HÁBITOS ALIMENTICIOS DE LA TORTUGA VERDE · PDF fileGracias a mi padre tortuguero que...

INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

HÁBITOS ALIMENTICIOS DE LA TORTUGA

VERDE (Chelonia mydas) DEL LITORAL

CENTRAL DE QUINTANA ROO, MÉXICO: USO

DEL δ13C Y δ15N

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS

PRESENTA

ANA LUISA TALAVERA SÁENZ

LA PAZ, B.C.S., JUNIO DEL 2016

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL SECRETARIA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO

ACTA DE REVISIÓN DE TESIS

SIP-14 BIS

En la Ciudad de La Paz, B.c.s., siendo las 12:00 horas del día 07 del mes de

Junio del 2016 se reunieron los miembros de la Comisión Revisora de Tesis designada

por el Colegio de Profesores de Estudios de Posgrado e Investigación de CICIMAR ----------------

para examinar la tesis titulada:

"HÁBITOS ALIMENTICIOS DE LA TORTUGA VERDE (Chelonia mydas) DEL LITORAL CENTRAL

DE QUINTANA ROO, MÉXICO: USO DEL 613( Y 615N"

Presentada por el alumno: TALA VERA SÁENZ ANA LUISA

Apellido paterno materno nombre(r-s )--,---.-------,------,------,-----,------,

Con registro : 1 ._ _B--'--_1___,__2 __ _¡___0 ---'---5---'-__ 1___,_ __ 7---'

Aspirante de:


Después de intercambiar opiniones los miembros de la Comisión manifestaron APROBAR LA DEFENSA DE LA TESIS, en virtud de que satisface los requisitos señalados por las disposiciones reglamentarias vigentes.

LA COMISION REVISORA

Directores de Tesis

2•. Directora de Tesis

DR. FELIPE GALVÁN:f:;

DRA. HANNAH B. VANDER ZANDEN

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL SECRETARÍA DE INVESTIGACIÓN Y POSGRADO

CARTA CESIÓN DE DERECHOS

En la Ciudad de La Paz, B.C.S., el día 14 del mes de Junio del año 2016 ----------- ---------

El (la) que suscribe MC. ANA LUISA TALAVERA SÁENZ Alumno (a) del Programa ------------------------------------------


con número de registro 8120517 adscrito al CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

manifiesta que es autor( a) intelectual del presente trabajo de tesis, bajo la dirección de:

DR. ALBERTO SÁNCHEZ GONZÁLEZ y DRA. MARÍA CONCEPCIÓN ORTIZ HERNÁNDEZ

y cede los derechos del trabajo titulado:

"HÁBITOS ALIMENTICIOS DE LA TORTUGA VERDE ( Chelonia mydas) DEL LITORAL CENTRAL

DE QUINTANA ROO, MÉXICO: USO DEL l>13C Y l> 15N"

al Instituto Politécnico Nacional, para su difusión con fines académicos y de investigación.

Los usuarios de la información no deben reproducir el contenido textual, gráficas o datos del trabajo

sin el permiso expreso del autor y/o director del trabajo. Éste, puede ser obtenido escribiendo a la

siguiente dirección: [email protected] - [email protected] - [email protected]

Si el permiso se otorga, el usuario deberá dar el agradecimiento correspondiente y citar la fuente del

mismo.

~ MC. ANA LUISA TALA VERA SÁENZ

Nombre y firma del alumno

Dedicatoria

A mis padres, Manuel y Rosy.

A mi hermana Gaby y mi hermoso sobrino Diego.

A Marco.

¡Gracias por llenar mi vida de felicidad!

Agradecimientos

A mis directores de tesis, Dr. Alberto Sánchez González y Dra. María Concepción

Ortiz Hernández. Al Dr. Alberto agradezco el haberme introducido al mundo de los

isótopos estables, por orientarme, guiarme, siempre responder a mis dudas y tomar

en cuenta mi opinión. A la Dra. Conchita por haber confiado y pensado en mí para

formar parte de este grupo de trabajo y por estar siempre al pendiente a pesar de la

distancia. Gracias a ambos por todo el apoyo brindado durante estos cuatro años.

A los miembros del comité de tesis, Dr. Sergio Aguíñiga García, Dr. Felipe Galván

Magaña, Dra. Hannah B. Vander Zanden y Dra. Ana Judith Marmolejo Rodríguez.

Gracias por todos los comentarios y consejos brindados para mejorar el trabajo de

tesis. Agradezco particularmente a Hannah porque a pesar de la distancia siempre

tuvo tiempo para revisar mi trabajo, porque su opinión y consejos fueron muy

importantes en la realización de la tesis y en los trabajos presentados en congresos.

A las instituciones y apoyos económicos recibidos para la realización de este trabajo

de tesis, para manutención, salidas de comisión, estancias de investigación y

asistencia a congresos: CONACyT, BEIFI-IPN, SIP-IPN (20120689, 20130541,

20140132, 20150355, 20164779) CONACyT-PNPC, COFAA-IPN, ECOSUR, ISTS.

A todas las personas involucradas en la toma de muestras en campo: Flora, Fauna y

Cultura de México, A.C., Alejandro Arenas, Leonel Gómez, Miriam Tzeek, Joche,

Beto, Magda, Esmeralda, Alex y todos los voluntarios del campamento tortuguero

X´cacel-X'cacelito.

Al personal del Centro Ecológico Akumal: Paul Sánchez Navarro, Mauricio Acevez,

Iván Penié y todos los voluntarios que colaboraron durante los dos años de colectas.

Agradezco en especial a los tortugueros de corazón Mariano Suárez y Sofía Sarre

por su ayuda invaluable en la recolecta de muestras, por darme hospedaje y

brindarme su amistad, muchas gracias chicos.

Al personal del acuario del Parque X'caret por su colaboración y ayuda en la

obtención de muestras de tortugas en cautiverio. Especialmente a la M.V.Z. Ana

Negrete por su ayuda, no sólo con las tortugas en cautiverio, sino también con las

juveniles de Akumal.

Gracias a mi padre tortuguero que me enseñó todo lo que sé de las tortugas en

campo, Roberto Herrera, sin él este proyecto no se hubiera logrado. Gracias por

siempre acompañarme, ayudarme, enseñarme y estar al pendiente de todo. Gracias

por ser mi maestro y amigo durante tanto tiempo. Espero seguir trabajando a tu lado

durante muchos años más.

Gracias a Jorge Barrera por todo su apoyo brindado para la colecta de pastos.

Gracias también a mis pequeños asistentes de campo que soportaron desveladas y

regaños, Rudy Castellanos y Santos Luna. Gracias por acompañarme a la aventura.

Un agradecimiento especial a mi otro padre tortuguero, Julio Zurita, por siempre estar

al pendiente del proyecto y por su orientación y consejos. Gracias por enseñarme

toda la teoría de las tortugas de Quintana Roo y por siempre alentarme a seguir.

Gracias a Dilian Anguas por ayudarme con la molienda y pesado de muestras.

Gracias a Ángel Ruvalcaba del LESMA-CICIMAR por el análisis de muestras y toda

la orientación previa al procesamiento de muestras.

Gracias a mi familia chetumaleña, sin ella no hubiera sido lo mismo. Nancy Mercado

(gracias también por la colecta de muestras), Sofía y Lucia. Gracias por darme

hospedaje y por hacer el trabajo menos pesado, por las tardes en Bacalar y todo el

des estrés incluido.

A mis hermanitos académicos Myriam, Fernando y Sara por hacer al trabajo más

leve, siempre echando porras y por las largas pláticas de des estrés. Gracias

también a Mamm, que si bien no es hermanita académica, forma parte de la familia.

Gracias también a mi familia paceña, Beto, Lili, Job y Vale (sí, ya los hice paceños a

todos). Por siempre estar al pendiente y por considerarnos familia.

Gracias a mi familia, mis padres, mi hermana y mi sobrino. Porque a pesar de la

distancia siempre están presentes y por apoyarme durante este largo camino que

decidí seguir. Ustedes son y serán siempre mi motor y mi ejemplo a seguir.

Finalmente, gracias a la persona que ha estado a mi lado desde hace 15 años,

apoyándome en todo y soportando mis locuras. Gracias Marco, por dejarme volar y

por creer en mí. Gracias por las noches de desvelo a mi lado, por los consejos y por

ayudarme a aclarar mis pensamientos. Gracias por las hermosas ilustraciones que

hiciste para ésta tesis. Gracias por acompañarme siempre, aunque sea en la

distancia.

I

Índice

Lista de figuras ............................................................................................................. IV

Lista de tablas ............................................................................................................. VII

Glosario.. .................................................................................................................... VIII

Resumen ....................................................................................................................... X

Palabras clave ............................................................................................................... X

Abstract ........................................................................................................................ Xi

Keywords...................................................................................................................... Xi

1. Introducción ............................................................................................................. 1

2. Antecedentes ............................................................................................................ 5

2.1 Hábitos alimenticios de la tortuga verde ......................................................... 5

2.2 Isótopos estables en tortugas marinas ........................................................... 6

2.3 Tortuga verde de Quintana Roo ...................................................................... 7

3. Justificación ............................................................................................................... 9

4. Hipótesis.................................................................................................................. 10

4.1 Hipótesis I ..................................................................................................... 10

4.2 Hipótesis II .................................................................................................... 10

5. Objetivos ................................................................................................................. 10

5.1 Objetivo I ....................................................................................................... 10

5.2 Objetivo II ...................................................................................................... 11

II

6. Área de estudio ....................................................................................................... 12

7. Materiales y métodos .............................................................................................. 15

7.1 Recolecta de muestras ................................................................................. 15

7.1.1 Presas potenciales ............................................................................ 15

7.1.2 Tejidos de tortuga verde .................................................................... 16

7.1.3 Grupo control ..................................................................................... 17

7.1.3.1 Muestreo de tejido en tortugas adultas .................................. 17

7.1.3.2 Muestreo de tejido en tortugas juveniles ................................ 18

7.2 Preparación de las muestras ........................................................................ 19

7.3 Análisis estadísticos ...................................................................................... 21

8. Resultados .............................................................................................................. 24

8.1 Identificación de posibles zonas de alimentación de hembras anidadoras de

tortuga verde (Chelonia mydas) de la playa X'cacel-X'cacelito ........................... 24

8.1.1 Isótopos estables en presas potenciales ........................................... 24

8.1.2 Isótopos estables en hembras anidadoras de tortuga verde ............. 30

8.2 Hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde (Chelonia mydas) de la

Bahía de Akumal ................................................................................................. 35

8.2.1 Isótopos estables (δ 13C y δ15N) y factores de discriminación (Δ13C y

Δ15N) en el grupo control del Parque X'caret .............................................. 35

8.2.2 Isótopos estables y variación en presas potenciales de la Bahía de

Akumal ....................................................................................................... 42

III

8.2.3 Isótopos estables en juveniles de tortuga verde de la Bahía de

Akumal ....................................................................................................... 44

9. Discusión ................................................................................................................. 53

9.1 Identificación de posibles zonas de alimentación de hembras anidadoras de

tortuga verde (Chelonia mydas) de la playa X'cacel-X'cacelito ........................... 53

9.1.1 Isótopos estables en presas potenciales de la costa de Quintana

Roo.. ........................................................................................................... 53

9.1.2 Isótopos estables en hembras anidadoras de tortuga verde de

X'cacel-X'cacelito ........................................................................................ 54

9.2 Hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde (Chelonia mydas) de la

Bahía de Akumal ................................................................................................. 60

9.2.1 Isótopos estables (δ13C y δ15N) y factores de discriminación (Δ13C y

Δ15N) en el grupo control del Parque X'caret .............................................. 60

9.2.2 Isótopos estables en presas potenciales y juveniles de tortuga verde

de la Bahía de Akumal ............................................................................... 64

9.2.2.1 Presas potenciales de Akumal ............................................... 64

9.2.2.2 Variación isotópica en juveniles de tortuga verde .................. 65

10. Conclusiones ......................................................................................................... 70

11. Literatura citada ..................................................................................................... 72

IV

Lista de figuras

Figura 1: Ciclo de vida de las tortugas marinas durante el cual habitan diferentes

hábitats y realizan varias migraciones. Las flechas rosas representan las migraciones

que realizan las hembras cada 2 o 4 años entre la zona de alimentación y las playa

de anidación .................................................................................................................. 2

Figura 2: La playa de anidación X'cacel-X'cacelito y la bahía de Akumal localizadas

en el litoral central del estado de Quintana Roo, México. ........................................... 12

Figura 3: Playa de anidación X'cacel-X'cacelito, santuario de la tortuga marina ......... 13

Figura 4: Bahía de Akumal, zona de alimentación de juveniles de tortuga verde ....... 14

Figura 5: Cinco sitios de recolecta de presas potenciales a lo largo de la costa del

estado de Quintana Roo. De Norte a Sur, Cancún (CS), Puerto Morelos (PMS),

Akumal (AB), Tulum y Mahahual (MS) ........................................................................ 15

Figura 6: Imagen de una tortuga verde donde se muestran los sitios de donde se

tomaron las muestras de piel (A) y caparazón (B). Modificado de Reich et al.

