossistemas

que são alterados de forma a homogeneizar sua paisagem artificialmente (e.g. urbanização e

agricultura – Luck & Smallbone 2011, Karp et al. 2012) ou naturalmente (e.g. planícies de

inundação – Bozelli et al. 2015, Thomaz et al. 2008) possuem menor diversidade beta

devido ao aumento na similaridade do componente abiótico e/ou à perda de complexidade

estrutural dos habitats que o compõem. Em lagos, a ausência de macrófitas aquáticas e o

processo de eutrofização artificial podem contribuir para homogeneização ambiental destes

ecossistemas, reduzindo a variabilidade estrutural, e consequentemente, a diversidade beta

(Egertson et al. 2004, Donohue et al. 2009).

Entender a maneira pela qual fatores como a heterogeneidade, a complexidade e o

grau de conectividade entre os habitats influenciam na diversidade beta auxilia na

compreensão de como a biodiversidade é estruturada no espaço e no tempo, fornece

informações acerca do funcionamento dos ecossistemas, facilita em ações de conservação

da biodiversidade, além de fornecer dados fundamentais sobre a distribuição das espécies

(Legendre et al. 2005, Soininen 2010). Apesar da importância relacionada aos fatores que

influenciam na diversidade beta, ainda é incipiente o conhecimento da influência da

heterogeneidade, complexidade e conectividade de habitats sobre a diversidade beta nas

comunidades de lagos, principalmente quando considera-se a compartimentalização

horizontal destes ecossistemas (i.e. habitats limnético e litorâneo).

Nos lagos, devido à sua natureza de “ilhas” com limites de habitats bem definidos

sobre uma paisagem terrestre, a comunidade zooplanctônica constitui um excelente sistema

modelo para estudar as interações locais e espaciais dos organismos aquáticos (Cottenie et

al. 2003, Soininen et al. 2007). Ademais, o zooplâncton é considerado um compartimento

estratégico na dissipação energética e na manutenção e orientação das teias tróficas

aquáticas (Soranno et al. 1993, Eskinazi-Sant’Anna et al. 2007). Em função dos ciclos vitais

rápidos, as alterações ocorridas nos meios biótico e abiótico são rapidamente espelhadas

54

por estes organismos, que passa a sinalizar a intensidade e as condições estabelecidas

durante e após a consolidação destas perturbações (Neumann-Leitão et al. 1991). Além

disso, vários estudos já relataram os mecanismos e eficiência de dispersão do zooplâncton

entre habitats, através de vetores de dispersão (i.e. vento, água e animais), migração ativa de

indivíduos adultos ou passiva através de formas de resistência (Bilton et al. 2001, Michels

et al. 2001, Bohonak & Jenkins 2003, Cottenie et al. 2003, Havel & Shurin 2004, Green

& Figuerola 2005).

Diante do descrito acima, o objetivo geral deste trabalho é avaliar a influência da

heterogeneidade de habitat (i.e. habitat limnético ou litorâneo, com ou sem macrófita) local

e regional e conectividade sobre a diversidade beta zooplanctônica em 100 lagos rasos

tropicais. Foram criados três modelos de tipo de habitat/conectividade (características,

premissas e hipóteses descritas na Tabela 1), com o intuito de verificar as seguintes

hipóteses:

i. A diversidade beta inter-habitat local é maior entre lagos com macrófitas na

região litorânea do que entre lagos sem macrófitas na região litorânea;

ii. A diversidade beta inter-habitat regional é maior que a diversidade beta

inter-habitat local, pois a ausência de conectividade entre habitats na escala

regional além de impor barreira a dispersão, também afeta a

homogeneização das condições ambientais entre os habitats regionalmente.

A diferença inter-habitat regional e local deve existir e ser mais forte entre

lagos com a presença de macrófitas na região litorânea.

iii. A diversidade beta inter-habitat regional é maior que a diversidade beta

intra-habitat regional (nesta hipótese a distância entre todos os lagos é a

mesma e não afeta os resultados, sendo quaisquer diferenças oriundas do

efeito regional inter-habitat). Tais padrões devem ser mais fortes entre os

lagos com macrófitas na região litorânea.

iv. A diversidade beta intra-habitat regional é maior na região litorânea do que

na limnética, pois os fatores responsáveis pela estruturação do habitat

litorâneo são previstos variar mais espacialmente do que os fatores

responsáveis pela estruturação do habitat limnético. Este padrão deve ser

mais forte entre os lagos com presença de macrófitas na região litorânea.

55


Área de Estudo



Norte (Brasil) (Figura 2). Os ambientes amostrados foram classificados em 3 grupos: a)

todos os lagos (n = 100) – inclui todos os lagos da pesquisa; b) lagos com a presença de

macrófitas aquáticas na região litorânea5 (n = 80) e c) lagos sem a presença de macrófitas

aquáticas na região litorânea (n = 20).




lagos, sendo três pontos de coletas realizados no habitat litorâneo (i.e. próximo às margens6,





Em campo foi mensurada a temperatura (°C) e obtidas amostras de água para

análise em laboratório de clorofila-a (Chl-a – mg.L-1), nitrogênio total (NT – mg.L-1) e fósforo

total (PT – mg.L-1) (Tabela 2)7. As coletas de zooplâncton foram feitas com redes de 50μm

de abertura de malha. Os organismos foram obtidos na subsuperfície da coluna de água

através de baldes previamente graduados para obtenção do volume filtrado, cuja

quantidade variou entre 30 e 100 litros, dependendo da transparência e turbidez de cada

ambiente. As amostras foram imediatamente fixadas com solução açucarada de

formaldeído a 4%.

5 As espécies de macrófitas e a área de cobertura de vegetação em cada um dos lagos não foram estimadas, nosso principal interesse foi estimar a diversidade beta zooplanctônica em áreas litorâneas sob a influência da presença ou ausência de vegetação aquática, independente da espécie de macrófita ou do percentual de cobertura de vegetação. 6 Áreas na porção litorânea dos ecossistemas, consideradas por alguns autores de ecótonos entre os ecossistemas terrestres e aquáticos, em porções de maior influência da região terrestre adjacente. 7 Detalhes dos métodos empregados para obtenção das variáveis ambientais serão descritos no item “Material e Métodos – Geral”.

56







número de amostras foi avaliado por completo em busca de espécies raras.

Estimativas de Diversidade Beta, Heterogeneidade de Habitat e Heterogeneidade Ambiental

A diversidade beta foi calculada par a par entre os habitats (i.e. limnético e litorâneo)

de todos lagos, em cada um dos modelos analisados (i.e. “Inter-habitat local”, “Inter-habitat

regional” e “Intra-habitat regional”; Figura 2) através do índice de dissimilaridade de

Sorensen (βSOR), representado pela fórmula:

βSOR = 𝑏+𝑐

2𝑎+𝑏+𝑐 , (1)

sendo a é o número de espécies compartilhadas entre duas comunidades hipotéticas “x” e

“y”, b é o número de espécies que ocorrem apenas na comunidade “x”, e c é o número de

espécies que ocorre apenas na comunidade “y”. O índice de Sorensen é considerado uma

das medidas de dissimilaridade mais utilizadas devido à sua dependência com a proporção

de espécies compartilhadas entre duas comunidades (Baselga, 2010), além de incorporar a

substituição espacial (i.e. “turnover”) das espécies e à diferença de riqueza entre

comunidades distintas (Koleff et al. 2003).

Dentre o total de combinações par a par possíveis, foi gerado um total de 40000

valores de diversidade beta para os três modelos analisados (i.e. “Inter-habitat local”, “Inter-

habitat regional” e “Intra-habitat regional”), obtidos a partir de uma matriz 200x200, sendo

100 valores referentes a regiões limnéticas e 100 valores referentes a regiões litorâneas,

representada através do esquema didático presente na Tabela 3, além de uma matriz para

os lagos com macrófitas 160x160, sendo 80 valos limnéticos e 80 litorâneos, e uma matriz

para os lagos sem macrófitas 40x40, com 20 valores limnéticos e 20 litorâneos.

57

Os valores de diversidade beta que compuseram o modelo “Inter-habitat local”

(todos os lagos n=100, lagos com macrófitas n=80 e lagos sem macrófitas n=20) foram

obtidos a partir dos habitat limnético versus habitat litorâneo dentro de um mesmo lago,

mensurando, desta forma, o efeito da diferença entre os habitats e da conectividade sobre

a diversidade beta em nível local.

No modelo “Inter-habitat regional” os valores de diversidade beta (todos os lagos

n=9900, lagos com macrófitas n=6320 e lagos sem macrófitas n=380) foram obtidos através

dos habitats limnético de um lago “x” versus habitats litorâneos dos demais lagos (x+1, x+2

... x+99), e através dos habitats litorâneos de um lago “x” versus habitats limnéticos dos

demais lagos (x+1, x+2 ... x+99), ou seja, aqui a diversidade beta em nível regional foi

mensurada considerando a falta de conectividade e o efeito da diferença entre os habitats.

Enquanto que no modelo “Intra-habitat regional” os valores de diversidade beta

(todos os lagos n=9900, lagos com macrófitas n=6320 e lagos sem macrófitas n=380) foram

obtidos através dos habitats limnético de um lago “x” versus habitats limnéticos dos demais

lagos (x+1, x+2 ... x+99), com a diversidade beta dos habitats litorâneos de um lago “x”

versus habitats litorâneos dos demais lagos (x+1, x+2 ... x+99), desta forma, a diversidade

beta regional foi mensurada mediante a falta de conectividade entre os lagos, mas em

habitats semelhantes.

Além disso, no modelo “Intra-habitat regional” os valores de diversidade beta foram

separados em dois conjuntos individuais de dados, formando dois submodelos, sendo um

submodelo apenas com a diversidade beta do habitat limnético (todos os lagos n=4950,

lagos com macrófitas n=3160 e lagos sem macrófitas n=190), e outro apenas com os valores

de diversidade beta do habitat litorâneo (todos os lagos n=4950, lagos com macrófitas

n=3160 e lagos sem macrófitas n=190). Para esses submodelos também foi mensurada a

heterogeneidade ambiental através da distância Euclidiana, par a par entre os lagos, de

forma semelhante à obtenção dos dados de diversidade beta (Tabela 3).

Os dados limnológicos utilizados para mensurar a heterogeneidade ambiental

foram temperatura, clorofila-a, fósforo total e nitrogênio total, todos previamente

padronizados através de z-score. Tais parâmetros estão envolvidos com o estado trófico da

água, disponibilidade de recursos e estado fisiológico dos organismos zooplanctônicos, e é

esperando que variem entre as regiões limnética e litorânea devido às diferenças na

58

profundidade, turbidez, incidência de ventos, radiação luminosa e presença de macrófitas

(Esteves & Caliman 2011, Thomaz & Esteves 2011).

Análises Estatísticas

A comparação dos valores de diversidade beta ou distância Euclidiana entre os

diferentes modelos (Tabela 4) foi feita através de ANOVA com inferência Bayesiana, cujo

resultado é expresso em percentual de probabilidade (P). Diferente da tradicional inferência

estatística “frequentista”, baseada em construção de “intervalos de confiança” e na

realização de “testes de hipóteses”, a abordagem bayesiana1 considera a probabilidade de

um evento, fenômeno, proposição ou hipótese como a quantificação do seu grau de

plausibilidade (Kinas & Andrade 2010). A ANOVA Bayesiana, diferente da ANOVA

tradicional, não possui o pressuposto de independência entre os valores analisados e pode

ser executada na comparação de modelos desbalanceados, já que, respectivamente, os

valores de diversidade beta são dependentes entre si e diferem em quantidade para cada

modelo.

Nós consideramos o resultado da ANOVA Bayesiana igual ou acima de 0.7 como

de alta probabilidade, isto quer dizer que ao comparar valores (e.g. diversidade beta ou

distância Euclidiana) obtidos por dois modelos hipotéticos “x” e “y”, um modelo é

considerado maior do que o outro quando existe uma probabilidade maior ou igual a 70%.

Todas as análises foram executadas no programa R 3.2.1 (R Core Team, 2015). A

diversidade beta foi realizada no pacote betapart (Baselga et al. 2013) e a distância Euclidiana

através do pacote vegan (Oksanen et al. 2013). No caso da ANOVA Bayesiana foi redigida

uma rotina específica para a função de comparação entre os modelos (Berry & Stangl 1996,

Carlin & Louis 2000, Kinas & Andrade 2010).

2.3 Resultados

No conjunto total de lagos e nos lagos com macrófitas a diversidade beta (βSOR) foi

maior, respectivamente, nos seguintes modelos: “Inter-habitat regional”, “Intra-habitat

regional” e “Inter-habitat local” (Figura 3), com uma probabilidade de 100% dos valores de

59

um modelo ser maior que o outro na sequência a seguir: P [βSORInter-habitat regional >

βSORIntra-habitat regional > βSORInter-habitat local] ≈ 1.

Nos lagos sem macrófitas não houve diferença entre os modelos “Inter-habitat

regional” e “Intra-habitat regional” (P [βSORIntra-habitat regional > βSORInter-habitat

regional ≈ 0,53), entretanto, ambos os modelos foram maiores que o modelo “Inter-habitat

local” (P [βSORIntra-habitat regional ou βSORInter-habitat regional > βSORInter-habitat local]

≈ 1) (Figura 3).

A análise isolada do modelo “Inter-habitat local” mostra que há efeito da presença

de macrófitas aquáticas na região litorânea no aumento da diversidade beta entre os

habitats litorâneo e limnético em escala local (Figura 2). Os valores de diversidade beta

entre os habitats litorâneo e limnético em escala local foram mais altos nos lagos com

macrófitas na região litorânea quando comparados aos lagos sem macrófitas na região

litorânea (P [βSORlagos com macrófita > βSORlagos sem macrófita] ≈ 1) e ao conjunto total

de lagos (P [βSORlagos com macrófita > βSORtodos os lagos] ≈ 0.85). Além disso, os valores

de diversidade beta também foram mais altos no conjunto total de lagos quando

comparados aos lagos sem macrófita (P [βSORtodos os lagos > βSORlagos sem macrófita] ≈

0.99), indicando que os lagos com presença de macrófitas aquática determinaram o padrão

geral de diversidade beta do zooplâncton em escala local.

As regiões limnética e litorânea examinadas isoladamente através da subdivisão do

modelo “Intra-habitat regional” mostrou que no conjunto de todos os lagos a diversidade

beta (P [βSORlitorânea > βSORlimnética] ≈ 0.92) e a heterogeneidade ambiental (P [distEuclid

litorânea > distEuclid limnética] ≈ 0.94) foram maiores na região litorânea (Figura 2)

(hipótese 6). Entretanto, nos lagos com macrófitas na região litorânea a diversidade beta

foi maior entre as regiões limnéticas (P [βSORlimnética > βSORlitorânea] ≈ 0.87), enquanto

que a heterogeneidade ambiental foi maior na região litorânea (P [distEuclid litorânea >

distEuclid limnética] ≈ 0.99). O padrão inverso foi observado nos lagos sem macrófitas na

região litorânea, cuja diversidade beta foi maior entre as regiões litorâneas do que entre as

regiões limnéticas (P [βSORlitorânea > βSORlimnética] ≈ 0.91) e a heterogeneidade ambiental

maior entre as regiões limnéticas (P [distEuclid limnética > distEuclid litorânea] ≈ 0.73)

(Figura 4).

60

2.4 Discussão

Nosso estudo gerou informações pioneiras acerca dos padrões de diversidade beta

considerando a compartimentalização horizontal lacustre entre os habitats limnético e

litorâneo em níveis local e regional, além de ressaltar o papel das macrófitas aquáticas na

determinação de tais padrões, até então, nenhum outro trabalho realizado em ecossistemas

aquáticos lênticos em ambientes tropicais ou temperados havia incorporado tais

perspectivas. Os resultados encontrados sugerem que o efeito combinado da

heterogeneidade de habitats e a ausência direta de conectividade foram fundamentais no

aumento da diversidade beta zooplanctônica, e que, a complexidade estrutural –

representada aqui pela presença de macrófitas – exerceu importante papel sobre a

diversidade beta em escalas local e regional. Além disso, também foi observado que dentre

os habitats litorâneo e limnético, o litorâneo constitui o habitat mais sujeito a efeitos do

filtro ambiental em escala regional apresentando maior diversidade beta.

Diferentes trabalhos atribuíram à heterogeneidade de habitats a diversidade beta de

espécies em ecossistemas terrestres (Qian & Ricklefs, 2007; Rodríguez & Arita, 2004) e

aquáticos (Ellingsen & Gray 2002, Balata et al. 2007). Entretanto, nossos objetivos e

resultados são bastante singulares daqueles já descritos na literatura global. Os diferentes

habitats lacustres, associados às suas especificidades ambientais, têm sido negligenciados

pelas pesquisas sobre diversidade beta em ecossistemas aquáticos continentais, apesar das

diferenças já descritas entre os habitats limnético e litorâneo (Esteves & Caliman 2011).

Sabe-se que habitats distintos, dentro de um ecossistema ou de uma paisagem, diferem em

sua composição e abundância de espécies (Cramer & Willig 2005, Luo et al. 2012), o que

provavelmente contribuiu para o incremento da diversidade beta nos lagos aqui estudados.

A variação espacial, como a promovida pela compartimentalização horizontal em lagos,

produz mosaicos e gradientes capazes de permitir a coexistência de diferentes espécies,

adaptadas neste caso às condições específicas criadas pela variabilidade dos habitats

limnético e litorâneo. Da forma que a maioria dos estudos que avaliam os padrões de

diversidade beta zooplanctônica em lagos é conduzida, a importância dos fatores locais é

subestimada, frente aos regionais, já que estratégias amostrais restringem-se exclusivamente

às porções limnéticas dos ambientes.

61

Considerar a variação da diversidade beta ao nível de habitat, não só em escala local,

como também em escala regional, permite avaliarmos a contribuição de cada um dos

habitats para os padrões regionais de diversidade beta, assim como explorar a importância

da conectividade sem a interferência de fatores extrínsecos às comunidades, os quais

também podem variar com o tempo. Por exemplo, a maioria dos estudos que avaliam o

papel da conectividade sobre a diversidade beta são realizados em ambientes sujeitos aos

regimes de inundação, que se conectam e desconectam ao longo do tempo, de acordo com

o regime de chuvas da região. Embora seja bastante útil, tal abordagem considera o papel

da inundação praticamente como único agente dispersor, desprezando características

exclusivas das espécies em relação a capacidade de dispersão e seleção de habitats. Dessa

maneira, os padrões de diversidade beta em ambientes que se conectam e desconectam

devido ao regime hidrológico podem refletir muito mais as adaptações das espécies às

características locais no momento que os ambientes estão isolados, do que o real potencial

de dispersão de cada uma delas. Nesse sentido, quantificar a importância da conectividade

nos padrões inter-habitat de diversidade beta, tal como desenvolvemos, permite que

características relativas às estratégias de dispersão das espécies possam ser refletidas de

maneira mais evidente sobre a diversidade beta.

Os altos valores de diversidade beta encontrados no modelo “Inter-habitat regional”

em comparação aos do modelo “Intra-habitat regional”, isolam a forte influência do tipo

do habitat no aumento da diversidade beta regional, já que o padrão de conectividade

(distância geográfica) é idêntico entre esses dois modelos. Esse padrão não é observado nos

lagos sem macrófitas, demonstrando o papel fundamental das macrófitas da região

litorânea dos lagos como geradoras de diferenciação entre os habitats limnético e litorâneo.

Scheffer e colaboradores (2006) também ressaltaram a importância que os lagos pequenos

e isolados dominados por macrófitas têm no aumento de diversidade beta de diferentes

organismos aquáticos, como o zooplâncton. Esses autores explicam que lagos pequenos e

isolados tem uma maior probabilidade de serem colonizados por plantas aquáticas e menos

habitados por peixes (devido ao baixo potencial de dispersão e alta sensibilidade à variações

hidrológicas), contribuindo de forma significativa para o ganho de diversidades alfa de

diferentes organismos aquáticos, incluindo o zooplâncton. Além disso, devido ao grau de

isolamento e ao tamanho pequeno, esses lagos possuem condições ambientais específicas

que ao longo do tempo contribuíram para diferenciá-los, como o tipo de hidroperíodo (i.e.

62

temporários ou perenes), e são mais susceptíveis a eventos estocásticos, como aqueles

associados a mecanismos de dispersão das espécies (Oertli et al. 2002, Williams et al. 2004,

Scheffer et al. 2006). Tais fatores em conjunto contribuem para que cada lago possua

condições específicas, capazes de abrigar comunidades biológicas diferenciadas, gerando

um ganho de diversidade beta e contribuindo de forma significativa para diversidade

aquática em escala regional (Scheffer et al., 2006).

O aumento da diversidade beta decorrente da heterogeneidade de habitats,

funciona com um indicativo ou “surrogate” do aumento da diversidade gama (γ) dentro

dos ambientes pesquisados, e pode ser empregada de maneira eficaz em estratégias de

manejo e conservação dos ecossistemas aquáticos (Cramer & Willig 2005). Inclusive, a

manutenção da heterogeneidade de habitat tem sido proposta como uma importante

ferramenta na conservação da riqueza de espécies em ambientes ameaçados pelas atividades

humanas (Passy & Blanchet 2007). Lamentavelmente, o habitat litorâneo, onde nós

observamos a maior quantidade de macrófitas e diversidade beta, é a região dos

ecossistemas lacustres mais susceptível a influência do impacto antrópico, pois constituem

áreas de interface entre os ecossistemas terrestre e aquático e detém as menores

profundidades do corpo aquáticos. Essas regiões são consideradas as mais sujeitas ao padrão

do uso do solo do entorno (incluindo o uso da bacia de drenagem), à urbanização, ao

despejo de rejeitos domésticos e agrícolas, e à eutrofização (Schindler & Scheuerell 2002).