(2007)........................................................................................................................... 17

Figura 7: Variación de δ13C y δ 15N (media ± DE) en las presas potenciales

recolectadas en cinco sitios de la costa de Quintana Roo, a) Cancún, b) Puerto

Morelos, c) Akumal, d) Tulum, y e) Mahahual ............................................................. 27

Figura 8: Variación isotópica de T. testudinum de diferentes sitios de la costa de

Quintana Roo. Las letras (a,b,c) indican diferencias significativas entre los sitios ...... 29

Figura 9: Variaciones de δ 13C y δ15N en tejidos de hembras de tortuga verde. a)

Media ± DE de los valores isotópicos en tejidos de hembras anidadoras de la

temporada 2013. b) Media ± DE de los valores isotópicos en tejidos de hembras

anidadoras de la temporada 2014 ............................................................................... 32

Figura 10: Variaciones de δ 13C y δ15N en sangre total (ST), plasma (PLA), eritrocitos

(ERT) y piel de hembras anidadoras de tortuga verde (temporadas 2013 y 2014),

V

hojas de T. testudinum de cinco sitios de Quintana Roo y esponjas de la Bahía de

Akumal. Los valores están expresados en media ± DE. Los cuadros de colores (azul,

morado, rojo, verde y amarillo) representan los valores en T. testudinum en los

diferentes sitios ........................................................................................................... 33

Figura 11: Comparación de los valores de δ13C y δ15N corregidos de plasma (PLA),

eritrocitos (ERT) y piel de hembras anidadoras de tortuga verde (valor promedio de

ambas temporadas) con los de los pastos marinos de Puerto Morelos (morado),

Akumal (rojo) y Mahahual (amarillo). Los valores están expresados en Media ± DE .. 34

Figura 12: Variación isotópica en tejidos de machos de tortuga verde en cautiverio. a)

Valores de δ13C en tres grupos de machos. b) Valores de δ15N en tres grupos de

machos. Las letras (a,b,c) indican diferencias significativas entre los tejidos ............. 38

Figura 13: Variaciones isotópicas de δ 13C y δ15N en sangre total (ST), plasma (PLA),

eritrocitos (ERT), piel y caparazón (CAP) de machos de tortuga verde en cautiverio y

del alimento (pellet) con el que se han alimentado desde 2010. Los valores están

expresados en media ± DE ......................................................................................... 39

Figura 14: Variaciones isotópicas de δ13C (a) y δ15N (b) en tejidos de juveniles de

tortuga verde de diferentes edades (10, 12 y 14 meses). Las letras (a,b,c) indican

diferencias significativas entre las cohortes (M= 2013, m= 2014) ............................... 40

Figura 15: Variaciones isotópicas de δ13C y δ15N en tejidos de juveniles de tortuga

verde de diferentes edades 10 y 12 meses (cohorte 2013, negro y gris,

respectivamente) y 10 y 14 meses (cohorte 2014, azul y rojo, respectivamente) y del

alimento (gelatina y pellets). Los valores están expresados en Media ± DE ............... 41

Figura 16: Variación de δ13C y δ15N de las presas potenciales de la Bahía de Akumal.

Los valores están expresados en media ± DE ............................................................ 43

Figura 17: Variación entre años (2013 vs. 2014) de los valores isotópicos de

nitrógeno en los pastos marinos de la Bahía de Akumal ............................................. 43

VI

Figura 18: Variación de δ13C (a) y δ15N (b) en piel, eritrocitos (ERT), sangre total (ST)

y plasma (PLA) de juveniles de tortuga verde ............................................................. 46

Figura 19: Correlación entre talla y los isótopos estables de carbono y nitrógeno en

los diferentes tejidos de juveniles de tortuga verde. Sangre total (a), plasma (b),

eritrocitos (c, d) y piel (e) ............................................................................................. 47

Figura 20: Variación de δ13C (a) y δ15N (b) en tejidos de juveniles de tortuga verde de

acuerdo a las clases de talla: pequeña (< 50 cm LCC), mediana (50 cm a 70 cm

LCC) y grande (> 70 cm LCC) ..................................................................................... 48

Figura 21: Variación entre años (2013 vs. 2014) de los valores isotópicos de

nitrógeno en plasma de las juveniles de tortuga verde de la bahía de Akumal ........... 49

Figura 22: Posible contribución de las presas de la Bahía de Akumal a la dieta del

individuo XD875, de acuerdo a los valores isotópicos en sangre. Se muestra la

contribución a la dieta en la primera captura (a), segunda captura (b) y última captura

(c) de acuerdo a los intervalos de confianza del SIAR (95, 75 y 25 %) ....................... 51


individuo XT045, de acuerdo a los valores isotópicos en sangre. Se muestra la

contribución a la dieta en la primera a la última captura (a, b, c, d, e) de acuerdo a

los intervalos de confianza del SIAR (95, 75 y 25 %) .................................................. 52

Figura 24: Análisis de similitud de los valores de δ13C y δ15N en piel de hembras de

tortuga verde de X'cacel, Bahamas (Long Island e Inagua), Nicaragua (RAAN y

RAAS), y Akumal. a) Temporada de anidación 2013, los números (1 a 67)

representan a las hembras de X'cacel. b) Temporada de anidación 2014, los

números (1 a 29) representan a las hembras de X'cacel ............................................ 58

VII

Lista de tablas

Tabla 1: Cronograma mensual de toma de muestras de tejidos de machos adultos de

tortuga verde (Chelonia mydas) del parque X'caret, de agosto de 2013 a enero de

2015 ............................................................................................................................ 18

Tabla 2: Factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) de diferentes tejidos de juveniles y

machos de tortuga verde ............................................................................................. 23

Tabla 3: Número total de muestras (N), porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de

δ13C y δ15N, y δ13Cnormalizado de las presas potenciales recolectadas en la costa de

Quintana Roo. Los valores están expresados en rangos y corresponde a los sitios de

recolecta ...................................................................................................................... 24

Tabla 4: Número de muestras (N), porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de

δ13C y δ15N, razón C:N y δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de hembras

anidadoras de tortuga verde para las temporadas 2013 y 2014. Los valores están

expresados en intervalos ............................................................................................ 31

Tabla 5: Porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de δ13C y δ15N, razón C:N y

δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de machos adultos y juveniles (10, 12 y 14

meses) de tortuga verde en cautiverio. Los valores están expresados en intervalos .. 36

Tabla 6: Factores de discriminación de carbono y nitrógeno (Δ13C y Δ15N) calculados

para diferentes tejidos de machos de tortuga verde en cautiverio .............................. 42

Tabla 7: Información general de los 12 juveniles de tortuga verde recapturados en la

Bahía de Akumal entre noviembre de 2012 a diciembre de 2014 ............................... 44

Tabla 8: Número total de muestras, porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de

δ13C y δ15N, razón C:N y δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de juveniles de tortuga

verde de la Bahía de Akumal. Los valores están expresados en intervalos ................ 45

Tabla 9: Posible contribución (%) de las presas potenciales de la Bahía de Akumal a

la dieta de las juveniles de tortuga verde recapturadas .............................................. 50

Tabla 10: Factores de discriminación de carbono y nitrógeno (Δ13C y Δ15N)

calculados para machos y hembras de tortuga verde ................................................. 63

VIII

Glosario

δ13C: Relación isotópica de13C/12C sobre un estándar (Pee Dee Belemnite),

expresado en partes por mil.

δ15N: Relación isotópica de15N/14N sobre un estándar (N2 atmosférico), expresado en

partes por mil.

Autoinjerto: Técnica también conocida como "marca viva". Es utilizada con crías de

tortugas marinas a las cuales se les toman biopsias de diferentes escudos del

caparazón y del plastrón para ser intercambiadas, quedando así un "lunar" claro en

el caparazón y un "lunar" oscuro en el plastrón. Los escudos en que están las

marcas indican el año de nacimiento y la playa.

Enriquecimiento isotópico: Hace referencia a que el tejido del consumidor presenta

valores isotópicos mayores (más positivos) que la dieta.

Eritrocitos: También llamados glóbulos rojos. Son los elementos de la sangre

encargados de transportar el oxígeno hacia los diferentes tejidos del cuerpo.

Factores de discriminación: Diferencia isotópica entre el tejido del consumidor y la

dieta.

Isótopo: Átomos del mismo elemento químico con el mismo número atómico (mismo

número de protones y electrones), pero con diferente masa atómica (número de

neutrones).

Isótopos estables: Estos elementos no sufren decaimiento radioactivo, es decir, no

se descomponen de manera espontánea a través del tiempo.

Nivel trófico: Posición de un organismo dentro de la trama trófica. Esta en relación a

la manera en que obtiene su materia y energía.

IX

Plasma: Es la fracción líquida de la sangre. Es el elemento mayoritario de la sangre

y se encarga de transportar los elementos formes (leucocitos, eritrocitos y plaquetas)

y otros sustancias (productos del metabolismo celular).

Routing o enrutamiento isotópico: Se refiere a que los nutrientes de la dieta son

distribuidos diferencialmente en los tejidos.

Sangre total: La sangre es un tejido conjuntivo especializado. En este caso, "sangre

total" hace referencia a que el tejido no ha sido separado en eritrocitos y plasma.

Tasa de recambio isotópico: Tiempo que tardan los tejidos del consumidor en

reflejar la señal isotópica de la dieta. Este periodo está relacionado con la tasa de

formación de los tejidos.

X

Resumen

Las tortugas marinas son organismos con ciclos de vida complejos que habitan diversos ecosistemas a lo largo de su vida. La tortuga verde (Chelonia mydas) del Caribe es considerada una especie herbívora, sin embargo, en poblaciones fuera del Caribe han presentado hábitos omnívoros. Por lo tanto, es importante conocer el papel de estos organismos dentro y entre ecosistemas (depredadores, presas, etc.). Ya que la tortuga verde es una especie protegida en México bajo el estatus de "en peligro de extinción", resalta la importancia de conocer los hábitos alimenticios de esta especie. La utilización de isótopos estables de carbono y nitrógeno (δ13C y δ15N ) es una de las mejores técnicas para describir las relaciones tróficas, ya que permite conocer los recursos que han sido asimilados, hacer una descripción de la dieta y considera distintos tiempos de integración de los alimentos al utilizar tejidos con diferentes tasas metabólicas. Los objetivos de este trabajo son: 1) Identificar las posibles zonas de alimentación de las hembras anidadoras de tortuga verde de la playa de X'cacel; y 2) evaluar los hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde en Akumal, Quintana Roo. Para ello se compararon los valores δ13C y δ15N en tejidos de tortuga (sangre, piel y caparazón) y sus presas potenciales (pastos marinos, algas e invertebrados) de diferentes sitios de Quintana Roo. Además, se trabajó con un grupo control para determinar los factores de discriminación de los diferentes tejidos utilizados. En la población de hembras anidadoras, se encontró que los valores isotópicos del plasma sugieren que las hembras se alimentan en Puerto Morelos, Akumal o Mahahual. Mientras que la piel puede reflejar valores isotópicos de la dieta de sitios de alimentación previos a la migración. Los factores de discriminación para los tejidos de los machos en cautiverio variaron: Δ13C: 1.72 ± 0.8 (eritrocitos y caparazón) a 2.43 ± 0.83 (plasma), mientras que los de Δ15N fueron de 3.13 ± 0.16 (eritrocitos) a 5.36 ± 0.56 (piel). Estos valores son similares a los factores de discriminación reportados para hembras de tortuga verde. La variación isotópica en los tejidos y por lo tanto en los factores de discriminación se ve afectada por la tasa de crecimiento, periodo reproductivo, dieta y contenido de lípidos, entre otros. Las juveniles de Akumal parecen alimentarse principalmente del pasto marino Syringodium filiforme. La población presenta un alto grado de herbivoría y la especialización de algunos individuos que exhiben una alimentación omnívora no necesariamente relacionada con la edad del individuo. Por lo tanto, el presente trabajo muestra los hábitos alimenticios de la tortuga verde del Caribe mexicano durante distintas etapas de vida. Resalta la importancia de conocer y conservar las zonas de alimentación, así como la protección de los recursos que utiliza la especie.