Os lagos ao redor do mundo, especialmente do nordeste brasileiro, sofrem com o

problema de eutrofização artificial (Lazzaro et al. 2003, Eskinazi-Sant’Anna et al. 2007), o

qual é responsável por uma série de modificações no meio aquático, e consequentemente,

nas comunidades biológicas que o constitui (Smith et al. 1999). Dentre as mudanças

sofridas pelos lagos durante o processo de eutrofização, nós podemos citar a substituição

de macrófitas por exclusivamente biomassa algal (e.g. cianobactérias), representando uma

perda significativa de diversidade de espécies na região litorânea destes ambientes (Thomaz

& Esteves 2011), e como visto nesta pesquisa, uma perda também de diversidade beta

zooplanctônica, já que tais alterações favorecem apenas as espécies adaptadas a esta

condição ambiental ou “estado estável alternativo”.

A análise do modelo “Inter-habitat local” evidencia que os lagos que possuem

macrófitas na região litorânea foram os detentores de maior diversidade beta local

provavelmente devido à alta complexidade estrutural provida pela presença de macrófitas

63

nestes ambientes, e provável redução da similaridade ambiental entre os habitats limnético

e litorâneo. Tal resultado comprova ainda mais a importância de conservar a região

litorânea e sua vegetação para maximizar a riqueza de espécies, desta vez, localmente. Alguns

autores descreveram que a complexidade estrutural gerada pela presença de macrófitas

resulta em locais de abrigo, refúgio contra predadores, alimentação e reprodução de

diferentes organismos aquáticos e terrestres, e funcionam de substrato para o perifíton

(Thomaz & Bini 1998, Randall et al. 2011), o que pode ter favorecido o incremento de

diversidade beta zooplanctônica local.

Apesar de nós termos descrito a importância das macrófitas presentes no habitat

litorâneo para o aumento da diversidade beta local e regional, em nosso estudo nós não

avaliamos a variação da diversidade beta de acordo com o tipo da vegetação aquática ou

grupo funcional da macrófita (e.g. submersa, emersa ou flutuante), nem verificamos se

existiam diferenças entre o habitat limnético e regiões litorâneas com e sem macrófita

dentro de uma mesmo lago. Essas duas lacunas são capazes de fornecer informações

importantes acerca dos padrões de diversidade beta zooplanctônica e ficam como sugestão

de pesquisa para estudos limnlógicos em ecossistemas lacustres tropicais.

Além da heterogeneidade e complexidade de habitats, vistas especialmente na

presença das macrófitas na região litorânea, a conectividade também exerceu influência na

diversidade beta zooplanctônica, já que os efeitos regionais sobre a diversidade beta

(modelos “Inter-habitat regional” e “Intra-habitat regional”) superaram diferenças locais

entre os habitats (“Inter-habitat local”). Dentre os três modelos, assumimos a conectividade

sendo máxima no modelo “Inter-habitat local”, no qual os organismos podem transitar

entre os habitats limnético e litorâneo dentro de um mesmo lago. A alta conexão entre os

habitats localmente, pode ser vista como um fator que contribuiu para os menores valores

de diversidade beta encontrados no modelo “Inter-habitat local” (comparados aos modelos

regionais), independentemente da complexidade estrutural promovida pela presença de

macrófitas na diferenciação dos habitats limnético e litorâneo. Sabe-se que tanto a

dispersão, quanto a homogeneização ambiental, estão intimamente relacionados com o

grau de conectividade entre as comunidades e com a capacidade de dispersão das espécies

(Cottenie et al. 2003, Thomaz et al. 2008, Lopes et al. 2014). Portanto, a conectividade

entre habitats pode ser inversamente relacionada à diversidade beta, já que ambientes com

64

altas taxas de conectividade favorecem a homogeneização biológica entre comunidades

distintas (Loreau 2000, Qian 2009, Martin & Wilsey 2015)

A conectividade entre os habitats litorâneo e limnético em nível local tem o poder

de homogeneizar as comunidades zooplanctônicas limnéticas e litorâneas através de dois

mecanismos: a fraca barreira contra a dispersão e a maior homogeneização das condições

ambientais entre os dois tipos de habitat, enfraquecendo o filtro ambiental local. O fato de

observarmos que os valores locais de diversidade beta entre as regiões limnéticas e litorâneas

foram menores entre os lagos sem macrófitas na região litorânea, destaca que o segundo

mecanismo, a intensificação do filtro ambiental associado à presença de plantas, possui

maior importância do que a dispersão inter-habitat local.

Em relação à diversidade beta zooplanctônica vista de forma isolada nos habitats

limnético e litorâneo, através da partição do modelo “Intra-habitat regional”, foi observado

que no conjunto total de lagos a região litorânea é a maior detentora de diversidade beta e

heterogeneidade ambiental. O habitat litorâneo é reconhecido por ser ambientalmente

mais heterogêneo em escala local do que o habitat limnético em termos de complexidade

espacial e temporal, fatores físico-químico e biológicos (Maia-Barbosa et al. 2008, Thorp

2010), e nossos resultados ressaltam que a maior heterogeneidade ambiental no habitat

litorâneo também manifesta-se em escala regional.

Espera-se que os fatores que contribuem para a estruturação da região litorânea

variem mais amplamente entre os lagos, do que os fatores que contribuem para a

variabilidade da região limnética. As baixas profundidades dos habitats litorâneos

interagem com o tipo de sedimento e a presença, abundância e composição da vegetação,

determinando padrões de material particulado orgânico e inorgânico em suspensão, e de

temperatura, tais fatores têm o potencial de influenciar áreas com menores profundidades

presentes no habitat litorâneo, do que áreas de coluna de água mais profunda, como as

presentes nos habitats limnéticos. Além disso, as variações em relação ao padrão do uso do

solo circundante difere entre os ecossistemas lacustres, sendo capaz de afetar

potencialmente de forma mais intensa o habitat litorâneo, do que o habitat limnético.

Nossos resultados, entretanto, apontam para um padrão inesperado considerando

o fato de que, embora no conjunto de 100 lagos tenhamos observado uma relação positiva

entre diversidade beta e heterogeneidade ambiental, ambos maiores entre as regiões

litorâneas do que entre as limnéticas, a relação entre estas variáveis não permaneceu

65

quando analisamos os lagos com macrófitas e sem macrófitas separadamente. As regiões

litorâneas dos lagos com macrófitas apresentaram-se mais heterogêneas ambientalmente

entre si, mas com valores de diversidade beta menores do que os observados entre os

habitats limnéticos. Esse resultado mostra que os lagos com macrófitas seriam os

responsáveis por determinar o padrão geral de maior heterogeneidade ambiental regional

observado para a região litorânea considerando o conjunto de todos os lagos, sendo este

padrão congruente ao observado para os lagos sem macrófitas que embora tenham

apresentado menor heterogeneidade ambiental entre as regiões litorâneas comparada às

limnéticas, apresentaram maiores valores de diversidade beta regional entre os habitats

litorâneos. A incongruência destes padrões pode ser explicado por dois fatores, primeiro,

nossa inabilidade em mensurar variáveis ambientais importantes para a comunidade

zooplanctônica associados à presença de macrófitas, segundo, tais variáveis podem estar

relacionadas à presença, composição e abundância das comunidades de peixes e/ou

macrófitas, as quais também não foram medidas.

Lopes e colaboradores (2014) não encontraram relação significativa entre a

diversidade beta zooplanctônica e a heterogeneidade ambiental em 100 lagos brasileiros.

Os autores explicam que variáveis importantes que afetam a diversidade beta

zooplanctônica possivelmente não foram mensuradas, fator que também pode ter afetado

a nossa pesquisa. Inclusive, esses pesquisadores também citam que apesar de ser bastante

intuitivo pensar que o aumento da heterogeneidade ambiental leva a um aumento da

diversidade beta, existem outros trabalhos que também não encontraram relação positiva

entre estes dois fatores (Bini et al. 2014).

2.5 Conclusões

A falta de conectividade entre os habitats e as diferenças apresentadas entre os

habitats limnético e litorâneo foram os principais fatores no aumento de diversidade beta

zooplanctônica em escalas local e regional. Até então, as pesquisas existentes sobre os

padrões de diversidade beta zooplanctônica desconsideram a importância relacionada a

heterogeneidade entre os habitats limnético e litorâneo, sendo o litorâneo

tradicionalmente preterido pela maioria dos estudos. De tal forma que não só a diversidade

66

beta zooplanctônica, como também a importância que os fatores locais exercem sobre os

padrões de diversidade beta podem estar sendo rotineiramente subestimados.

Ademais, as macrófitas, registradas nos habitats litorâneos dos ecossistemas, foram

consideradas fundamentais no aumento da diversidade beta tanto em escala local, quanto

em escala regional, afirmando o papel de complexidade estrutural fornecido por estes

vegetais às espécies de zooplâncton, e provavelmente, aos níveis tróficos superiores. Sabe-se

que as macrófitas são influenciadas pelos processos de eutrofização artificial, portanto a

exclusão destes vegetais nas áreas litorâneas dos lagos funcionaria como um bioindicador

de perda de diversidade beta animal decorrente do aumento da homogeneização ambiental

destes ecossistemas. A região litorânea dos lagos constitui as áreas de maior influência

antrópica devido aos múltiplos usos empregados nestes ambientes (e.g. recreação,

agricultura, pecuária). Os resultados que nós encontramos de alta diversidade beta

zooplanctônica nos habitats litorâneos colonizados por macrófitas podem funcionar como

um indicativo da importância destas áreas no aumento da diversidade beta de outros grupos

de organismos (e.g. algas perifíticas, macroinvertebrados bentônicos e peixes), devido ao

alto potencial das macrófitas em agregar biodiversidade e ao papel do zooplâncton como

elo entre a produção primária e os níveis tróficos superiores nas teias alimentares.

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73

Figuras Figura 1 – Relatório de citações do termo “diversidade beta” no portal de periódicos Web of Science. A) Quantidade de publicações anuais (1996 – setembro de 2015); B) Quantidade de citações anuais (1996 – setembro de 2015). ................................................................................. 74

Figura 2 – Mapa do estado do Rio Grande do Norte apontando a localização dos 100 lagos amostrados. A faixa escura no mapa é considerada a região de transição entre a região de clima úmido (à direita) e a região de clima semiárido (à esquerda), mostrando a heterogeneidade climática da região. Os círculos representam as lagoas naturais (n=41), e os triângulos representam os reservatórios (n=59). ..................................................................................................................... 74

Figura 3 – Diversidade beta (βSorensen) do zooplâncton nos conjuntos de lagos para cada modelo de conectividade/habitat. A) Todos os lagos (n=100) – Modelos: Inter-habitat local (n=100), Inter-habitat regional (n=9900), Intra-habitat regional (n=9900); B) Lagos com macrófitas na região litorânea (n=80) – Modelos: Inter-habitat local (n=80), Inter-habitat regional (n=6320), Intra-habitat regional (n=6320); C) Lagos sem macrófitas na região litorânea (n=20) – Modelos: Inter-habitat local (n=20), Inter-habitat regional (n=380), Intra-habitat regional (n=380). ......................................... 75

Figura 4– Modelo “Intra-hábitat regional” subdividido em regiões limnética e litorânea nos conjuntos de lagos: todos os lagos (n=100), lagos com macrófita na região litorânea (n=80), lagos sem macrófita na região litorânea (n=20). A) Diversidade beta (βSorensen) do zooplâncton: todos os lagos (limnética n=4950; litorânea n=4950), lagos com macrófita na região litorânea (limnética n=3160; litorânea n=3160), lagos sem macrófita na região litorânea (limnética n=190; litorânea n=190). B) Heterogeneidade ambiental (distância Euclidiana): todos os lagos (limnética n=4950; litorânea n=4950), lagos com macrófita na região litorânea (limnética n=3160; litorânea n=3160), lagos sem macrófita na região litorânea (limnética n=190; litorânea n=190). ............................... 76

74

Figura 1 – Relatório de citações do termo “diversidade beta” no portal de periódicos Web of Science. A) Quantidade de publicações anuais (1996 – setembro de 2015); B) Quantidade de citações anuais (1996 – setembro de 2015).


75

Figura 3 – Diversidade beta (βSorensen) do zooplâncton nos conjuntos de lagos para cada modelo de conectividade/habitat. A) Todos os lagos (n=100) – Modelos: Inter-habitat local (n=100), Inter-habitat regional (n=9900), Intra-habitat regional (n=9900); B) Lagos com macrófitas na região litorânea (n=80) – Modelos: Inter-habitat local (n=80), Inter-habitat regional (n=6320), Intra-habitat regional (n=6320); C) Lagos sem macrófitas na região litorânea (n=20) – Modelos: Inter-habitat local (n=20), Inter-habitat regional (n=380), Intra-habitat regional (n=380).

76

Figura 4– Modelo “Intra-hábitat regional” subdividido em regiões limnética e litorânea nos conjuntos de lagos: todos os lagos (n=100), lagos com macrófita na região litorânea (n=80), lagos sem macrófita na região litorânea (n=20). A) Diversidade beta (βSorensen) do zooplâncton: todos os lagos (limnética n=4950; litorânea n=4950), lagos com macrófita na região litorânea (limnética n=3160; litorânea n=3160), lagos sem macrófita na região litorânea (limnética n=190; litorânea n=190). B) Heterogeneidade ambiental (distância Euclidiana): todos os lagos (limnética n=4950; litorânea n=4950), lagos com macrófita na região litorânea (limnética n=3160; litorânea n=3160), lagos sem macrófita na região litorânea (limnética n=190; litorânea n=190).

77

Tabelas Tabela 1 - Descrição dos modelos relacionados à conectividade e tipos de habitats (i.e. limnético ou litorâneo), suas respectivas premissas e hipóteses. ................................................................. 78

Tabela 2 – Estatística descritiva sobre a variação geral das variáveis ambientais amostradas nos três conjuntos de lagos. As escalas das variáveis clorofila-a, fósforo e nitrogênio totais estão em mg.L-1, e a temperatura em oC (LIM = habitat limnético e LIT = habitat litorâneo). ................... 79

Tabela 3 – Esquema didático1 da tabela gerada para obtenção dos dados de diversidade beta2 (βSOR) entre os habitats dos lagos 100 lagos amostrados (lim = limnético, lit = litorâneo). As cores representam como foram separados os valores de cada modelo: a) Verde = Inter-habitat local: habitat limnético lago “x” versus litorâneo lago “x”, ou seja, dentro de um mesmo lago; b) Azul = Inter-habitat regional: habitat limnético lago “x” versus litorâneo lago “x+1, x+2, ... , x+99” mais habitat litorâneo lago “x” versus limnético lago “x+1, x+2, ... , x+99” c) Amarelo = Intra-habitat regional: habitat limnético lago “x” versus limnético lago “x+1, x+2, ... , x+99” mais habitat litorâneo lago “x” versus litorâneo lago “x+1, x+2, ... , x+99”. ...................................................................... 79

Tabela 4 – Relações criadas entre os modelos para descrever os padrões de diversidade beta entre os diferentes conjuntos de lagos. ................................................................................................. 80

78

Tabela 1 - Descrição dos modelos relacionados à conectividade e tipos de habitats (i.e. limnético ou litorâneo), suas respectivas premissas e hipóteses.

Modelo Conectividade1 Habitats2 Premissas Hipóteses

Inter-habitat local

Sim

Diferentes

Dispersão inter-habitats

ilimitada e não varia

com a distância; filtro

ambiental atribuído a

efeitos inter-habitats

locais e não varia com a

distância

Diversidade beta

baixa: dispersão alta,

conectividade alta,

heterogeneidade de

habitats local alta

mediante a presença

de macrófitas

Inter-habitat regional

Não

Diferentes

Dispersão inter-habitats

limitada e prevista

variar com a distância;

filtro ambiental

atribuído a efeitos

inter-habitats regionais e

pode variar com a

distância

Diversidade beta alta:

dispersão baixa,

conectividade baixa,

heterogeneidade de

habitats regional alta

mediante a presença

de macrófitas

Intra-habitat regional

Não

Iguais

Dispersão intra-habitat

limitada e prevista

variar com a distância;

filtro ambiental

atribuído a efeitos

intra-habitats regionais e

pode variar com a

distância

Diversidade beta

intermediária:

dispersão baixa,

conectividade baixa,

heterogeneidade de

habitats regional baixa

(comparação entre

habitats iguais)

1 Os habitats limnético e litorâneo foram considerados conectados quando ambos fossem provenientes do mesmo lago, já que não há barreiras geográficas que separe estes dois ambientes e os organismos podem “transitar” entre eles através de migrações horizontais; e não conectados os habitats limnético e litorâneo de lagos distintos, nos quais os organismos necessitariam de mecanismos especiais de dispersão. 2 Os habitats foram considerados iguais quando os valores de diversidade beta eram providos entre regiões limnéticas ou entre regiões litorâneas; e habitats diferentes quando providos por regiões limnéticas versus litorâneas.

79

Tabela 2 – Estatística descritiva sobre a variação geral das variáveis ambientais amostradas nos três conjuntos de lagos. As escalas das variáveis clorofila-a, fósforo e nitrogênio totais estão em mg.L-1, e a temperatura em oC (LIM = habitat limnético e LIT = habitat litorâneo).

Conjunto de Lagos Clorofila-a Fósforo Total Nitrogênio Total Temperatura LIM LIT LIM LIT LIM LIT LIM LIT Todos os lagos (n=100) Média 0,0551 0,0693 0,2257 0,2367 4,8942 4,8595 27,2 27,6 Desvio Padrão 0,1059 0,1398 0,2006 0,2093 2,3456 2,3152 1,5 1,6 Máximo 0,5049 0,9233 1,0189 1,0663 13,4559 12,9065 33,4 32,1 Mínimo 0,0002 0,0001 0,0145 0,0132 1,0710 0,6538 23,6 23,6 Lagos com macrófitas (n=80) Média 0,0512 0,0571 0,2234 0,2377 4,6630 4,6536 27,2 27,8 Desvio Padrão 0,1078 0,1138 0,2090 0,2213 2,1711 2,1438 1,4 1,7 Máximo 0,5049 0,5995 1,0189 1,0663 11,9092 12,0120 30,2 32,1 Mínimo 0,0002 0,0005 0,0160 0,0132 1,0710 0,6538 23,6 23,6 Lagos sem macrófitas (n=20) Média 0,0711 0,1206 0,2350 0,2324 5,8676 5,7262 27,1 26,9 Desvio Padrão 0,0960 0,2098 0,1600 0,1483 2,7654 2,7658 1,7 1,1 Máximo 0,3333 0,9233 0,6354 0,5234 13,4559 12,9065 33,4 29,1 Mínimo 0,0006 0,0001 0,0145 0,0241 1,7345 1,2201 25,5 24,7

Tabela 3 – Esquema didático1 da tabela gerada para obtenção dos dados de diversidade beta2 (βSOR) entre os habitats dos lagos 100 lagos amostrados (lim = limnético, lit = litorâneo). As cores representam como foram separados os valores de cada modelo: a) Verde = Inter-habitat local: habitat limnético lago “x” versus litorâneo lago “x”, ou seja, dentro de um mesmo lago; b) Azul = Inter-habitat regional: habitat limnético lago “x” versus litorâneo lago “x+1, x+2, ... , x+99” mais habitat litorâneo lago “x” versus limnético lago “x+1, x+2, ... , x+99” c) Amarelo = Intra-habitat regional: habitat limnético lago “x” versus limnético lago “x+1, x+2, ... , x+99” mais habitat litorâneo lago “x” versus litorâneo lago “x+1, x+2, ... , x+99”.

Diversidade Beta (βSOR) Lago/ habitat Lago1_lim Lago2_lim Lago3_lim Lago1_lit Lago2_lit Lago3_lit

Lago1_lim 0.000 Lago2_lim 0.286 0.000 Lago3_lim 1.000 0.500 0.000 Lago1_lit 0.500 0.500 1.000 0.000 Lago2_lit 0.714 0.462 0.500 0.750 0.000 Lago3_lit 0.857 0.571 0.250 1.000 0.571 0.000

Inter-habitat local Inter-habitat regional Intra-habitat regional

1Como trata-se de um esquema didático, nesta tabela foi representado apenas do lago número um até o lago três, na tabela real constavam os dados até o lago de número 100. 2Os dados de distância Euclidiana foram gerados a partir de uma matriz seguindo os mesmo princípios da matriz de diversidade beta.

80

Tabela 4 – Relações criadas entre os modelos para descrever os padrões de diversidade beta entre os diferentes conjuntos de lagos.

Comparação Pergunta Objetivo

βSOR “Inter-habitat local”

versus

βSOR “Inter-habitat regional”

versus

βSOR “Intra-habitat regional”

Qual modelo tem a maior diversidade

beta?

Observar o efeito do tipo do habitat e

da conectividade sobre a diversidade

beta

βSOR “Inter-habitat local” no conjunto de todos os lagos

versus

βSOR “Inter-habitat local” nos lagos com macrófita

versus

βSOR “Inter-habitat local” nos lagos sem macrófita na região litorânea

Qual conjunto de lagos tem a maior

diversidade beta local?

Observar o efeito da macrófita

presente na região litorânea no

aumento da diversidade beta

1. βSOR “Intra-habitat regional” habitat limnético

versus

βSOR “Intra-habitat regional” habitat litorâneo

2. DistEuclid “Intra-habitat regional” habitat limnético

versus

DistEuclid “Intra-habitat regional” habitat litorâneo

1. Qual habitat tem maior diversidade

beta regional?

2. A alta diversidade beta é reflexo de

alta heterogeneidade ambiental?