Palabras clave: Tortuga verde, pastos marinos, ecología trófica, isótopos estables, herbivoría, factores de discriminación.

XI

Abstract

Sea turtles are organisms with complex life cycles that inhabit diverse ecosystems throughout his life. Green turtles (Chelonia mydas) from the Caribbean are considered herbivorous species. However, in populations outside the Caribbean, green turtles exhibit omnivorous habits. Therefore, it is important to understand the role of these organisms within and among ecosystems (predators, preys, etc.). Since green turtle in Mexico are protected under the status of "endangered species ", it highlights the importance of knowing the feeding habits of this species. The use of carbon and nitrogen stable isotopes (δ13C y δ15N ) is a technique used to describe the trophic relationships, because it allows to investigate the resources that have been assimilated, described the diet and considered different integration times of the diet by using tissues with different metabolic rates. The objectives of this work are: 1) to identify potential feeding areas of nesting female green turtle from X'cacel beach, and 2) to evaluate the feeding habits of juvenile green turtle in Akumal, Quintana Roo. Thus, stable isotopes values of green turtle tissues (blood, skin and carapace) were compared to the stable isotope composition of diet items (seagrass, algae and, invertebrates) from different sites at Quintana Roo. In addition, stable isotopes from green turtles in captivity were measured to calculate diet-tissue discrimination factors (Δ13C: 1.72 ± 0.8, red blood cells and scute; to 2.43 ± 0.83, plasma; Δ15N: 3.13 ± 0.16, red blood cells, to 5.36 ± 0.56, skin). These discrimination factors were similar to those reported for female green turtles. Plasma isotopic values suggest that nesting females feed in Puerto Morelos, Akumal or Mahahual. While the skin may reflect isotopic values of the diet from sites before the migration to the nesting sites. The isotopic variation in tissues, and thus, in discrimination factors is affected by factors such growth rate, reproductive period, diet and lipid content. Akumal juveniles appear to feed mainly on the seagrass Syringodium filiforme. The population has a high degree of herbivory and specialization of some individuals that exhibited omnivorous feeding, which was not necessarily related to age. Therefore, this study presents the feeding habits of the green turtle in the Mexican Caribbean during different life stages. Highlights the importance of identify and conserve feeding areas, and the protection of the resources used by the species.

Keywords: Green turtles, seagrass, trophic ecology, stable isotopes, herbivory, discrimination factors.

1

1. Introducción

Las tortugas marinas son organismos longevos de lento crecimiento cuyo ciclo de vida

complejo incluye una gran diversidad de ecosistemas (Fig. 1). En los hábitats

terrestres ocurren la anidación y el desarrollo de embriones; mientras que en aguas

oceánicas y costeras sucede el desarrollo de los individuos y se encuentran las zonas

de alimentación (Carr, 1986; Bolten & Balazs, 1995).

Las tortugas verdes (C. mydas) se distribuyen en aguas tropicales y subtropicales de

los océanos Atlántico, Pacifico e Índico. Habitan en zonas neríticas donde se

alimentan principalmente de pastos marinos como Thalassia sp., Syringodium sp.,

Halophila sp., Posidonia sp., Halodule sp y Zostera sp., y algas como Chaetomorpha

sp., Sargassum sp., Hypnea sp y Gracilaria sp., además en menor cantidad pueden

alimentarse de medusas, tunicados y esponjas (Mortimer, 1995; Spotila, 2004).

Temporalmente habitan zonas oceánicas durante las migraciones desde las áreas de

alimentación y reproducción hacia las playas de anidación (Carr, 1965; Luschi et al.,

1998). Las tortugas neonatas pasan sus primeros años de vida en hábitats oceánicos

y cuando alcanzan una talla de caparazón de entre 20 y 35 cm migran hacia la costa a

zonas con praderas de pastos marinos donde se alimentan. Generalmente, los

juveniles se hacen residentes de las zonas de alimentación y permanecen ahí por

varios años hasta que alcanzan la madurez sexual, con una talla promedio de

aproximadamente 100 cm de caparazón (Bjorndal & Carr, 1989; Bjorndal, 1997;

Spotila, 2004).

Las hembras migran desde aéreas de alimentación a sus playas natales (Meylan et

al., 1990) cada 2 a 4 años (Fig. 1) y presentan un alto grado de fidelidad al sitio de

anidación o filopatría (Miller, 1997). El apareamiento ocurre en la ruta hacia las playas

de anidación (Meylan et al., 1992) y puede ocurrir lejos de éstas, en las zonas de

reproducción (Limpus, 1993), o en las costas cercanas a la playa (Broderick & Godley,

1997; Godely et al., 2002). Durante la temporada de anidación las hembras depositan

varias nidadas en intervalos de 10 a 17 días (Miller, 1997) y permanecen cerca de la

costa durante este tiempo (Carr et al., 1974).

2

Figura 1: Ciclo de vida de las tortugas marinas durante el cual habitan diferentes

hábitats y realizan varias migraciones. Las flechas rosas representan las migraciones

que realizan las hembras cada 2 o 4 años entre la zona de alimentación y las playa de

anidación.

3

Después de anidar, las hembras migran a las zonas de alimentación (Papi et al., 1995;

Schroeder et al., 1996; Broderick et al. 2007). Estas migraciones pueden ocurrir en

lapsos de tiempo relativamente cortos y con movimientos directos hacia zonas

específicas (Schroeder et al., 1996; Luschi et al., 1998), las cuales pueden estar cerca

de la costa o en aguas oceánicas (Balazs, 1994; Luschi et al., 1998).

Aunque a lo largo de su vida las tortugas marinas permanecen poco tiempo en

hábitats terrestres, los estudios en ambientes acuáticos han quedado rezagados

debido a la dificultad de trabajar en estas zonas. Por lo que es necesario establecer el

papel de estas especies dentro y entre ecosistemas (Bjorndal, 2000).

En los últimos años ha habido un aumento en estudios de hábitats marinos. En las

zonas que son accesibles, es importante ahondar en los conocimientos sobre las

tortugas en su fase juvenil ya sea uso de hábitat, distribución, dietas, comportamiento

e impacto antropogénico, entre otros. Esto permitirá definir y proteger áreas

específicas que habitan a las tortugas y otros organismos que dependen de ellas

(Eckert, 2000). Además de identificar los recursos que están siendo utilizados, las

características y distribución de los hábitats, es importante considerar que estos

aspectos podrían estar influyendo en las diferencias observadas en la estructura

poblacional, tasas de crecimiento y reproducción en distintas poblaciones de tortugas

marinas (Seminoff et al., 2002).

Los hábitos alimenticios de las tortugas silvestres pueden ser determinados por

diversos métodos como: lavado o enjuague estomacal, observaciones de las tortugas

alimentándose en condiciones naturales, la recolecta de fragmentos de comida de la

boca de las tortugas capturadas en el mar, realizando prospecciones directas bajo el

agua o analizando muestras fecales (Forbes, 2000). Sin embargo, en la mayoría de

los trabajos, el análisis de la dieta se ha hecho principalmente por lavados

estomacales y en menor medida, por la observación directa de los individuos

alimentándose (López-Mendilaharsu et al., 2005).

Si bien estos métodos tradicionales pueden proporcionar mayor información a nivel

taxonómico, sus resultados deben considerarse sólo como una aproximación relativa,

4

ya que impide hacer inferencias precisas de la dieta (Santos-Baca, 2008). Por

ejemplo, la información obtenida mediante métodos tradicionales, sólo representa el

periodo entre la ingestión y la digestión del alimento (Peterson & Fry, 1987), lo que

impide detectar patrones a largo plazo. Además, estas técnicas no identifican los

componentes que realmente son asimilados por los organismos, por lo que podría

sobreestimarse la proporción no-digerible de las presas y subestimar la proporción que

no pueda ser identificada (Santos-Baca, 2008).

Se ha propuesto la utilización de isótopos estables de carbono y nitrógeno (δ13C y

δ15N) como una alternativa para describir relaciones tróficas (Peterson et al., 1985;

Peterson & Fry, 1987; Godley et al., 1998). El fundamento de esta técnica es, que las

señales isotópicas en las presas se verán reflejadas en los consumidores y estas se

transmiten a lo largo de la cadena trófica desde la base de la trama trófica hasta los

depredadores tope (DeNiro & Epstein, 1978, 1981; Schoeninger & DeNiro, 1984;

Hobson & Welch, 1992; Hobson et al., 1994; Aguíñiga et al., 2010). Para detectar la

contribución de las posibles fuentes de alimento, sólo se necesita que estas puedan

ser distinguidas isotópicamente y se conozca el cambio en la proporción isotópica

entre los consumidores y sus presas (Pearson et al., 2003; Martínez del Rio et al.,

2009; Phillips, 2012).

Esta técnica tiene ciertas ventajas con respecto a los análisis tradicionales de la dieta,

ya que permite conocer los recursos que realmente han sido asimilados y hacer una

descripción de la dieta. Además, considera distintos tiempos de integración del

alimento al utilizar tejidos con diferentes tasas metabólicas (Hobson et al., 1996;

Martínez del Rio et al., 2009; Boecklen et al., 2011; Vander Zanden et al., 2015a).

Asimismo, para la realización del análisis de los isótopos estables sólo es necesaria

una pequeña muestra de tejido tanto de organismos vivos como muertos (Revelles et

al., 2007; Payo-Payo et al., 2013), incluso es posible la utilización de huevos inviables

como método no invasivo para la determinación de isótopos estables en poblaciones

de hembras anidadoras (Ceriani et al., 2014).

Debido a que los isótopos estables son considerados trazadores biológicos (Román-

Reyes, 2003; Rubenstein & Hobson, 2004) han sido utilizados para la identificación de

5

grupos residentes en áreas específicas. Esto se basa en el hecho de que la

abundancia relativa de los isótopos estables en los tejidos de los animales, está

asociada a determinadas localidades geográficas (Rodríguez-Barón, 2010; McMahon

et al., 2013; Sánchez et al., 2013; Vander Zanden et al., 2015b), debido a procesos

que afectan las señales isotópicas de los productores primarios de cada región como

la temperatura, procesos de desnitrificación, fijación de nitrógeno, entre otros

(Goericke & Fry, 1994; Montoya, 2007).

2. Antecedentes

2.1 Hábitos alimenticios de la tortuga verde

Los estudios sobre hábitos alimenticios de la tortuga verde son diversos. Ha sido

descrita como un organismo herbívoro que se alimenta principalmente de pastos

marinos y macroalgas. Sin embargo, se han observado diferencias temporales y

geográficas en el nivel trófico de las tortugas y en la composición específica de la dieta

(Mortimer, 1995; Bjorndal, 1997; López-Mendilaharsu et al., 2005).

En las tortugas neonatas, si bien no se conoce exactamente su distribución, se sabe

que se dirigen a un ambiente pelágico, por lo que su alimentación debería

conformarse, principalmente, de organismos zooplactónicos como ctenóforos,

moluscos y huevos dispersos de varios organismos (Frick, 1976; Frist, 1981; Bjorndal,

1997).

Una vez en hábitats neríticos, las tortugas verdes modifican su dieta hacia hábitos

herbívoros. Se ha observado una etapa de transición omnívora durante el crecimiento

antes de trasladarse completamente hacia los sitios de alimentación costeros o ya

dentro de ellos, con organismos juveniles alimentándose de algunas especies de

invertebrados, además de pastos o algas (Mortimer, 1995; Hirth, 1997; Bjorndal, 1997;

Godley et al., 1998).

6

Si bien, las tortugas verdes adultas se alimentan principalmente de fanerógamas

marinas, las macroalgas pueden complementar su dieta (Mortimer, 1995; Bjorndal,

1997) y en ausencia de pastos, llegan a representar el alimento principal de algunas

poblaciones (Seminoff et al., 2002).

También se ha encontrado material animal en contenidos estomacales, como:

poliquetos, equinodermos, tunicados, esponjas, medusas y crustáceos (Casas-Andreu

& Gómez-Aguirre, 1980; Mortimer, 1995; Forbes, 2000; López-Mendilaharsu et al.,

2005). Por lo que se ha sugerido que las tortugas verdes se podrían estar alimentado

de animales de manera frecuente, incluso se cree que algunas poblaciones podrían

presentar una dieta carnívora en comparación a otras (Bjorndal, 1997; Seminoff et al.,

2002; Hatase et al., 2006; Amorocho & Reina, 2007, Burkholder et al., 2011; Lemons

et al., 2011; González-Carman et al., 2014).