1. Observar o efeito do habitat no

aumento da diversidade beta regional

2. Observar se a diversidade beta é

influenciada pela heterogeneidade

ambiental

81

Capítulo 3

Padrões de decaimento da similaridade com a distância em comunidades

zooplanctônicas tropicais: a importância do potencial de dispersão e da idade dos

ecossistemas

82

3.1 Introdução

Um dos principais objetivos dos estudos em ecologia e biogeografia é compreender

a estruturação da biodiversidade no espaço e no tempo (Rosenzweig 1995, Bahram et al.

2013). Entender os processos que ditam a distribuição espacial dos organismos fornecem

informações importantes acerca dos mecanismos responsáveis pela complexidade e

manutenção da diversidade nos ecossistemas (e.g. especiação, extinção, dispersão e

interação entre as espécies), e em conjunto constituem informações essenciais para

definição de estratégias de conservação da biodiversidade (Dray et al. 2012, Legendre et al.

2005).

Os padrões espaciais que regem fenômenos ecológicos e evolutivos sobre as espécies

podem ser moldados por uma observação simples: a proporção de espécies compartilhadas

por duas comunidades biológicas frequentemente diminui com o aumento da distância

geográfica entre elas (Tobler 1970, Wittaker 1975), fenômeno conhecido também como

decaimento da similaridade com a distância (DDS, do inglês – distance decay of similarity)

(Nekola & White 1999). A redução da similaridade biológica com o aumento da distância

geográfica é um dos padrões acerca da biodiversidade mais aceitos na literatura, e pode ser

explicada através de fatores extrínsecos aos organismos, como variabilidade ambiental,

isolamento do habitat ou barreiras para dispersão, ou por fatores intrínsecos aos

organismos, como a habilidade de dispersão, tamanho do corpo e posição trófica nas teias

alimentares (Nekola & White 1999, Qian 2009). Dentre esses fatores, a habilidade de

dispersão é considerada crucial no entendimento da variação nas taxas de DDS entre as

espécies (Maloney & Munguia 2011, Astorga et al. 2012, Wetzel et al. 2012).

Espera-se que organismos com maior habilidade de dispersão possuam menores

taxas de DDS em relação aqueles com menor capacidade de dispersão, e que portanto,

sejam mais afetados por fatores regionais (i.e. Teoria Neutra - Bell 2001, Hubbell 2001,

Astorga et al. 2012). Diferente dos organismos com menor capacidade de dispersão, que

possivelmente apresentam maiores taxas de DDS, e consequentemente devem ser mais

influenciados por fatores locais (i.e. Teoria de Nicho – e.g. condições abióticas,

disponibilidade de nutriente, competição e predação) ( Tuomisto et al. 2003, Green et al.

2004, Fierer & Jackson 2006, Martiny et al. 2006).

83

A habilidade de dispersão dos organismos também pode afetar as medidas de

similaridade inicial, ou seja, a similaridade da composição das comunidades no primeiro

quilometro de distância geográfica. A similaridade inicial reflete a diversidade beta (i.e. a

taxa de substituição ou turnover de espécies entre comunidades distintas) em pequenas

escalas espaciais. Espera-se que organismos com baixo potencial de dispersão apresentem

alta similaridade inicial e baixa diversidade beta em pequenas escalas espaciais, de forma

diferente, organismos com alto potencial de dispersão apresentam baixa similaridade

inicial, com altas taxas de substituição de espécies em pequenas escalas espaciais (Astorga

et al. 2012, Soininen et al. 2007).

Ao longo dos anos, os estudos sobre DDS destinaram seus esforços principalmente

aos vertebrados terrestres e plantas superiores, ignorando o grupo de espécies mais diverso

e abundante do planeta: os microrganismos (Green et al. 2004, Martiny et al. 2006, Mazaris

et al. 2010). Os pesquisadores acreditaram por muito tempo que as características

morfofisiológicas dos microrganismos (e.g. tamanho pequeno, alta abundância, rápido

crescimento populacional e alta capacidade de dispersão) permitiriam que as espécies de

microrganismos tivessem distribuição cosmopolita (Green & Bohannan 2006), e que a

presença de uma espécie em determinada comunidade seria ditada exclusivamente pelo

filtro ambiental dos fatores locais (i.e. “Everything is everywhere, the enviromental selects” – Baas-

Becking 1934) (Finlay 2002, Ramette & Tiedje 2007). Estudos recentes, entretanto,

mostram que o potencial de dispersão, também é importante na estruturação das

comunidades de microrganismos, e podem influenciar nas taxas de DDS de forma

semelhante a exercida sobre os macrorganismos (Whitaker et al. 2003, Bell et al. 2005,

Sommaruga & Casamayor 2009, Astorga et al. 2012).

A definição do termo “microrganismo” não é padronizada, geralmente inclui

membros dos grupos Bacteria e Archea, além de organismos microscópicos do domínio

Eukarya. Devido a definição não padronizada do termo, no trabalho de Martiny e

colaboradores (2006) eles classificam como microrganismos aqueles com tamanho inferior

à 500μm. Dentre os eucariotos com esta classificação de comprimento, muitas espécies

zooplanctônicas, principalmente as de águas continentais tropicais, possuem tamanho

inferior ou aproximado a 500μm, dificilmente excedendo 1000μm (Elmoor-Loureiro

1997).

84

O zooplâncton de águas continentais é uma excelente ferramenta para estudo de

DDS em ambientes aquáticos, pois constitui um grupo bastante diverso e abundante, com

espécies de diferentes tamanhos, estágios de vida, tempo de crescimento, estratégias de

reprodução e alimentação, níveis tróficos, interações competitivas e habilidades de

dispersão, além de exercer papel fundamental nas teias alimentares e responder de forma

eficiente às mudanças sofridas pelos ecossistemas aquáticos (Cohen & Shurin 2003,

Beisner et al. 2006, Allen 2007). Especialmente em ecossistemas aquáticos lênticos (e.g.

lagoas e reservatórios), a dispersão pode ser um fator limitante para distribuição do

zooplâncton, já que os organismos precisam transpor uma matriz terrestre para terem acesso

às “ilhas de habitat” favoráveis ao desenvolvimento (Figuerola & Green 2002, Bohonak &

Jenkins 2003, Shurin et al. 2009).

Os grupos mais abundantes e diversos do zooplâncton lacustre são: Rotifera,

Cladocera e Copepoda, os quais apresentam diferenças morfofisiológicas importantes que

influenciam em suas estratégias de dispersão (Jenkins 1995, Cohen & Shurin 2003). Alguns

trabalhos atribuem ao menor tamanho dos rotíferos, uma maior facilidade para serem

dispersados em relação aos cladóceros e copépodes (Koste 1978, Elmoor-Loureiro 1997,

Santos-Silva 2000, Fernández-Rosado & Lucena 2001). A relação tamanho do corpo versus

habilidade de dispersão também foi descrita para outros grupos taxonômicos na literatura,

sendo organismos menores geralmente relacionados a maior habilidade de dispersão e

transporte por agentes dispersores (Farjalla et al. 2012, Soininen et al. 2013).

Além das diferenças relacionadas ao tamanho do corpo, os rotíferos e cladóceros

possuem reprodução por partenogênese (i.e. formação de novos indivíduos sem a

necessidade de fertilização), permitindo a colonização de um novo habitat a partir de um

único indivíduo com a propagação de clones sem a necessidade de machos na população

(Winsor & Innes 2002, Sarnelle & Knapp 2004). Esses organismos também são capazes de

produzir ovos de resistência em situações de adversidade ambiental, que podem resistir à

seca ou congelamento dos ambientes aquáticos, ou até mesmo à digestão de predadores

(Proctor 1964, Proctor et al. 1967, Cáceres 1998). Os copépodes, entretanto, possuem

reprodução sexuada obrigatória e passam por diferentes estádios de vida até atingirem a

fase adulta (i.e. naupliiu, copepoditos I-V e adulto) (Sarnelle & Knapp 2004). Devido ao

menor tamanho e às estratégias reprodutivas, os rotíferos são reconhecidos por dispersarem

melhor que os microcrustáceos, e entre os microcrustáceos, as estratégias reprodutivas dos

85

cladóceros permitem que este grupo disperse de forma mais eficiente que os copépodes

(Winsor & Innes 2002, Cohen & Shurin 2003). Tais diferenças nas estratégias de dispersão

entre os grupos podem influenciar na distribuição e composição das comunidades

zooplanctônicas, e consequentemente, gerar taxas diferenciadas de DDS (Cohen & Shurin

2003, Beisner et al. 2006, Allen 2007).

As taxas de DDS também podem ser influenciadas pelo tempo de existência (i.e.

idade) dos ecossistemas lacustres. Existem hipóteses que dizem que habitats mais antigos

tiveram mais tempo para serem colonizados (Pianka 2011), e portanto possuem

comunidades mais homogêneas, enquanto que outros autores argumentam que habitats

mais antigos são estruturalmente mais complexos e criam heterogeneidade ambiental capaz

de agir como filtro na seleção de diferentes espécies (McKindsey & Bourget 2001). Embora

a idade de um ecossistema lacustre não seja uma informação muito trivial de se distinguir,

os lagos naturais geralmente são bem mais antigos quando comparados aos reservatórios

artificiais (Doi et al. 2012).

Lagos naturais, sobretudo aqueles distribuídos próximo ao litoral dos continentes,

são ecossistemas geralmente antigos, formados por processos geomorfológicos que

ocorreram a centenas ou milhares de anos. Por outro lado, reservatórios são ambientes

construídos artificialmente pelo homem para suprir a demanda antrópica por

abastecimento hídrico, e portanto, são relativamente recentes no tempo (Moss 2009,

Esteves 2011). Considerando a idade dos ambientes, sendo as lagoas naturais ecossistemas

mais antigos e os reservatórios mais recentes, e considerando uma distância geográfica

média similar entre os ambientes de uma mesma categoria de idade, caso haja

predominância de fatores relacionados ao potencial de dispersão dos organismos na

estruturação das comunidades zooplanctônicas, espera-se que exista uma redução mais

rápida nas taxas de DDS nos reservatórios. Isso porque a idade mais recente representaria

um menor tempo através do qual processos regionais de dispersão pudessem agir. Além

disso, este padrão deveria ser ainda mais forte para as espécies com potenciais de dispersão

mais limitados. Por outro lado, as lagoas naturais teriam mais tempo para serem colonizadas

sendo portanto o padrão de DDS menos acentuado e também menos discrepante entre as

espécies com diferentes estratégias de dispersão.

Devido à escassez de estudos relacionados ao decaimento da similaridade nas

comunidades de microrganismos, neste estudo nós verificamos as taxas de DDS dos

86

principais grupos zooplanctônicos lacustres: Rotifera, Cladocera e Copepoda em 100 lagos,

e testamos se as taxas de DDS variaram entre os grupos de acordo com seu potencial de

dispersão. Como as taxas de DDS geralmente são inversamente relacionadas ao potencial

de dispersão dos organismos, nós esperamos que as taxas de DDS sejam maiores para

copépodes, cladóceros e rotíferos, devido ao tamanho corporal e às estratégias reprodutivas

dos organismos. Além disso, nós dividimos os ambientes aquáticos de acordo com sua idade

média, em lagos naturais (i.e. mais antigos) e reservatórios (i.e. mais recentes) no intuito de

verificar se as taxas de DDS dos grupos zooplanctônicos são sensíveis ao tempo de existência

dos ecossistemas. Caso o potencial de dispersão dos organismos esteja estruturando as

comunidades zooplanctônicas, nós esperamos que as taxas de DDS e as medidas de

similaridade inicial nos ecossistemas mais recentes (i.e. reservatórios) sejam mais altas do

que nos mais antigos (i.e. lagos naturais), especialmente nos grupos com menor potencial

de dispersão (Figura 1).