2.2 Isótopos estables en tortugas marinas

La utilización de los isótopos estables ha complementado la información que se tenía

sobre algunos aspectos de la ecología de las tortugas marinas. Los estudios se han

diversificado a través del tiempo y se han combinado con otras técnicas para obtener

resultados más precisos.

Por ejemplo, los estudios de posición trófica de las tortugas marinas, han ido de

simplemente corroborar el estatus trófico de diferentes especies de tortugas marinas

(Godley et al., 1998), hasta replantear la posición trófica de especies como la

caguama (Caretta caretta) del Mar Mediterráneo (Revelles et al., 2007). Además, al

utilizar diversas técnicas (isótopos estables en tejido, en aminoácidos, y transmisores

satelitales) se ha podido determinar si la variación isotópica en hembras de diferentes

orígenes se debe a que se alimentan en diferente posición trófica o las variaciones son

reflejo de las diferencias de los productores primarios en la base de la cadena trófica

(Vander Zanden et al., 2013).

Al incrementarse los estudios de isótopos estables en tortugas marinas fue necesario

determinar factores específicos para estas especies, esenciales para los estudios de

7

ecología trófica, como: la diferencia isotópica entre un tejido específico del consumidor

y la dieta (discriminación isotópica), y el tiempo que tardan los valores isotópicos de la

dieta en verse reflejados en los tejidos del consumidor (tasa de recambio). Se ha

encontrado que los factores de discriminación isotópica en tortugas marinas varían

entre especies, etapa de vida y tejidos (Seminoff et al., 2006; Reich et al., 2008;

Seminoff et al., 2009; Vander Zanden et al., 2012). Asimismo, la tasa de recambio

varía de acuerdo al tipo de dieta, el tejido y etapa de vida (Reich et al., 2008). Estos

estudios destacan la necesidad de generar información específica para cada grupo de

estudio.

Por otro lado, se ha sugerido la utilización de tejidos en descomposición y huevos

como método indirecto y no invasivo para determinar los valores isotópicos de

poblaciones de tortugas marinas (Revelles et al., 2007; Caut et al., 2008; Ceriani et al.,

2014).

Finalmente, la utilización de isótopos estables ha permitido identificar diferencias entre

poblaciones de juveniles de tortuga verde, en relación al cambio ontogénico en la

alimentación. En lo que respecta a las tortugas verdes del Caribe y de Australia, se

sugiere que una vez que ocurre el cambio en la dieta, los invertebrados son

remplazados por el consumo de macrofitas o pastos marinos (Reich et al., 2007;

Arthur et al., 2008). Sin embargo, en poblaciones de juveniles del Mediterráneo y del

sureste del Atlántico se ha encontrado que sus hábitos no son estrictamente

herbívoros y que el cambio en la alimentación se da de manera gradual (Cardona et

al., 2009 y 2010; González-Carman et al., 2012 y 2014; Vélez-Rubio et al., 2016).

2.3 Tortuga verde de Quintana Roo

El estado de Quintana Roo se caracteriza por tener diversas playas de anidación de

tortugas marinas. En total tiene 200 km de playas de las cuales en un 65 % se protege

la anidación de la tortuga verde (PACE, 2012). Sin embargo, los esfuerzos de

conservación de la especie se enfocan a la instalación y manejo de campamentos y el

acercamiento con los habitantes de las comunidades ribereñas (Zurita & Miranda,

1993; FFCM, 2007). Por lo tanto, los estudios de esta especie se restringen a estudios

8

de salud poblacional (Herrera et al., 2001; Muñoz, 2006) o de genética (Encalada et

al., 1996; 1999; Abreu et al., 2008) que identificaron unidades demográficas distintas e

independientes unas de otras, por lo que resalta la importancia de realizar planes de

manejo para las diferentes unidades.

Además, existen trabajos utilizando diferentes métodos de marcado (programa de

iniciación, marcas metálicas y autoinjerto), los cuales han ayudado a identificar la

población de tortugas anidadoras de la región central de Quintana Roo. De 1990 al 2008

se marcaron en X'cacel y X'caret un total de 94,393 crías de tortuga verde con la

técnica de autoinjerto (Herrera el at., 2007). Con estas técnicas se ha logrado

determinar que la edad de madurez sexual de la tortuga verde ocurre entre los 11 y 16

años (Zurita et al., 1994; Zurita et al., 2005; Negrete, 2006; Herrera et al., 2007).

Además, han sido reportadas tortugas verdes con marcas metálicas en Cuba,

Guatemala, Honduras, Nicaragua y Panamá (Zurita et al., 1994; Moncada et al., 2006;

Meylan et al., 2014).

Aunado a estudios de telemetría, ha sido posible registrar tortugas verdes marcadas

en Isla Mujeres que llegaron hasta las costas de Florida, e Isla Blanca y Cabo

Catoche, Quintana Roo (Garduño et al. 2001). Blumenthal y colaboradores (2006)

reportaron que tortugas con transmisores satelitales colocados en Florida y Gran

Caimán llegaron a alimentarse a las costas de Quintana Roo.

Existen además registros de tortugas alimentándose en la parte sur del estado, cerca

de la Bahía de Chetumal, incluyendo Banco Chinchorro (Herrera, 1991). García- Téllez

y colaboradores (1993) indicaron la presencia de juveniles en la porción central de la

reserva de la Biosfera de Sian Ka´an. También, se han detectado ejemplares con

marcas de autoinjerto con edades de 2 a 7 años en áreas de alimentación como la

Bahía de Akumal (Negrete, 2006; Herrera et al., 2007).

En lo que respecta a estudios de hábitos alimenticios en las tortugas de Quintana Roo,

el principal estudio es de la tortuga verde de Akumal (Ruiz, 2008). En este estudio se

observó fidelidad a una parcela de pasto marino específico, de acuerdo a la talla del

caparazón. Se encontró que las tallas <50 cm (Largo Curvo del Caparazón, LCC) y las

9

tallas <70 cm (LCC) se alimentaban en la parcela de Thalassia testudinum, mientras

que las tortugas de talla mediana (50-70 cm LCC) se alimentaban de Halodule wrightii

y S. filiforme. Además, observaciones directas documentan que las tortugas de talla

pequeña se pueden alimentar de restos de pescado.

3. Justificación

La tortuga verde es una especie protegida a nivel mundial y en México se encuentra

dentro de la NOM-059-SEMARNAT-2010 bajo el estatus de "en peligro de extinción"

(Diario Oficial de la Federación, 2010). X’cacel es una de las playas de anidación de

mayor importancia en la región (Zurita et al. 1993). Es considerada el sitio con mayor

densidad de anidación a nivel nacional de las especies de caguama y tortuga verde

por lo que fue nombrada Área Natural Protegida (INE, 2001). Cuenta con una

población de hembras anidadoras de las que no existen registros de sus zonas de

alimentación. Hay reportes de algunas tortugas mexicanas alimentándose en Florida

(Goshe et al. 2010) y otras en Akumal (Ruiz, 2008), sin embargo, no se conoce el

origen de la mayor parte de la población. Es por eso que el estudio de isótopos

estables de carbono y nitrógeno es importante, ya que puede indicar en dónde se

están alimentando algunas de las hembras que anidan en X’cacel y así se podrá

reforzar la conservación de esta población.

Por otro lado, aunque se tiene información limitada con respecto a los hábitos

alimenticios de las juveniles de tortuga verde, existen registros que determinan a la

Bahía de Akumal como un sitio de alimentación de gran importancia (Ruiz, 2008). La

información sólo se basa en observaciones, por lo que los estudios de isótopos

estables en tortugas marinas pueden aportar información sobre aspectos de la

ecología alimenticia de estos organismos. Además, cada población se comporta

distinto ya que existe influencia de diversos factores, tanto ambientales como

biológicos. También, hay que considerar los cambios que pueden haber sucedido en

el ecosistema en los últimos años. Actualmente los pescadores ya no desechan los

restos de los peces en la bahía (Com. per. Biól. Mariano Suárez). Por lo tanto, es

10

importante determinar si las tortugas más jóvenes se siguen alimentando de fuentes

animales o si los pastos marinos son los recursos más utilizados, o si hay variación

temporal con respecto a la selección de las presas.

4. Hipótesis

4.1 Hipótesis I

Las hembras anidadoras de tortuga verde de la playa X'cacel provienen de distintos

sitios de alimentación en el Mar Caribe. Es de esperarse que los valores isotópicos

encontrados en las hembras varíen entre individuos y que algunos de estos valores

sean similares a los de las praderas de pastos marinos de Quintana Roo.

4.2 Hipótesis II

Los juveniles de tortuga verde de la Bahía de Akumal se alimentan principalmente de

pastos marinos, aunque la composición de la dieta puede ser afectada por la edad.

Por lo tanto, se esperaría que los valores isotópicos encontrados en las tortugas de

menor edad (menor talla) sean más cercanos a los valores isotópicos de fuentes

animales que a los de pastos marinos.

5. Objetivos

5.1 Objetivo I

Identificar las posibles zonas de alimentación de las hembras anidadoras de tortuga

verde (Chelonia mydas) de la playa de X´cacel, Quintana Roo, por medio de la

comparación de isótopos estables de δ13C y δ15N en sangre, piel y caparazón con los

de los de las presas potenciales de diferentes regiones de la costa de Quintana Roo.

Para lograr esto se pretende:

11

• Conocer las variaciones en δ13C y δ15N en presas potenciales de cinco sitios

(Cancún, Puerto Morelos, Bahía de Akumal, Tulum y Mahahual) de Quintana

Roo, así como en diferentes temporadas (lluvias, secas y nortes).

• Determinar las variaciones en las señales isotópicas en tejidos de tortuga verde

de X'cacel.

• Comparar los valores isotópicos de los tejidos de tortuga verde, considerando el

tiempo de integración de cada tejido, con los valores de las presas potenciales

para establecer los posibles sitios de alimentación de la población anidadora.

5.2 Objetivo II

Evaluar los hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde (Chelonia mydas) en

Akumal, Quintana Roo, mediante la comparación de los valores de δ13C y δ15N en

sangre, piel y caparazón con los de sus presas potenciales.

Para lograr esto se pretende:

• Determinar las variaciones en δ13C y δ15N en tejidos de tortuga verde de un

grupo control en cautiverio en el Parque X'caret.

• Determinar los factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) en los diferentes tejidos

del grupo control en cautiverio en el Parque X'caret.

• Establecer las variaciones en δ13C y δ15N en las presas potenciales

(fanerógamas marinas e invertebrados) en diferentes temporadas (lluvias,

secas y nortes).

• Determinar las variaciones en δ13C y δ15N en tejidos de tortuga verde, así como

las variaciones en distintas clases de talla y variaciones temporales (lluvias,

secas y nortes).

• Comparar los valores isotópicos de los tejidos de tortuga, considerando el

tiempo de integración isotópica de cada tejido, con los valores de sus presas

potenciales para establecer los posibles componentes de su dieta.

12

6. Área de estudio

El estado de Quintana Roo se localiza en la costa oriental de la Península de Yucatán

(Figura 2). Limita al Norte con el Golfo de México, al Este con el Mar Caribe, al Sur

con Belice y Guatemala y al Oeste con los estados de Campeche y Yucatán. En las

costas del estado se encuentran pantanos, manglares, zonas inundables, bajos y

humedales. A lo largo del Mar Caribe y frente a sus costas, Quintana Roo posee la

segunda cadena de arrecifes más larga del mundo (Jordán, 1993). Presenta un clima

cálido subhúmedo con abundantes lluvias en verano. La precipitación media anual

varía entre 1000 y 1200 mm, de junio a septiembre es la mayor incidencia de

huracanes (Prezas, 2000).

Figura 2: La playa de anidación X'cacel-X'cacelito y la bahía de Akumal localizadas en

el litoral central del estado de Quintana Roo, México.

La playa X'cacel-X'cacelito (Figs. 2 y 3) se localiza en el municipio de Tulum y es

considerada de gran importancia para la anidación de la caguama y la tortuga verde

(Zurita et al., 1993; Parque X'caret, 2002). Asimismo, es de gran interés por la

cantidad de información histórica de los anidamientos de tortuga verde en esta zona,

ya que se tiene más del 90% en eficiencia de marcado de las hembras anidadoras

13

desde 1996 (Zurita et al., 2002). Esta playa fue declarada por el gobierno estatal como

santuario de la tortuga marina en 1998 (INE, 2001, Torres et al., 2003).

Figura 3: Playa de anidación X'cacel-X'cacelito, santuario de la tortuga marina.