Área de Estudo



Norte (RN/ Brasil), sendo 41 lagoas naturais e 59 reservatórios (Figura 2), com as

amostragens realizadas durante o mês de setembro de 2012. O conjunto de todos os

ecossistemas lacustres, incluindo lagos naturais e reservatórios, estão distribuídos numa

escala de aproximadamente 265km (Tabela 1). A distância média entre os ambientes

aquáticos dentro de cada categoria (i.e. lagos naturais ou reservatórios) não diferiu

estatisticamente (Teste-t pareado p<0,05), desta forma qualquer diferença de padrão de

DDS entre as duas categorias de ambientes não podem ser atribuídas a diferenças na

distância geográfica média entre eles.

Conjuntamente, as lagoas naturais constituem um grupo de ecossistemas bem mais

antigo, sendo sua formação provavelmente associada ao período Terciário, coincidindo

com formação do grupo Barreiras (i.e. formação geológica típica da porção mais litorânea

do estado do RN) e posteriormente com deposição de sedimentos do Quaternário (Angelim

87

et al. 2006, Vital 2006). Enquanto os primeiros reservatórios no estado do RN foram

construídos a partir de 1915 através da criação do Departamento Nacional de Obras

Contra às Secas (DNOCS 2015).


Em cada lago a coleta das variáveis abióticas e bióticas foi realizada nos habitats

litorâneo (i.e. próximo às margens dos ecossistemas lacustres) e limnético (i.e. próximo a

região central dos ecossistemas lacustres). Em cada habitat as amostragens foram feitas em

três pontos distintos, as quais foram posteriormente integradas, totalizando 100 amostras

de cada variável.

Em campo foi mensurada a temperatura (°C), pH, transparência do Secchi (Sec) e

oxigênio dissolvido (OD – mg.L-1), e obtidas amostras de água para análise em laboratório

de clorofila-a (Chl-a – mg.L-1) e nutrientes constituintes do séston (nitrogênio – N, fósforo

– P e carbono C, todos expressos em mg.L-1) (Tabela 2)8. Além dessas variáveis, foram

mensuradas a área dos lagos (Área) e as relações C:P, C:N, N:P do séston e a razão Chl-

a:Sec como indicativo de turbidez inorgânica (Tabela 2).

As coletas de zooplâncton foram feitas com redes de 50μm de abertura de malha.

Os organismos foram obtidos na subsuperfície da coluna de água através de baldes

previamente graduados para obtenção do volume filtrado, cuja quantidade variou entre 30

e 100 litros, dependendo da transparência e turbidez de cada ambiente. As amostras foram

imediatamente fixadas com solução açucarada de formaldeído a 4%.







número de amostras foi avaliado por completo em busca de espécies raras (lista de espécies

presente nos Apêndices A e B). Já para a representação da biomassa foi utilizado o peso

seco das espécies, obtido através da medição dos organismos e aplicação de tais medidas em

8 Detalhes dos métodos empregados para obtenção das variáveis ambientais encontram-se descritos no item “Material e Métodos – Geral”.

88

equações de peso-comprimento descritas em literatura especializada (Bottrell et al. 1976,

Ruttner-Kolisko 1977).

Decaimento da Similaridade com a Distância

As matrizes biológicas dos organismos zooplanctônicos (i.e. a) zooplâncton total, b)

Rotifera, c) Cladocera, d) Copepoda), nos três conjuntos de lagos (i.e. a) todos os lagos n =

100, b) lagoas naturais n = 41, c) reservatórios n = 59) foram construídas par a par a partir

do índice de similaridade de Bray-Curtis (i.e. baseado nos dados de abundância dos

organismos, previamente transformados no logx+1). As matrizes de distância geográfica

também foram construídas par a par a partir das distâncias Euclidianas, utilizando as

coordenadas geográficas (i.e. latitude e longitude) de cada um dos ecossistemas.

Posteriormente, foram realizadas as regressões entre as matrizes biológicas para cada

um dos grupos zooplanctônicos versus as matrizes geográficas de cada conjunto de lagos. A

partir das regressões9 foram utilizados os interceptos (a) e os coeficientes de regressão

padronizados ou slopes da regressão (b). O intercepto das regressões foram utilizados como

uma medida de similaridade inicial (i.e. altos interceptos indicam alta similaridade em

curtas distâncias ou baixa diversidade beta, resultado esperado para os organismos com

maiores habilidades de dispersão). Já o coeficiente de regressão padronizado foi utilizado

como a medida das taxas de decaimento da similaridade dos organismos zooplanctônicos

em função da distância geográfica entre os ecossistemas lacustres (i.e, taxas de DDS). Os

coeficientes de regressão foram obtidos de maneira idêntica à matriz de correlação

estatística de Mantel, e suas significâncias (valor de p) estimadas a partir de 10000

aleatorizações. O método de aleatorização de Monte Carlo baseado em Nekola e White

(1999) foi utilizado para testar as diferenças entre as taxas de DDS dos grupos

zooplanctônicos em cada um dos conjuntos de lagos estudados.

As análises envolvendo a DDS foram executadas no programa R versão 3.2.1 (R

Core Team 2015), através dos pacotes vegan e ecodist, e das funções presentes em Baselga

(2010). A rotina do procedimento de randomização de Monte Carlo foi redigido por

Wetzel e colaboradores (2012) no programa R.

9 Todo o procedimento de análises das regressões foi baseado no trabalho de Wetzel e colaboradores publicado em 2012 (Distance Decay Similarity in Neotropical Communities – PLOS One), para mais detalhes favor consultar o procedimento estatístico descrito nesta publicação.

89

Mantel Parcial

Com o intuito de verificar a influência dos fatores locais e regionais na composição

e distribuição da comunidade zooplanctônica nós realizamos o teste de Mantel Parcial

(Mantel 1967, Manly 2007), através do qual é possível isolar o efeito que a distância

geográfica poderia exercer sobre as variáveis ambientais, e vice-versa. Essa análise é capaz de

realizar a correlação entre duas matrizes, controlando o efeito de uma terceira matriz

(Legendre & Legendre 1998). Nesse caso, nós relacionamos as matrizes biológicas versus a

matriz de distância geográfica (i.e. fatores regionais), excluindo o possível efeito da matriz

ambiental (i.e. fatores locais), e as matrizes biológicas versus a matriz ambiental, excluindo o

possível efeito da matriz geográfica. O método de Monte Carlo com 10000 aleatorizações

foi aplicado para avaliar a significância do teste de Mantel Parcial (Zar 2010).

Para realização do teste de Mantel Parcial, as matrizes biológicas de cada um dos

grupos zooplanctônicos foram construídas com índice de similaridade de Bray-Curtis

(dados de abundância previamente transformados no logx+1), as matrizes de distância a

partir das distâncias Euclidianas, utilizando as coordenadas geográficas (i.e. latitude e

longitude) de cada um dos ecossistemas, e a matriz ambiental a partir das distâncias

Euclidianas utilizando as variáveis abióticas coletadas em campo ou analisadas em

laboratório.

As variáveis ambientais que compuseram as matrizes ambientais foram selecionadas

a partir do conjunto de 13 variáveis abióticas (OD, N, P, C, pH, Chl-a, Área, Sec, Temp,

C:P, C:N, N:P, Chl-a:Sec). As variáveis que apresentaram colinearidade (coeficiente de

correlação de Spearman > 0,7) foram identificadas e aquelas que apresentaram menor

importância na explicação da variação de densidade dos diferentes grupos zooplanctônicos

foram excluídas para a formação das matrizes ambientais em cada conjunto de lagos. Este

procedimento resultou na seleção das seguintes variáveis para as análises considerando o

conjunto de todos os lagos: OD, P, pH, Área, Temp, C:N, Chl-a:Sec, o conjunto das lagoas

naturais: OD, N, P, pH, Área, Sec, Temp, C:N, N:P e o conjunto de lagos artificiais: OD,

P, pH, Chl-a, Área, Sec, Temp e C:N).

O teste de Mantel Parcial e as aleatorizações foram executadas pacote estatístico

vegan (Oksanen et al. 2013), e as correlações no pacote stats (R Core Team 2015), ambos

programa R 3.2.1 (R Core Team 2015).

90

3.3 Resultados

Foram descritas 188 espécies de zooplâncton para o conjunto total de lagos, 170 no

conjunto de lagos naturais, e apenas 127 nos reservatórios (Tabela 3). No conjunto total de

lagos e nos reservatórios as espécies mais abundantes foram os copépodes Thermocyclops

decipiens, Notodiaptomus iheringi e N. cearenses, os cladóceros Moina minuta, Ceriodaphnia

cornuta e Ephemeroporus hybridus, e os rotíferos Brachionus plicatilis, B. angularis e B.

havanaensis. Já nos lagos naturais as espécies mais abundantes foram os copépodes

Notodiaptomus iheringi, Microcyclops anceps e N. nordestinus, os cladóceros Latonopsis australis,

Ephemeroporus barroisi e Moina minuta, e os rotíferos Keratella americana, Brachionus plicatilis

e Keratella tropica. A biomassa média dos grupos zooplanctônicos diferiram de acordo com

o esperado por nossas premissas, sendo os copépodes o grupo de maior biomassa

(4,18±4,54µg), seguido pelos cladóceros (1,63±2,18µg), e por último os rotíferos

(0,06±0,05µg) constituindo o grupo com os menores organismos.

Os grupos zooplanctônicos apresentaram padrões biogeográficos, com decaimento

da similaridade com aumento da distância, de forma distinta entre os conjuntos de lagos.

No conjunto de todos os ecossistemas lacustres, incluindo as lagoas naturais e os

reservatórios, houve DDS significativo para os grupos Cladocera (p<0,005) e Rotifera

(p<0,005) (Figura 2). No conjunto das lagoas naturais houve DDS significativo para

Rotifera (p=0,007) e marginalmente significativo para Cladocera (p=0,065) (Figura 3;

Apêndice A). Já no conjunto dos reservatórios houve DDS significativo para todos os

grupos zooplanctônicos (Copepoda p=0,043; Cladocera p<0,005; Rotifera p<0,005) (Figura

3; Apêndice A).

Diferente do esperado por nossas hipóteses, os testes de aleatorização entre as

regressões de DDS em cada conjunto de lagos mostrou que não houve diferença na

intensidade de decaimento da similaridade com o aumento da distância geográfica entre os

grupos zooplanctônicos que apresentaram DDS significativa para nenhuma categoria de

ambiente (Tabela 4). Portanto as taxas de DDS não foram afetadas pelos efeitos individuais

e interativos das estratégias de dispersão dos organismos e da idade dos ecossistemas.

Apesar de não termos encontrado diferenças entre os grupos nas taxas de DDS

dentro de cada conjunto de lagos, nós observamos que os valores de similaridade inicial

(SI) nos lagos naturais e reservatórios diferiram (Figura 3). Em todos os grupos

91

zooplanctônicos valores de SI mais altos foram observados nos reservatórios, diferente do

esperado por nossas hipóteses que previam maior SI nos lagos naturais.

As similaridades dos copépodes, cladóceros e rotíferos no conjunto de todos os

lagos foram relacionadas com a distância ambiental. Nos lagos naturais não foram

observadas relações de nenhum dos grupos zooplanctônicos com as matrizes ambiental e

geográfica. Entretanto, nos reservatórios os grupos Copepoda e Cladocera tiveram maior

relação com a matriz de distância ambiental, enquanto os rotíferos foram mais

influenciados pela matriz de distância geográfica (Tabela 5).

3.4 Discussão

Os nossos resultados mostraram que os grupos zooplanctônicos apresentaram

decaimento da similaridade com o aumento da distância geográfica variando de acordo

com o conjunto de lagos (i.e. todos os lagos, lagos naturais e reservatórios). Entretanto, ao

contrário do esperado por nossas hipóteses, as estratégias de dispersão por si só, bem como

a sua interação com a idade dos ambientes estudados, não geraram diferenças nas taxas de

decaimento entre os grupos zooplanctônicos. Além disso, também de forma contrária a

nossas expectativas, os valores de similaridade inicial foram maiores entre os ambientes de

idades mais recentes, ou seja, os reservatórios. Nós verificamos também que dependendo

do conjunto de lagos e do grupo zooplanctônico, o fator local ou a interação dos fatores

locais e regionais determinaram os padrões de similaridade das comunidades.

A antiga generalização de que os microrganismos não apresentam padrões

biogeográficos de distribuição tem sido questionada por diversos estudos recentes que

mostram que assim como os macrorganismos, os microrganismos possuem a composição

de suas comunidades restritas por padrões espaciais (Green et al. 2004, Foissner 2006,

Astorga et al. 2012). O aumento da distância geográfica foi importante no decaimento da

similaridade dos grupos zooplanctônicos analisados em nosso estudo a partir de

ecossistemas tropicais, mesmo numa escala espacial relativamente pequena (i.e. variação foi

de 2,5 à 265km), com resposta de decaimento de similaridade semelhante à esperada pelos

estudos realizados com macrorganismos.

É importante salientar que a maioria dos estudos que relacionam o decaimento da

similaridade biológica com o aumento da distância geográfica são realizados em escalas mais

92

amplas que a investigada neste estudo (e.g. continentais ou intercontinentais), o que pode

ressaltar ainda mais o efeito do espaço sobre a dissimilaridade biológica (Fierer & Jackson

2006, Martiny et al. 2006). Entretanto, os nossos resultados sugerem que, mesmo em

escalas espaciais relativamente menores, o zooplâncton teve sua distribuição restrita pelas

distância geográfica dos ecossistemas lacustres, diferente dos resultados encontrados em

ecossistemas temperados por Mazaris e colaboradores (2010) em lagos gregos, nos quais o

zooplâncton total não apresentou DDS significativa numa escala de 32 à 342km.

Nós esperávamos que todos os grupos zooplanctônicos apresentassem DDS

significativa e que as taxas variassem entre cada um dos grupos. Os resultados mostraram,

entretanto, que nem todos os grupos apresentaram decaimento da similaridade com

aumento da distância, e que o resultado encontrado para todos os lagos reflete o que foi

encontrado entre os lagos naturais e os reservatórios. No conjunto de lagos naturais, apenas

os rotíferos apresentaram DDS significativa, enquanto nos reservatórios todos os grupos

zooplanctônicos reduziram a similaridade de suas comunidades com o aumento da

distância. É provável que a história de vida dos organismos mais o tempo de existência e as

condições locais dos ecossistemas tenham refletido nas taxas de DDS entre os diferentes

grupos zooplanctônicos.

Os lagos naturais são ecossistemas mais antigos, e portanto, tiveram mais tempo

para serem colonizados pelos organismos, independente da estratégia de dispersão adotada

por cada um deles. Fatores como o tempo de existência e as condições locais dos lagos

naturais podem ter contribuído não só para a dispersão dos organismos, como também

para a formação de ecossistemas de maior complexidade e heterogeneidade ambiental,

capazes de agirem como filtro na seleção de espécies (McKindsey & Bourget 2001),

especialmente dos microcrustáceos, cuja capacidade de dispersão é reconhecida por ser

inferior à dos rotíferos (Koste 1978, Elmoor-Loureiro 1997, Santos-Silva 2000, Fernández-

Rosado & Lucena 2001). Inclusive, apesar de nós não termos encontrado decaimento da

similaridade para Copepoda e Cladocera, os valores de diversidade beta foram altos entre

a maioria dos ecossistemas independente da distância geográfica entre eles, mostrando a

alta diversidade beta desses organismos.

Num cenário onde os ecossistemas mais antigos geram heterogeneidade ambiental

capaz de atuar na seleção de espécies, a relação filogenética existente entre cladóceros e

copépodes pode agir na seleção de condições ambientais mais similares do que entre

93

microcrustáceos e rotíferos (Bini et al. 2008), de forma a contribuir para resposta similar

de DDS para copépodes e cladóceros. Apesar do teste de Mantel não ter apontado para

influência dos processos locais na estruturação das comunidades de copépodes e

cladóceros, é possível que variáveis essenciais não tenham sido consideradas na formação

da matriz de distância ambiental, por exemplo, a presença de macrófitas no habitat

litorâneo dos ecossistemas, a qual mostrou-se crucial nos padrões de riqueza e diversidade

beta zooplanctônica nos Capítulos 1 e 2. Nós não incluímos os dados sobre a presença e

ausência de macrófitas, pois este parâmetro foi registrado apenas para o habitat litorâneo

dos ecossistemas, enquanto que as matrizes biológicas foram formadas com dados

unificados dos habitats limnético e litorâneo em conjunto.

Diferente dos lagos naturais, todos os grupos zooplanctônicos apresentaram DDS

significativa nos reservatórios, e através do teste de Mantel Parcial nós observamos que o

decaimento da similaridade foi decorrente especialmente de processos locais, ou seja, o

aumento da distância entre os ecossistemas provocam um aumento na dissimilaridade

ambiental, e consequentemente na dissimilaridade biológica. Como os reservatórios são

ambientes mais jovens, nós poderíamos supor que a DDS significativa apresentada pelos

organismos nestes ecossistemas fossem decorrentes da limitação de processos de dispersão,

entretanto os padrões de DDS encontrados para os organismos podem ter sido mascarados

pelo efeito de alta heterogeneidade ambiental entre os reservatórios.

Principalmente na época de estiagem (período que realizamos nosso amostragem),

os reservatórios no nordeste brasileiro são ecossistemas que sofrem bastante com o processo

de eutrofização (Eskinazi-Sant’Anna et al. 2007), o que pode ter intensificado o efeito dos

processos locais na estruturação da comunidades zooplanctônicas (Goldenberg Vilar et al.

2014). Existem hipóteses que preveem que o aumento na alta produtividade dos

ecossistemas, contribuem para o aumento da dissimilaridade biológica entre os

ecossistemas numa escala regional. Segundo Chase e Leibold (2002), áreas com maior

produtividade apresentem uma maior oscilação dos do fatores ambientais (incluindo a

própria produtividade), além de apresentarem uma maior propensão para a variação

temporal da riqueza de espécies em escala local, que em conjunto, contribuem para o

aumento da dissimilaridade de espécies entre os ecossistemas inseridos em regiões de alta

produtividade. Como os nossos reservatórios são bastante eutrofizados, é possível que exista

uma alteração do conjunto de espécies correspondente à heterogeneidade ambiental

94

existente entre eles, e gere os padrões de DDS associados à fatores locais encontrados em

nosso estudo.

A associação entre os fatores locais e as comunidades zooplanctônicas é algo

comumente observado, já que esses organismos possuem taxas de substituição populacional

rápidas, e portanto, respondem de forma eficiente à eventuais variações no conjunto de

parâmetros físico-químicos da água (Bini et al. 2008, Santangelo et al. 2015). Segundo

Jenkins e Buikema (1998), devido ao grande potencial de dispersão dos organismos

zooplanctônicos, as comunidades são formadas rapidamente, e logo em seguida à

colonização, essas comunidades são regidas principalmente por fatores locais.

Nós esperávamos que as taxas de decaimento de similaridade pudessem variar entre

os grupos zooplanctônicos devido as diferenças morfofisiológicas dos organismos (Cohen

& Shurin 2003), de forma que que os copépodes teriam as taxas de decaimento mais

acentuadas, seguidos dos cladóceros, e por fim os rotíferos. Entretanto, talvez a semelhança

do habitat planctônico e forma de exploração do habitat entre copépodes, cladóceros e

rotíferos tenham superado às diferenças nas estratégias de dispersão dos organismos, e

consequentemente, pode ter contribuído para ausência de diferença das taxas de DDS entre

os grupos. O trabalho realizado por Wetzel e colaboradores (2012) encontrou diferenças

bastante significativas entre as taxas de DDS dentro em grupos de diatomáceas, no entanto,

os agrupamentos foram obtidos a partir da junção de espécies com hábitos de vida bastante

distintos (i.e. espécies planctônicas ou perifíticas) e as amostragens realizadas ao longo de

um gradiente de aproximadamente 800Km, o que pode ter contribuído para taxas de

decaimento distintas entre os grupos, já que as espécies planctônicas podem ser dispersadas

bem mais facilmente do que espécies vivem aderidas ao substrato.

Além dos resultados relativos às taxas de DDS gerados pelos coeficientes de

regressão, nós observamos que em todos os modelos de DDS os valores de similaridade

inicial (SI) foram baixos, ou seja, os grupos zooplanctônicos apresentaram alta diversidade

beta numa pequena escala espacial. Na meta-análise publicada por Soininen e

colaboradores (2007), os valores de similaridade de Sorensen inicial (SISOR) para

comunidades em ecossistemas aquáticos continentais era próximo de 0,6, e especificamente

para o zooplâncton em lagos da Finlândia, Soininen e colaboradores (2011) registraram

SISOR=0,577. Como nós utilizamos o índice de similaridade de Bray-Curtis em nosso

estudo, com fins comparativos nós calculamos a similaridade inicial através do índice de

95

Sorensen para o zooplâncton total e encontramos os seguintes resultados: todos os lagos

SISOR = 0,234; lagos naturais SISOR = 0,282; reservatórios SISOR = 0,301. Esses resultados

sugerem que as comunidades zooplanctônicas tropicais apresentam uma alta diversidade

beta, ou seja, alta substituição de espécies em escalas relativamente pequenas de distância

entre os ecossistemas lacustres. Segundo Wetzel e colaboradores (2012), a baixa

similaridade inicial registrada nos trópicos é decorrente da predominância de organismos

de tamanhos menores e altas taxas de substituição populacional, e portanto, com espectro

de distribuição mais específico frente às variações ambientais locais. Além disso, os valores

de similaridade inicial foram mais altos nos reservatórios, o que reforça que tempo

associado às condições locais contribuíram para as lagoas se tornarem habitats

estruturalmente mais complexos, capazes de agir como filtro na seleção de diferentes

espécies (McKindsey & Bourget 2001).