La Bahía de Akumal (Figs. 2 y 4) se localiza en la costa de la comunidad de Akumal

(municipio de Tulum) en el estado de Quintana Roo, en la costa Este de la península

de Yucatán, México. Como su nombre lo indica en la lengua maya (Lugar de

Tortugas), Akumal es un importante sitio de anidación y, debido a los parches de

fanerógamas marinas y la presencia del arrecife en zonas someras, también es un

importante sitio de alimentación y desarrollo para las tortugas marinas. Debido a las

características de la bahía, se puede observar a los juveniles de tortuga verde que se

encuentran alimentándose en los parches de fanerógamas, a escasos metros de la

costa (Ruiz, 2008).

Dentro de la bahía existe una zonación de las fanerógamas que forman parte de la

dieta de la tortuga verde. Con ésta distribución se identifican dos parcelas principales,

una con predominio de T. testudinum (extensión aproximada de 0.25 km2) y otra con

predominio de S. filiforme y H. wrightii (extensión aproximada de 0.25 km2) (Ruiz,

2008).

14

Figura 4: Bahía de Akumal, zona de alimentación de juveniles de tortuga verde.

Las tortugas marinas de Akumal han sido monitoreadas desde 1994 por el Centro

Ecológico Akumal (CEA) mediante el programa de “Protección, Conservación e

Investigación de Tortugas Marinas” en el cual se lleva un seguimiento de las playas de

anidación durante la temporada de puesta y eclosión de las nidadas. Además, desde

2004 tiene un programa de monitoreo y marcaje de las juveniles de tortuga verde

residentes que se alimentan en la bahía, con el cual se ha identificado a más del 90%

de la población (Ruiz, 2008). También, se ha registrado que algunas de estas tortugas

que se alimentan en Akumal, al ser adultas anidan en X'cacel, una de las playas más

importantes de anidación a nivel nacional (Ruiz, 2008), lo que resalta la importancia

del sitio de alimentación.

15

7. Materiales y métodos

7.1 Recolecta de muestras

7.1.1 Presas potenciales

La recolecta de las fanerógamas marinas, macroalgas e invertebrados se realizó de

noviembre de 2012 a agosto de 2014 durante las temporadas de secas (febrero a

mayo), lluvias (junio a septiembre) y nortes (octubre a febrero). Las muestras fueron

recolectadas aleatoriamente en cinco sitios distribuidos a lo largo de la costa de

Quintana Roo: Cancún con cinco puntos de muestreo (4 dentro de la Laguna

Nichupté), Puerto Morelos, Bahía de Akumal, Tulum y Mahahual, éste último con 4

puntos de muestreo (Fig. 5). Se recolectaron de uno a tres organismos (algas, pastos

marinos o invertebrados) por sitio, dependiendo de la presencia/ausencia de estos.

Todas las muestras fueron colocadas en bolsas de plástico y se mantuvieron

congeladas hasta su análisis en el laboratorio.

Figura 5: Cinco sitios de recolecta de presas potenciales a lo largo de la costa del

estado de Quintana Roo. De Norte a Sur, Cancún (CS), Puerto Morelos (PMS),

Akumal (AB), Tulum y Mahahual (MS). Modificado de Sánchez et al., 2013.

16

7.1.2 Tejidos de tortuga verde

La toma de muestras de tejidos (sangre, piel y caparazón) de juveniles de la Bahía de

Akumal se llevó a cabo de noviembre de 2012 a diciembre de 2014 durante el

monitoreo realizado por el Grupo Tortuguero del Caribe, a través de El Proyecto de

Salud Poblacional de Tortuga Verde en Quintana Roo, aproximadamente cada cuatro

meses (febrero, junio, octubre). La captura de los individuos se realizó de manera

manual, mediante buceo libre con equipo de snorkel. Los individuos se colocaron a

bordo de una lancha donde fueron marcados, medidos y se tomaron las muestras de

los tejidos.

Las muestras de las hembras anidadoras de X'cacel se tomaron durante las

temporadas de anidación (junio-agosto) 2013 y 2014. Se tomaron datos morfométricos

y se registró el número de serie de la marca metálica correspondiente a cada

individuo.

Las muestras de sangre de las tortugas se tomaron del seno venoso cervical (Owens

& Ruiz, 1980; Owens, 2000) utilizando tubos vacutainers con heparina de sodio como

anticoagulante (Lemons et al., 2012), procurando obtener ≈ 3ml de cada organismo.

Aproximadamente la mitad de cada muestra (≈1.5 ml) se separó y centrifugó a 3000

rpm durante 20 minutos con el fin de separar el plasma y las células rojas. Obteniendo

así, muestras de sangre total (ST), plasma (PLA) y eritrocitos (ERT) de la mayoría de

los individuos, ya que en algunas ocasiones la muestra recolectada no fue suficiente

para separar en los diferentes tejidos. Todas las muestras fueron congeladas hasta su

análisis en el laboratorio.

Las muestras de piel se tomaron de la aleta delantera en la región cercana a la axila

(Fig. 6), utilizando sacabocados de 6 mm de diámetro. Las muestras se colocaron en

viales de plástico (Eppendorf) y se congelaron para su posterior tratamiento. Las

muestras de caparazón (CAP) se tomaron con un sacabocados de 6 mm, obteniendo

una biopsia de la parte inferior interna del segundo escudo lateral (Fig. 6). Las

muestras se colocaron en viales de plástico (Eppendorf) y se congelaron hasta su

análisis.

17

Figura 6: Imagen de una tortuga verde donde se muestran los sitios de donde se

tomaron las muestras de piel (A) y caparazón (B). Modificado de Reich et al. (2007).

7.1.3. Grupo control

Se utilizó un grupo control conformado por las tortugas verdes criadas en cautiverio en

el Parque de X'caret con el fin de evaluar la variabilidad de asimilación de las dietas en

el tiempo y entre dos grupos de edad (juveniles y adultas). Las muestras de tejidos de

las tortugas adultas fueron tomadas por un periodo de 18 meses, de agosto de 2013 a

enero de 2015 (Tabla 1). Las muestras de tejidos de las tortugas juveniles fueron

tomadas a individuos del programa de iniciación de las cohortes 2013 y 2014 de 10,

12 y 14 meses de edad.

7.1.3.1 Muestreo de tejido en tortugas adultas

Se recolectó ≈2 ml de sangre del seno venoso cervical. Las muestras de piel fueron

tomadas utilizando sacabocados de 6 mm de diámetro. En el caso de las muestras de

caparazón, no fue posible tomar biopsia por lo que sólo se realizó un raspado

superficial de caparazón (≈ 0.5 g) utilizando una hoja de bisturí. La toma de muestras

se realizó siguiendo la misma metodología que con las tortugas silvestres. Se tomaron

muestras de un total de 9 machos adultos (90 a 110 cm, LCC). Se formaron tres

18

grupos con tres individuos en cada grupo (G1,G2 y G3). Durante los 18 meses, cada

grupo fue muestreado alternadamente, obteniendo un total de 6 muestreos por grupo

(Tabla 1).

Tabla 1: Cronograma mensual de toma de muestras de tejidos de machos adultos de

tortuga verde (Chelonia mydas) del parque X'caret, de agosto de 2013 a enero de

2015.

2013 2015

A S O N D E F M A M J J A S O N D E

G1 n=3 X X X X X X

G2 n=3 X X X X X X G3 n=3 X X X X X X

Cabe mencionar que en el mes de mayo de 2014, uno de los machos del G2 perdió

sus placas de identificación por lo que no fue posible seguir tomándole muestras.

Además, para el mes de septiembre de 2014, otro macho de este mismo grupo

falleció, por lo que en los dos últimos muestreos del G2 sólo se obtuvieron muestras

de un individuo.

7.1.3.2 Muestreo de tejido en tortugas juveniles

En el caso de los juveniles en cautiverio y debido a que son del programa de iniciación

por lo que sólo permanecen por un lapso de 12 a 14 meses en las instalaciones de

X'caret, se recolectaron únicamente muestras de tejido de los juveniles con 10, 12 y

14 meses. La recolecta de sangre fue de ≈1ml, la piel se tomó utilizando un

sacabocados de 3 mm de diámetro y el raspado superficial de caparazón se realizó

con una hoja de bisturí tomando ≈0.5 g para cada tortuga juvenil. El primer periodo de

muestreo se llevó a cabo en agosto y octubre de 2013, tomando muestras de 8

19

individuos de 10 meses y 6 individuos de 12 meses, respectivamente. El segundo

periodo se llevó a cabo en agosto y diciembre de 2014, tomando muestras de 6

individuos de 10 meses y 5 individuos de 14 meses, respectivamente. Debido a que

los juveniles no tenían placas de identificación y no era posible tomar muestras del

mismo individuo a diferentes edades, las muestras de cada mes se tomaron de lotes

diferentes, para evitar así que algún individuo fuera muestreado más de una vez. Por

lo tanto, en total se tomaron muestras de 14 juveniles de la cohorte 2013 y 11

juveniles de la cohorte 2014.

Asimismo, se tomaron muestras de los diferentes tipos de alimento (pellets y gelatina)

que se les brinda a las tortugas en cautiverio. A las crías se les da alimento en gelatina

(n= 2, δ15N: 8.0 ± 0.01 ‰, δ13C: -18.5 ± 0.2 ‰) que es preparado por el personal del

parque X'caret, a partir de los 5 meses se integra a su dieta el alimento seco (pellets,

n= 5, δ15N: 6.2 ± 0.5 ‰, δ13C: -20.4 ± 0.4‰) que se les da también a los adultos. Se

tomaron aproximadamente 1 a 5 gramos de cada tipo de alimento.

En el caso del alimento en gelatina, sólo se tiene muestra de 2013. El alimento es

preparado por el personal del Parque X'caret y sus principales ingredientes son algas

(espirulina) y pescado (Com. pers. M.V.Z. Ana Negrete).

En el caso del alimento seco se les empezó a dar a las tortugas en cautiverio del

parque en el año 2010, se tienen muestras de este alimento correspondientes a 2013

y 2014. Este alimento es manufacturado por PMI Nutrition International y contiene 35%

de proteína cruda, 7% de grasa cruda, 4% de fibra cruda, 1.75% a 2.25% calcio, 1%

fósforo, y 11% de cenizas.

7.2 Preparación de las muestras

Las muestras de las presas potenciales fueron lavadas con agua desionizada para

quitar restos de arena y/o epífitas. Posteriormente se secaron a 60°C durante 48

horas. Una vez secas las muestras se molieron y homogenizaron con la ayuda de un

mortero de ágata.

20

En lo que respecta a los tejidos de tortuga verde, las muestras de piel y caparazón

fueron lavadas con agua desionizada y secadas a 60°C por 48 horas. Las muestras de

sangre total, plasma y eritrocitos fueron congeladas para posteriormente ser

liofilizadas por aproximadamente 48 horas. Las muestras de piel y caparazón fueron

cortadas en trozos pequeños utilizando un bisturí.

Todas las muestras maceradas fueron pesadas (0.300 a 1.000 mg, dependiendo del

tipo de muestra) en una microbalanza, se realizaron replicas cada cinco muestras

aproximadamente. Las muestras se colocaron en cápsulas de estaño y se analizaron

en el Analizador Elemental COSTECH 4012 acoplado al Espectrofotómetro de Masas

de Relaciones Isotópicas Delta Plus V en el Laboratorio de Espectrometría de Masas

(LEsMa) del CICIMAR-IPN en La Paz, Baja California Sur.

Las proporciones de isotopos estables de carbono y nitrógeno se expresan como

valores δ en partes por mil (‰) de acuerdo a la siguiente ecuación:

δX(‰)= �𝑅𝑅𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑅𝑅𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚𝑚

− 1� × 103

donde:

δX(‰) = δ15N o δ13C

Rmuestra = relación del C o N de la muestra

Rest = relación del C o N del estándar (PDB para C y N atmosférico para N).

Durante los análisis, se incluyeron estándares primarios (BBDT, urea, nitrato de

amonio, sulfato de potasio y calcina) y secundarios (musculo de marlín y sangre de

bovino). Se analizaron por triplicado y se incluyeron al inicio, a la mitad y al final de

cada corrida. Los valores de δ13C y δ15N de los estándares primarios y secundarios

analizados durante todo el periodo de estudio (n= 297) mostraron una desviación

estándar ≤ 0.2.

21

No se realizó la extracción de lípidos a las muestras, por lo que los valores de δ13C

fueron normalizados cuando fue necesario. Las muestras de las presas potenciales

(macroalgas y pastos marinos) que presentaron valores de C% mayores a 40 %

fueron normalizadas utilizando la ecuación 13 (para plantas) de Post et al. (2007).

δ13Cnormalizado = δ13Cmedido - 5.38 + 0.14 x % Carbón

En el caso de las muestras de origen animal (invertebrados y tejidos de tortugas)

fueron normalizadas cuando la razón C:N de la muestra ≥3.5 utilizando la ecuación 3

(para animales acuáticos) de Post et al. (2007).

δ13Cnormalizado = δ13Cmedido - 3.32 + 0.99 x C:N

7.3 Análisis estadísticos

Se realizaron pruebas de normalidad (Kolmogorov-Smirnov) y pruebas de

homogeneidad de varianza (Bartlett). Debido a que no todas las muestras cumplieron

con estos supuestos, se aplicó estadística no paramétrica. Se llevaron a cabo pruebas

Kruscal-Wallis y su prueba a posteriori (comparaciones múltiples no paramétricas)

para determinar diferencias isotópicas (δ15N y δ13C) entre los grupos de las presas

potenciales de la tortuga verde (pastos marinos, algas e invertebrados), así como a

nivel especie (T. testudinum, H. wrightii y S. filiforme), y entre sitios (Cancún, Puerto

Morelos, Bahía de Akumal, Tulum y Mahahual).

Esta misma prueba se realizó para comparar las señales isotópicas de los tejidos de

tortuga verde (sangre total, plasma, glóbulos rojos, piel y caparazón), con los valores

isotópicos tanto de las presas como de los tejidos de tortuga en las diferentes

temporadas (lluvias, secas y nortes), y para determinar variaciones en los valores

isotópicos de los tejidos de las tortugas con los rangos de talla o edad. Asimismo, se

realizaron pruebas Mann-Whitney para comparar entre temporadas de anidación.

También se aplicó una prueba de correlación de Spearman para determinar si hay

algún efecto de la talla en los valores de δ15N y δ13C. El nivel de significancia utilizado

para las pruebas fue de 0.05. Los análisis se realizaron en Statistica 8.0.

22

Para mostrar el efecto del enriquecimiento trófico en la interpretación de la dieta, se

aplicaron correcciones de los valores isotópicos en tejidos de las hembras de X'cacel

utilizando los factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) que se determinaron para

hembras (Vander Zanden et al. 2012) en los tejidos de suero sanguíneo, eritrocitos,

epidermis y dermis. Para corregir los valores de PLA se utilizó el factor de

discriminación del suero debido a la similitud de estos tejidos; para la piel, se utilizó un

valor promedio de los valores de epidermis y dermis. Los factores de discriminación

utilizados fueron: Δ13C: 2.10 ‰ (piel), 0.24 ‰ (PLA) y 0.30 ‰ (ERT); y Δ15N: 4.48 ‰

(piel), 4.17 ‰ (PLA) y 2.48 ‰ (ERT). La corrección se realizó utilizando la ecuación de

Cerling y Harris (1999):

Δdt = δtejido - δdieta

donde δtejido o δdieta representan la proporción isotópica promedio del tejido de las

tortugas o presas, respectivamente. Para obtener el valor corregido de los tejidos sólo

se despejó la fórmula de la siguiente manera:

δdieta = δtejido - Δdt

La contribución de las tres especies de pastos marinos y de las fuentes de origen

animal (gasterópodos y esponjas) a la dieta de los juveniles de Akumal fue estimada a

partir de un modelo de mezcla utilizando el programa Stable Isotope Analysis in R

(SIAR). Se consideraron cuatro fuentes de alimento: 1) T. testudinum, 2) H. wrightii, 3)

S. filiforme, y 4) invertebrados (esponjas y gasterópodos). Se incluyeron los valores

isotópicos (δ13C y δ15N) y concentraciones elementales (C% y N%) de cada recurso.

El modelo de mezcla es dependiente de las variaciones en el enriquecimiento trófico,

por lo que se realizaron pruebas del análisis utilizando diferentes factores de

discriminación (Δ13C y Δ15N. Tabla 2).

23

Tabla 2: Factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) de diferentes tejidos de juveniles y

machos de tortuga verde.

Seminoff et al.

(2006)a Vander Zanden et al.

(2012)a Este estudiob Δ13C

Sangre total -0.92 ± 0.06 ----- 1.82 ± 0.91 Plasma/Suero -0.12 ± 0.03 1.16 ± 0.56 2.43 ± 0.83

Eritrocitos -1.11 ± 0.05 0.51 ± 0.56 1.72 ± 0.82 Piel/Epidermis/

Dermis 0.17 ± 0.03 1.87 ± 0.56/ 2.18 ± 0.59 2.06 ± 0.49

Δ15N Sangre total 0.57 ± 0.09 ----- 3.32 ± 0.19

Plasma/Suero 2.92 ± 0.03 4.06 ± 0.37 4.48 ± 0.20 Eritrocitos 0.22 ± 0.03 2.36 ± 0.37 3.13 ± 0.16

Piel/Epidermis/Dermis 2.80 ± 0.11 3.77 ± 0.40 / 4.15 ± 0.47 5.36 ± 0.56

a Factores de discriminación calculados para juveniles de Chelonia mydas. b Factores de discriminación calculados para machos de Chelonia mydas.

De acuerdo a estas pruebas se eligió utilizar los factores de discriminación de

Seminoff et al. (2006) ya que es el que mejor se ajustó al programa de acuerdo a las

matrices de diagnóstico que se generan en el análisis del modelo SIAR. El modelo se

realizó tres veces, una vez para cada tejido (PLA, ERT y Piel), utilizando los datos de

las juveniles de Akumal con al menos tres recapturas. Para identificar posibles

cambios en la dieta con el tiempo, se realizó otro modelo con los individuos que

mostraron diferentes contribuciones de los recursos entre tejidos (de acuerdo a los

resultados del primer análisis), con el fin de identificar si la dieta del individuo varió de

la primera a la última captura. Éste último modelo se corrió utilizando los tres tejidos

sanguíneos (sangre total, plasma y eritrocitos) de cada individuo para cumplir con el

requerimiento de al menos tres observaciones por grupo (Inger et al. 2010). Además

se utilizó el factor de discriminación para sangre total, ya que los principales

constituyentes de éste tejido son el plasma y los eritrocitos, por lo tanto, las señales

isotópicas de la ST deben derivarse de ambos tejidos (Seminoff et al., 2006).

24

8. Resultados

8.1 Identificación de posibles zonas de alimentación de hembras anidadoras de tortuga verde (Chelonia mydas) de la playa X'cacel-X'cacelito

8.1.1 Isótopos estables en presas potenciales

Las presas potenciales recolectadas en la costa de Quintana Roo fueron macroalgas,

invertebrados, y fanerógamas marinas (T. testudinum, H. wrightii y S. filiforme). Siendo

estas últimas las más abundantes y recolectadas en mayor número, especialmente T.

testudinum por considerarse el principal alimento de la tortuga verde. Por el contrario,

los invertebrados sólo se recolectaron en la Bahía de Akumal (Tabla 3).

Tabla 3: Número total de muestras (N), porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de

δ13C y δ15N, y δ13Cnormalizado de las presas potenciales recolectadas en la costa de

Quintana Roo. Los valores están expresados en intervalos y corresponde a los sitios

de recolecta.

Sitio Presas potenciales N C %

(Mín-Máx) N %

(Mín-Máx) δ13C ‰

(Mín-Máx) δ15N ‰

(Mín-Máx) δ13C ‰

Normalizado Cancún

CS1 Algas verdes 4 24.0 a 39.0 2.0 a 2.7 -17.7 a -10.1 4.3 a 14.8 N/A

CS1 Halodule wrightii 13 36.8 a 49.4 1.9 a 3.2 -17.4 a -11.7 0.1 a 10.6 -17.6 a -10.6

CS1 Thalassia testudinum 9 34.0 a 54.0 1.9 a 4.1 -14.0 a -10.0 2.0 a 10.1 -14.0 a -9.3

CS2 Algas rojas 1 47.4 2.9 -27.1 1.2 -26.3 CS2 Algas verdes 1 39.8 3.6 -12.3 7.8 N/A



CS3 Algas rojas 3 33.0 a 36.8 1.6 a 4.4 -17.7 a -16.3 5.0 a 8.5 N/A CS3 Algas verdes 2 28.5 a 32.3 1.9 a 2.9 -21.7 a -20.3 6.3 a 7.0 N/A



25

CS4 Algas verdes 1 39.6 2.5 -23.6 12.0 N/A

CS4 Halodule wrightii 1 40.1 2.1 -11.3 7.7 -11.5



CS5 Syringodium filiforme 3 29.2 a 35.3 1.1 a 1.3 -7.5 a -7.1 2.4 a 4.6 N/A


Puerto

Morelos Algas verdes 1 27.0 1.8 -17.2 9.0 N/A

Halodule wrightii 1 46.2 1.9 -9.6 2.6 -8.9

Syringodium filiforme 8 30.5 a 57.6 1.3 a 2.2 -9.4 a -4.2 0.1 a 7.5 -9.4 a -4.2

Thalassia testudinum 12 33.7 a 49.0 1.4 a 2.0 -9.4 a -6.2 1.9 a 5.9 -9.4 a -5.3

Akumal Algas rojas 1 49.9 2.7 -17.7 7.3 -16.6

Algas verdes 1 29.4 1.6 -9.4 3.4 N/A

Halodule wrightii 19 35.1 a 52.0 1.5 a 2.8 -11.0 a -8.3 1.5 a 5.4 -11.0 a -7.2

Syringodium filiforme 19 23.7 a 42.6 0.9 a 2.4 -7.3 a -4.0 -2.5 a 4.1 -7.2 a -4.0

Thalassia testudinum 19 31.6 a 53.5 1.1 a 2.9 -9.0 a -6.0 -2.3 a 5.5 -9.1 a -5.2

Esponjas 5 24.6 a 34.2 3.3 a 6.1 -14.5 a -11.6 6.8 a 9.9 -12.1 a -7.2a Gasterópodos 3 41.1 a 44.8 10.8 12.1 -13.6 a -11.8 7.4 a 8.3 -12.6 a -10.7 a

Tulum Algas rojas 2 37.0 a 39.3 2.4 a 4.4 -28.4 a -32.3 7.6 a 7.3 N/A

Algas verdes 1 31.2 2.3 -19.4 8.0 N/A

Halodule wrightii 1 68.2 3.6 -17.4 6.7 -13.7

Syringodium filiforme 4 41.7 a 46.1 1.7 a 2.1 -15.1 a -8.7 3.7 a 7.3 -15.1 a -8.1

Thalassia testudinum 9 35.7 a 52.9 2.0 a 2.8 -15.7 a -11.9 5.3 a 9.2 -14.7 a -11.0

Mahahual

MS1 Syringodium filiforme 1 50.6 2.1 -9.8 4.0 -8.5

MS2 Algas cafés 1 40.4 1.7 -14.4 5.0 -14.6 MS2 Algas rojas 1 48.4 2.9 -14.5 7.8 -13.6 MS2 Syringodium 3 33.2 a 40.7 1.6 a 2.0 -10.2 a -7.6 1.4 a 2.0 -10.2 a -7.7

26

filiforme

MS2 Thalassia testudinum 6 34.2 a 75.6 1.5 a 4.0 -11.3 a -6.9 2.3 a 4.7 -10.3 a -6.3

MS3 Halodule wrightii 5 40.2 a 51.9 1.9 a 3.5 -11.4 a -8.3 -2.6 a 1.9 -11.0 -7.4

MS3 Syringodium filiforme 8 31.0 a 45.2 1.1 a 1.7 -9.9 a -6.0 0.5 a 2.0 -9.4 a -5.6


MS4 Halodule wrightii 2 39.1 a 43.9 1.7 a 2.5 -12.5 a -5.8 -1.0 a 2.5 -12.2 a -5.8

MS4 Syringodium filiforme 7 33.6 a 66.0 1.7 a 2.4 -10.2 a -4.8 -0.5 a 3.9 -10.2 a -4.3


N/A: No Aplica, refiriéndose a que la normalización del δ13C no se realizó debido a que no era necesario (C <40%). a: Los valores δ13Cnormalizada fueron calculados utilizando la razón C:N en lugar de %C.

El porcentaje de carbono en la mayoría de las muestras de algas fue menor al 40%

por lo que no fue necesario normalizar los valores δ13C. Por el contrario, en los pastos

marinos fue necesaria la normalización (Tabla 3), utilizando la ecuación 13 de Post et

al. (2007). Por lo que, en adelante los resultados se presentan utilizando los valores

δ13Cnormalizado.