3.5 Conclusão

O decaimento da similaridade das comunidades zooplanctônicas lacustres em

escalas espaciais relativamente pequenas evidenciam o grande potencial de substituição de

espécies nas comunidades aquáticas tropicais, com as taxas de DDS variando entre os

principais grupos zooplanctônicos e com a idade/origem dos ecossistemas, sendo as taxas

de decaimento mais evidentes nos reservatórios. Além disso, diferente de nossa hipótese

inicial, dentro de cada conjunto de ecossistemas lacustres a variação na idade do ambiente

e da escala espacial do estudo não foram suficientes para interagir com as estratégias de vida

do diferentes grupos zooplanctônicos de forma a gerar diferenças nos padrões de DDS entre

estes grupos. As taxas de DDS não variaram de acordo com o potencial de dispersão dos

organismos, evidenciando que além da habilidade de dispersão per se, existem outros fatores

possivelmente relacionados ao hábito planctônico que fazem com não exista decaimento

mais rápidos nas taxas de DDS de um grupo, em detrimento de outro.

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101

Figuras Figura 1 – Hipóteses relacionadas a taxa de decaimento de similaridade com o aumento da distância geográfica considerando os efeitos individuais e interativos da identidade (i.e. potencial de dispersão) dos grupos zooplanctônicos e da idade dos ecossistemas. Devido ao potencial de dispersão dos organismos zooplanctônicos, nós esperamos que as taxas de DDS sejam maiores para copépodes, cladóceros e rotíferos, respectivamente. Além disso, nós acreditamos que devido ao maior tempo de existência dos lagos naturais e ao grande potencial de dispersão dos organismos zooplanctônicos, as medidas de similaridade inicial para todos os grupos são maiores e as taxas de DDS menores nos lagos naturais comparados aos reservatórios. ................................................ 102

Figura 2 – Mapa do estado do Rio Grande do Norte apontando a localização dos 100 lagos amostrados. A faixa escura no mapa é considerada a região de transição entre a região de clima úmido (à direita) e a região de clima semiárido (à esquerda), mostrando a heterogeneidade climática da região. Os círculos representam as lagoas naturais (n=41), e os triângulos representam os reservatórios (n=59). ................................................................................................................... 102

Figura 3 – Decaimento da similaridade dos principais grupos zooplanctônicos (i.e. Copepoda, Cladocera e Rotifera) com o aumento da distância geográfica nos lagos naturais (n=41) e reservatórios (n=59). Nas tabelas inseridas nos gráficos constam os coeficientes da equeção de regressão do decaimento da similaridade com a distância. ......................................................... 103

102

Figura 1 – Hipóteses relacionadas a taxa de decaimento de similaridade com o aumento da distância geográfica considerando os efeitos individuais e interativos da identidade (i.e. potencial de dispersão) dos grupos zooplanctônicos e da idade dos ecossistemas. Devido ao potencial de dispersão dos organismos zooplanctônicos, nós esperamos que as taxas de DDS sejam maiores para copépodes, cladóceros e rotíferos, respectivamente. Além disso, nós acreditamos que devido ao maior tempo de existência dos lagos naturais e ao grande potencial de dispersão dos organismos zooplanctônicos, as medidas de similaridade inicial para todos os grupos são maiores e as taxas de DDS menores nos lagos naturais comparados aos reservatórios.


103

Figura 3 – Decaimento da similaridade dos principais grupos zooplanctônicos (i.e. Copepoda, Cladocera e Rotifera) com o aumento da distância geográfica nos lagos naturais (n=41) e reservatórios (n=59). Nas tabelas inseridas nos gráficos constam os coeficientes das equações de regressão do decaimento da similaridade com a distância.

104

Tabelas Tabela 1 – Estatística descritiva (média, desvio padrão, máximo e mínimo) da distância geográfica dos lagos naturais e reservatórios. ............................................................................................. 105

Tabela 2 – Estatística descritiva da variação geral das variáveis ambientais amostradas nos diferentes conjuntos de lagos (OD = oxigênio dissolvido; N = nitrogênio do séston; P = fósforo do séston, N = nitrogênio do séston; C = carbono do séston; Chla = clorofila a; Sec = transparência; Temp = temperatura). ................................................................................................................ 106

Tabela 3 - Riqueza de espécies em cada conjunto de lagos para os principais grupos zooplanctônicos lacustres. ......................................................................................................... 107

Tabela 4 – Análises de aleatorização de Monte Carlo entre os modelos de decaimentos de similaridade dos grupos zooplanctônicos nos diferentes conjuntos de lagos. .......................... 107

Tabela 5 – Mantel Parcial entre as matrizes ambiental e geográfica versus as matrizes de Bray-Curtis do zooplâncton total e os grupos zooplanctônicos nos diferentes conjuntos de lagos. . 108

105

Tabela 1 – Estatística descritiva (média, desvio padrão, máximo e mínimo) da distância geográfica dos lagos naturais e reservatórios.

Conjunto Distância Geográfica (km)

de Lagos Média Desvio Padrão Máximo Mínimo

Lagos naturais (n=41) 52 39 212 9,6

Reservatórios (n=59) 79 52 237 2,5

106

Tabela 2 – Estatística descritiva da variação geral das variáveis ambientais amostradas nos diferentes conjuntos de lagos (OD = oxigênio dissolvido; N = nitrogênio do séston; P = fósforo do séston, N = nitrogênio do séston; C = carbono do séston; Chla = clorofila a; Sec = transparência; Temp = temperatura).

OD N P C pH Chla Área Sec Temp C:P C:N N:P Chla:Sec

Todos os lagos (n=100)

Média 8,04 1,47 0,02 7,26 6,87 0,09 0,83 0,76 27,4 1640,70 5,00 410,94 1,03

Desvio 6,27 1,64 0,03 9,69 1,12 0,12 2,12 0,69 1,4 6680,34 3,01 1586,82 5,03

Máximo 66,19 8,88 0,16 58,83 9,78 0,63 14,48 2,75 30,6 62823,92 19,93 13089,64 42,37

Mínimo 0,58 0,12 0,03.10-2 0,44 4,79 0,33.10-2 0,01.10-2 0,01 23,6 28,54 0,83 20,13 0,02.10-2

Lagos naturais (n=41)

Média 8,36 0,81 0,01 3,28 6,20 0,02 1,01 1,14 27,6 1301,61 4,04 335,21 0,07

Desvio 9,49 0,87 0,02 4,77 1,00 0,06 2,68 0,74 1,3 3023,29 2,00 743,87 0,17

Máximo 66.19 4,26 0,07 28,33 9,19 0,39 14,48 2,75 30,3 13806,56 9,00 3695,86 0,97

Mínimo 0,58 0,12 0,03.10-2 0,44 4,79 0,03.10-2 0,01.10-2 0,10 25,0 28,55 0,83 20,12 0,02.10-2

Reservatórios (n=59)

Média 7,81 1,94 0,03 10,08 7,34 0,09 0,70 0,49 27,26 1880,40 5,69 464,46 1,71

Desvio 2,06 1,88 0,04 11,23 0,95 0,14 1,62 0,50 1,47 8376,85 3,41 1983,38 6,51

Máximo 14,25 8,88 0,16 58,83 9,78 0,63 8,07 2,5 30,63 62823,92 19,93 13089,64 42,37

Mínimo 2,98 0,12 0,03.10-2 1,09 4,81 0,35.10-2 0,01.10-2 0,01 23,62 71,47 1,23 22,65 0,24.10-2

107

Tabela 3 – Riqueza de espécies em cada conjunto de lagos para os principais grupos zooplanctônicos lacustres.

Conjunto de Lagos Rotifera Cladocera Copepoda

Todos os lagos (n=100) 111 47 30

Lagos naturais (n=41) 102 44 24

Reservatórios (n=59) 78 28 21

Tabela 4 – Análises de aleatorização de Monte Carlo entre os modelos de decaimentos de similaridade dos grupos zooplanctônicos nos diferentes conjuntos de lagos.

Conjunto de Lagos Diferença observada Pr

Todos os lagos

Copepoda vs. Cladocera 0.081 0.210

Copepoda vs. Rotifera 0.086 0.702

Rotifera vs. Cladocera 0.005 0.931

Lagos Naturais




Reservatórios




108

Tabela 5 – Mantel Parcial entre as matrizes ambiental e geográfica versus as matrizes de Bray-Curtis do zooplâncton total e os grupos zooplanctônicos nos diferentes conjuntos de lagos.

Copepoda Cladocera Rotifera

Todos os lagos

Ambiente isolado 0.179* 0.174* 0.178*

Distância geográfica isolada -0.032 0.056 0.057

Lagos Naturais

Ambiente isolado 0.058 0.059 0.055

Distância geográfica isolada 0.047 0.061 0.075

Reservatórios

Ambiente isolado 0.206* 0.317* 0.108**

Distância geográfica isolada 0.055 0.136** 0.163**

* p < 0.005; ** p < 0.05

109

Apêndice A

Espécies de copépodes e cladóceros identificadas nos 100 lagos amostrados (lagos naturais n=41,

reservatórios n=59) no estado do Rio Grande do Norte (Brasil) durante o mês de setembro de 2012.

110

Apêndice B

Espécies de rotíferos identificadas nos 100 lagos amostrados (lagos naturais n=41, reservatórios n=59) no

estado do Rio Grande do Norte (Brasil) durante o mês de setembro de 2012.

111

Apêndice C

Riquezas estimadas de espécies obtidas através de sete estimadores não-paramétricos de riqueza, a partir da

riqueza registrada em campo para o conjunto de todos os lagos (n=100) (SEST = riqueza estimada, DP =

desvio padrão, % SEST = percentual da riqueza amostrada em campo).

112

Apêndice D Riquezas estimadas de espécies obtidas através de sete estimadores não-paramétricos de riqueza, a partir da

riqueza registrada em campo para o conjunto dos lagos com macrófitas na região litorânea (n=80) (SEST =

riqueza estimada, DP = desvio padrão, % SEST = percentual da riqueza amostrada em campo).

113

Apêndice E Riquezas estimadas de espécies obtidas através de sete estimadores não-paramétricos de riqueza, a partir da

riqueza registrada em campo para o conjunto dos lagos sem macrófitas na região litorânea (n=20) (SEST =

riqueza estimada, DP = desvio padrão, % SEST = percentual da riqueza amostrada em campo).

114

Apêndice F

Decaimento da similaridade dos principais grupos zooplanctônicos (i.e. Copepoda, Cladocera e Rotifera)

com o aumento da distância geográfica nos lagos naturais (n=41) e reservatórios (n=59).

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