De manera general, los valores de δ13C y δ15N de las presas potenciales (excepto los

invertebrados) presentan intervalos muy amplios (Tabla 3 y Fig. 7). Las variaciones

isotópicas en las algas van de -32.3 ‰ (alga roja, Tulum, Fig. 7d) a -9.4 ‰ (alga

verde, Akumal, Fig. 7c) para δ13C; y de 1.2 ‰ (alga verde, CS2) a 14.8 ‰ (alga

verde, CS1) para δ15N (Tabla 3). En el caso de los pastos marinos, el δ13C varió de -

17.6 ‰ (H. wrightii, CS1) a -4.0 ‰ (S. filiforme, Akumal, Fig. 7c), y el δ15N de -2.6 ‰

(H. wrightii, MS3) a 13.1 ‰ (T. testudinum, CS3, Tabla 3). Finalmente, los

invertebrados, que sólo fueron recolectados en Akumal, presentaron rangos de -12.6

‰ a -7.2 ‰ para δ13C y de 6.8 ‰ a 9.9 ‰ para δ15N (Tabla 3 y Fig. 7c). Las presas

potenciales de Akumal se retomarán más adelante en la sección de resultados de los

hábitos alimenticios de las juveniles de tortuga verde (8.2.2).

27

Figura 7: Variación de δ13C y δ 15N (media ± DE) en las presas potenciales

recolectadas en cinco sitios de la costa de Quintana Roo, a) Cancún, b) Puerto

Morelos, c) Akumal, d) Tulum, y e) Mahahual.

Al hacer la comparación de los valores isotópicos por grupos (algas vs. pastos marinos

vs. invertebrados), con todos los sitios juntos, se encontró que las algas mostraron

valores de δ13C significativamente menores que el resto de las presas (K-W: H= 35.85,

P< 0.001), asimismo, los valores de δ15N en pastos fueron menores que en los otros

dos grupos de presas potenciales (K-W: H= 22.19, P< 0.001).

a)

b)

c)

d)

e)

28

En lo que respecta a las comparaciones geográficas, debido a que no se obtuvieron

muestras suficientes de algas en todos los sitios para hacer las comparaciones, sólo

se utilizaron los valores isotópicos de los pastos marinos. Se compararon los valores

isotópicos de los sitios utilizando las tres especies de pastos marinos como un sólo

grupo. Se encontró que Cancún y Tulum son similares, siendo estos dos sitios los que

presentan valores de δ13C menores con respecto a los otros sitios (K-W: H= 100.75,

P< 0.001), asimismo, estos mismos sitios presentan valores de δ15N mayores en

comparación con Puerto Morelos, Akumal y Mahahual (K-W: H= 69.89, P< 0.001). Al

realizar estas comparaciones geográficas utilizando sólo los valores isotópicos de T.

testudinum, (debido a que se obtuvieron muestras en todos los sitios) se observó el

mismo patrón, siendo Cancún y Tulum los sitios con menores y mayores valores

isotópicos (δ13C y δ15N, respectivamente, Fig. 8).

Asimismo, se realizaron comparaciones en cada sitio. En Cancún se utilizó T.

testudinum para identificar diferencias entre los puntos de muestreo. Se encontró que

los valores δ13C de las hojas de T. testudinum de CS5 están enriquecidos con

respecto a los de CS1, CS3 y CS4 (K-W: H= 16.28, P= 0.002, Tabla 3); y los valores

de δ15N en T. testudinum del CS4 están enriquecidos en comparación con los de CS1

y CS5 (K-W: H= 13.97, P= 0.007, Tabla 2). En el caso de Mahahual no se encontraron

diferencias significativas entre los valores isotópicos de T. testudinum de los diferentes

sitios de colecta.

29

Mediana 25%-75% Min-Max

CANCUN PM AKUMAL TULUM MAHAHUAL-16.0

-14.0

-12.0

-10.0

-8.0

-6.0

-4.0

δ13C


CANCUN PM AKUMAL TULUM MAHAHUAL-4.0

-2.0

0.0

2.0

4.0

6.0

8.0

10.0

12.0

14.0

δ15N

Figura 8: Variación isotópica de T. testudinum de diferentes sitios de la costa de

Quintana Roo. Las letras (a,b,c) indican diferencias significativas entre los sitios.

Por último, dentro de las comparaciones por sitio se trató de identificar diferencias

entre las presas potenciales. Se obtuvo que en Cancún (todos los sitios) las algas

presentan valores δ13C menores que las tres especies de pastos marinos (K-W: H=

28.08, P< 0.001), mientras que los valores de δ15N en T. testudinum fueron

a

a

a

b b b

a

ab

bc

bc

c

(‰ v

s. P

DB

) (‰

vs.

Aire

)

30

significativamente mayores que en las otras dos especies de pastos marinos (K-W: H=

24.30, P< 0.001). En Akumal, H. wrightii presentó los valores de δ13C más bajos (K-W:

H= 41.79, P< 0.001). En Tulum, los valores más bajos de δ13C se encontraron en las

algas (algas vs. pastos. U= 0.00, P< 0.008), mientras que el δ15N fue menor en S.

filiforme en comparación con T. testudinum (U= 4.00, P= 0.03). De igual manera en

Mahahual (MS2) los valores de δ15N en S. filiforme fueron menores que los de T.

testudinum (U= 0.00, P= 0.02).

En el caso de las variaciones temporales, los análisis estadísticos no mostraron

diferencias significativas (P> 0.05) en los valores isotópicos de las presas potenciales

entre temporadas (lluvias vs. secas vs. nortes), así como tampoco se encontraron

diferencias entre los diferentes años (2013 vs. 2014).

8.1.2 Isótopos estables en hembras anidadoras de tortuga verde

Las temporadas de anidación 2013 y 2014 fueron muy distintas, el número de

hembras anidando fue mayor en 2013, respecto a 2014. Se tomaron muestras a un

total de 93 individuos en 2013 y 29 en 2014. Debido a que no se pudieron tomar

muestras a todos los individuos, el mayor número de muestras se obtuvo en 2013 con

67 (piel), mientras que en 2014 fueron 29 (piel). Si bien, el número de muestras de

caparazón recolectadas fue igual o mayor a las de piel, sólo se logró analizar un

número reducido, las cuales se presentan como referencia de los valores isotópicos en

dicho tejido (Tabla 4). Las tallas de las hembras variaron de 94 cm a 117 cm (LCC) en

2013 y de 100 cm a 117 cm (LCC) en 2014.

La razón C:N varió dependiendo del tipo de tejido (Tabla 4), siendo mayor en plasma

(5.2 a 8.9) y menor en los de piel (3.3 a 4.0). Todos los valores δ13C fueron

normalizados (utilizando la ecuación 3 de Post et al. 2007), por lo que de ahora en

adelante, los valores δ13C se referirán a los δ13Cnormalizado.

Los valores isotópicos presentes en los tejidos de hembras de tortuga verde

presentaron un intervalo amplio (Tabla 4) en ambas temporadas (δ13C: -16.6 a -3.7 ‰

y δ15N: 2.3 a 9.6 ‰, en 2013; y δ13C: -15.0 a -4.4 ‰ y δ15N: 2.9 a 9.2 ‰; 2014.

31

Tabla 4: Número de muestras (N), porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de δ13C

y δ15N, razón C:N y δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de hembras anidadoras de

tortuga verde para las temporadas 2013 y 2014. Los valores están expresados en

intervalos.

Tejido N C % (Mín-Máx)

N % (Mín-Máx)

δ13C ‰ (Mín-Máx)

δ15N ‰ (Mín-Máx)

C:N (Mín-Máx)

δ13C ‰ Normalizado

(Mín-Máx) 2013

Sangre total 36 57.2 a 89.1 11.9 a 19.5 -15.1 a -6.7 2.7 a 7.5 5.0 a 5.8 -13.0 a -4.6 Plasma 32 26.7 a 63.8 3.9 a 10.2 -15.3 a -7.5 3.3 a 8.1 6.3 a 8.9 -11.1 a -3.7 Eritrocitos 32 56.5 a 62.9 13.6 a 15.2 -15.5 a -6.3 2.3 a 7.5 4.8 a 5.1 -14.0 a -4.9 Piel 67 40.6 a 47.5 11.9 a 14.7 -16.8 a -5.8 4.1 a 9.6 3.3 a 4.0 -16.6 a -5.6 Caparazón 1 41.1 14.5 -6.6 7.4 3.3 -6.7

2014

Sangre total 27 33.9 a 47.7 9.2 a 13.7 -15.7 a -6.9 2.9 a 7.8 3.9 a 4.4 -14.8 a -6.1 Plasma 16 42.3 a 49.3 8.3 a 9.9 -14.7 a -6.9 3.1 a 8.8 5.2 a 6.6 -12.0 a -4.4 Eritrocitos 16 46.0 a 48.9 14.2 a 15.2 -15.4 a -6.1 3.2 a 7.7 3.7 a 3.8 -15.0 a -5.7 Piel 29 39.7 a 45.3 12.5 a 14.4 -13.1 a -5.5 4.2 a 9.2 3.4 a 3.8 -13.0 a -5.3 Caparazón 3 44.9 a 46.4 13.4 a 14.0 -9.7 a -7.4 6.6 a 7.4 3.8 a 3.9 -9.3 a -6.8

Se encontraron diferencias significativas en los valores isotópicos de los tejidos en

ambos años. En 2013, los valores de δ13C en plasma fueron mayores que aquellos en

ST, ERT y piel (K-W: H=18.72, P= 0.0003, Fig. 9a) mientras que los valores de δ15N

en piel fueron mayores que los de ST y ERT (K-W: H= 38.29, P< 0.000, Fig. 9b). Los

valores de 2014 fueron similares, ya que PLA presentó valores enriquecidos de 13C (K-

W: H=18.92, P= 0.0008, Fig. 9a) y la piel presentó valores enriquecidos de 15N (K-W:

H= 32.62, P< 0.0001, Fig. 9b). Además, al comparar los tejidos entre ambos años, se

encontró que las muestras de piel de 2013 están empobrecidas en 13C en

comparación con las muestras de piel de 2014 (U= 589.00, P= 0.002, Fig. 9a, b).

32

No obstante la diferencia en los valores isotópicos de carbono en piel, los intervalos de

variación de δ13C y δ15N de los tejidos en ambos años son muy similares. Como se

puede observar en la gráfica de dispersión (Fig. 9), el plasma presenta los valores más

altos de δ13C en ambos años. En contraste, se puede ver que los valores de ST y ERT

están inversos al comparar 2013 vs. 2014, al igual que los valores de piel y CAP. Sin

embargo, los valores de CAP deben ser tomados con cautela por el reducido número

de muestras.

Figura 9: Variaciones de δ 13C y δ15N en tejidos de hembras de tortuga verde. a) Media

± DE de los valores isotópicos en tejidos de hembras anidadoras de la temporada

2013. b) Media ± DE de los valores isotópicos en tejidos de hembras anidadoras de la

temporada 2014.

3.0

4.0

5.0

6.0

7.0

8.0

9.0

-11.0 -10.0 -9.0 -8.0 -7.0 -6.0 -5.0 -4.0

δ15N

(‰ v

s. A

ire)

δ13C (‰ vs. PDB)

Sangre totalPlasmaEritrocitosPielCaparazón

3.0

4.0

5.0

6.0

7.0

8.0

9.0

-11.0 -10.0 -9.0 -8.0 -7.0 -6.0 -5.0 -4.0

δ15N

(‰ v

s. A

ire)

δ13C (‰ vs. PDB)

Sangre totalPlasmaEritrocitosPielCaparazón

a

b

33

Los valores de T. testudinum de los diferentes sitios y las esponjas de Akumal fueron

utilizados como referencia de comparación con valores isotópicos de los tejidos de las

hembras anidadoras. Se pudo identificar que los valores de los tejidos están cercanos

a los de los pastos de Puerto Morelos, Akumal y Mahahual, mientras que los valores

de pastos de Cancún, Tulum y las esponjas de Akumal están alejados (Fig. 10).

Figura 10: Variaciones de δ 13C y δ15N en sangre total (ST), plasma (PLA), eritrocitos

(ERT) y piel de hembras anidadoras de tortuga verde (temporadas 2013 y 2014), hojas

de T. testudinum de cinco sitios de Quintana Roo y esponjas de la Bahía de Akumal.

Los valores están expresados en media ± DE. Los cuadros de colores (azul, morado,

rojo, verde y amarillo) representan los valores en T. testudinum en los diferentes sitios.

34

Ya que los valores de δ13C y δ15N de los pastos marinos en Puerto Morelos, Akumal y

Mahahual son más representativos de los valores de δ13C y δ15N de PLA, ERT y piel,

fueron contrastados nuevamente (Fig. 11), esta vez utilizando los valores isotópicos de

los tejidos corregidos con los factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) propuestos por

Vander Zanden et al. (2012).

El plasma está más cercano a los valores de T. testudinum y S. filiforme de Akumal;

los valores de los eritrocitos están entre los valores de T. testudinum de Akumal y

Mahahual, los valores de S. filiforme de Mahahual y los de H. wrightii de Puerto

Morelos; y los valores de piel, se encuentran cerca de los valores de T. testudinum de

Mahahual y de H. wrightii de Puerto Morelos y Akumal (Fig. 11).

Figura 11: Comparación de los valores de δ13C y δ15N corregidos de plasma (PLA),

eritrocitos (ERT) y piel de hembras anidadoras de tortuga verde (valor promedio de

ambas temporadas) con los de los pastos marinos de Puerto Morelos (morado),

Akumal (rojo) y Mahahual (amarillo). Los valores están expresados en Media ± DE.

35

8.2 Hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde (Chelonia mydas) de la Bahía de Akumal

8.2.1 Isótopos estables (δ13C y δ15N) y factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) en el grupo control del Parque X'caret

La razón C:N varió de acuerdo al tejido, teniendo que PLA > ST > ERT ≥ CAP > Piel,

tanto en adultos como en juveniles (Tabla 5). Debido a que la razón C:N de todos los

tejidos fue ≥ 3.5, los valores δ13C fueron normalizados (Tabla 5) de acuerdo a la

ecuación 3 de Post et al. (2007).

Los valores isotópicos variaron entre machos y juveniles. En el caso de los machos,

los intervalos isotópicos fueron de -20.1 ‰ (ST, G3) a -16.1 ‰ (PLA, G1) para δ13C;

y de 9.0 ‰ (ERT, G3) a 13.7 ‰ (Piel, G1) para δ15N (Tabla 5). En los juveniles, el

δ13C varió de -20.3 ‰ (ST, 14 meses) a -14.0 ‰ (PLA y Piel, 10 y 12 meses), y el

δ15N de 7.2 ‰ a 12.4 ‰ (ERT y CAP, 10 y 14 meses. Tabla 5 ).

Al comparar los valores isotópicos de los tejidos de los machos no se encontraron

diferencias significativas (P> 0.05) entre grupos (ej. ST G1 vs. ST G2 vs. ST G3). Sin

embargo, sí se encontraron diferencias al comparar entre tejidos, teniendo que para el

G1 y G2, los valores de δ13C en CAP fueron menores al PLA o piel (K-W: H= 15.33 a

9.60, P< 0.05, Fig. 12a). En el caso del δ15N, los valores de piel y CAP fueron los más

altos y los de ST y ERT los más bajos, además PLA fue mayor que ERT (K-W: H=

53.10 a 72.22, P< 0.05, Fig. 12b) en los tres grupos. Esta diferencia entre tejidos se

aprecia con mayor claridad en la figura 13, donde además se observa la diferencia

isotópica entre el alimento y los tejidos de ≈3 ‰ (en ST y ERT) a ≈5 ‰ (en piel y

CAP).

36

Tabla 5: Porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de δ13C y δ15N, razón C:N y

δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de machos adultos y juveniles (10, 12 y 14

meses) de tortuga verde en cautiverio. Los valores están expresados en Intervalos.

Tejido C % (Mín-Máx)

N % (Mín-Máx)



C:N (Mín-Máx)


Adultos

G1 (n= 15)

Sangre Total 44.8 a 67.9 13.6 a 14.6 -20.4 a -19.5 9.3 a 10.0 3.8 a 5.6 -20.0 a -17.3

Plasma 38.6 a 60.4 10.6 a 12.2 -19.9 a -19.3 10.4 a 11.0 4.1 a 6.3 -19.0 a -16.1

Eritrocitos 45.4 a 68.3 14.2 a 15.3 -20.0 a -19.5 9.2 a 9.6 3.7 a 5.4 -19.7 a -17.5 Piel 41.1 a 47.7 12.7 a 14.8 -19.1 a -17.1 10.5 a 13.7 3.5 a 4.0 -18.7 a -17.2

Caparazón 41.0 a 47.3 12.4 a 14.0 -20.7 a -19.1 10.5 a 12.6 3.9 a 4.2 -19.9 a -18.5 G2 (n= 14) Sangre

Total 45.5 a 83.7 13.6 a 16.6 -20.4 a -19.5 9.4 a 10.0 3.7 a 6.0 -20.0 a -17.2

Plasma 40.2 a 66.7 11.4 a 12.6 -19.8 a -19.2 10.4 a 11.3 4.1 a 6.4 -19.1 a -16.7 Eritrocitos 46.1 a 72.4 14.4 a 15.5 -19.9 a -19.5 9.2 a 9.6 3.6 a 5.8 -19.5 a -17.3

Piel 43.1 a 47.1 13.4 a 14.5 -19.4 a -17.8 11.0 a 12.4 3.4 a 4.0 -18.9 a -17.3 Caparazón 39.8 a 47.6 11.1 a 14.1 -20.8 a -18.8 10.6 a 12.1 3.9 a 4.4 -19.9 a -18.4 G3 (n= 18) Sangre

Total 44.1 a 70.6 13.4 a 14.9 -20.5 a -18.9 9.2 a 9.8 3.7 a 5.9 -20.1 a -17.5


Piel 42.2 a 47.7 11.6 a 14.8 -20.2 a -17.2 10.8 a 12.1 3.5 a 4.2 -19.5 a -17.1 Caparazón 41.3 a 68.4 12.1 a 14.4 -20.7 a -18.6 10.8 a 12.3 3.9 a 6.0 -20.0 a -17.0 Juveniles

2013 10 meses (n= 8) Sangre Total 53.9 a 57.9 13.2 a 14.0 -17.9 a -17.3 9.6 a 10.4 4.8 a 5.1 -16.2 a -15.8


Piel 42.0 a 43.6 13.4 a 14.2 -15.8 a -14.2 10.1 a 11.2 3.5 a 3.7 -15.4 a -14.0 Caparazón 42.2 a 45.4 12.6 a 13.6 -16.8 a -16.2 11.5 a 12.4 3.9 a 4.0 -16.3 a -15.6 12 meses

(n= 6)

37

Sangre Total 63.3 a 65.4 13.0 a 13.5 -17.6 a -16.6 9.3 a 10.0 5.5 a 5.7 -15.4 a -14.5


Piel 43.2 a 45.3 13.6 a 15.0 -15.2 a -14.1 10.1 a 11.0 3.4 a 3.7 -15.0 a -14.0 Caparazón 42.0 a 46.3 12.7 a 14.2 -17.0 a -15.6 10.5 a 11.5 3.8 a 3.9 -16.5 a -15.1

2014 10 meses (n= 6) Sangre Total 43.2 a 46.1 12.7 a 13.8 -20.4 a -19.0 7.6 a 8.3 3.9 a 4.0 -19.8 a -18.4

Plasma 39.3 a 41.8 9.6 a 105. -20.7 a -19.2 8.7 a 9.8 4.5 a 5.1 -18.9 a -18.1 Eritrocitos 37.6 a 38.4 14.0 a 14.4 -20.4 a -19.1 7.2 a 8.1 3.7 a 3.8 -20.0 a -18.7

Piel 41.4 a 43.7 13.2 a 14.1 -19.0 a -17.4 8.8 a 9.7 3.5 a 3.7 -18.7 a -17.2 Caparazón 41.6 a 45.9 11.1 a 13.4 -20.2 a -17.2 7.9 a 9.9 3.9 a 4.7 -19.0 a -16.6 14 meses

(n= 5) Sangre Total 43.5 a 45.6 13.2 a 13.9 -20.7 a -19.3 7.3 a 7.5 3.8 a 3.9 -20.3 a -18.8


Piel 42.3 a 42.9 13.8 a 14.2 -17.9 a -17.2 8.2 a 8.9 3.5 a 3.6 -17.7 a -17.0 Caparazón 41.3 a 43.6 12.6 a 13.1 -19.8 a -18.4 8.0 a 8.5 3.8 a 3.9 -19.2 a -18.0

38

Figura 12: Variación isotópica en tejidos de machos de tortuga verde en cautiverio. a)

Valores de δ13C en tres grupos de machos. b) Valores de δ15N en tres grupos de

machos. Las letras (a,b,c) indican diferencias significativas entre los tejidos.

-25.0

-23.0

-21.0

-19.0

-17.0

-15.0

Sangre total Plasma Eritrocitos Piel Caparazón

δ13C

(‰ v

s. P

DB

)

G1G2G3

0.0

2.0

4.0

6.0

8.0

10.0

12.0

14.0


δ15N

(‰ v

s. A

ire)

G1G2G3

a

b

ab ab a a a b

ab b

a

c c

39

Figura 13: Variaciones isotópicas de δ13C y δ15N en sangre total (ST), plasma (PLA),

eritrocitos (ERT), piel y caparazón (CAP) de machos de tortuga verde en cautiverio y

del alimento (pellet) con el que se han alimentado desde 2010. Los valores están

expresados en media ± DE.

Contrario a los machos, las juveniles si mostraron diferencias entre grupos, teniendo

que los valores isotópicos de las juveniles de 10 y 12 meses (cohorte 2013) fueron

mayores (K-W: H= 16.79 a 20.46, P< 0.05) que los de las juveniles de 10 y 14 meses

(cohorte 2014), en todos los tejidos (Fig. 14a y b). Además, dentro de cada clase de

edad hubo diferencias significativas entre tejidos, donde los valores de δ13C en PLA y

piel fueron los más altos (K-W: H= 16.92 a 27.32, P< 0.05). Asimismo, los valores de

δ15N en PLA, piel y CAP fueron los mayores (K-W: H= 16.92 a 27.32, P< 0.05)

40

dependiendo de la clase de edad (Fig. 14a y b). Debido a estas variaciones, en la

figura 15 no se observan agrupamientos de tejidos, sino por cohortes donde la de

2013 (10 y 12 meses) se separa de la de 2014 (10 y 14 meses), además estos últimos

están más cerca de los valores isotópicos de los alimentos (gelatina y pellets).

Figura 14: Variaciones isotópicas de δ13C (a) y δ15N (b) en tejidos de juveniles de

tortuga verde de diferentes edades (10, 12 y 14 meses). Las letras (a,b,c) indican

diferencias significativas entre las cohortes (M= 2013, m= 2014).

-25.0

-23.0

-21.0

-19.0

-17.0

-15.0

-13.0

-11.0


δ13C

(‰ v

s. P

DB

)

10 M12 M10 m14 m

0.0

2.0

4.0

6.0

8.0

10.0

12.0

14.0


δ15N

(‰ v

s. A

ire)

10 M12 M10 m14 m

a a a

b

a a a a

a

a

b b b

b b

a a a

a

b b

b b b

41

Figura 15: Variaciones isotópicas de δ13C y δ15N en tejidos de juveniles de tortuga

verde de diferentes edades 10 y 12 meses (cohorte 2013, negro y gris,

respectivamente) y 10 y 14 meses (cohorte 2014, azul y rojo, respectivamente) y del

alimento (gelatina y pellets). Los valores están expresados en Media ± DE.

Debido a lo anterior, se consideró que sólo los machos se encontraban en equilibrio

isotópico con la dieta, por lo tanto, sólo se calcularon los factores de discriminación

para los machos. Los factores de discriminación de carbono (Δ13C) variaron de 1.72 ±

0.8 (ERT y CAP) a 2.43 ± 0.83 (PLA), mientras que los de Δ15N fueron de 3.13 ± 0.16

(ERT) a 5.36 ± 0.56 (piel, Tabla 6).

42


para diferentes tejidos de machos de tortuga verde en cautiverio.

Tejido Δ13C Δ15N Sangre total (n= 45) 1.82 ± 0.91 3.32 ± 0.19

Plasma (n= 45) 2.43 ± 0.83 4.48 ± 0.20 Eritrocitos (n= 45) 1.72 ± 0.82 3.13 ± 0.16

Piel (n= 43) 2.06 ± 0.49 5.36 ± 0.56 Caparazón (n= 42) 1.72 ± 0.86 5.34 ± 0.54

8.2.2 Isótopos estables y variación en presas potenciales de la Bahía de Akumal

Como se mencionó anteriormente (sección 8.1.1), las presas potenciales de Akumal

fueron: macroalgas, T. testudinum, H. wrightii, S. filiforme, esponjas y gasterópodos

(Tabla 3). Debido al bajo número de muestras de las algas (n= 2) no se tomaron en

cuenta para los análisis de esta sección. Los valores isotópicos de las esponjas y los

gasterópodos no fueron diferentes (P> 0.05). Sin embargo, los valores de δ15N de los

invertebrados fueron mayores que los de los pastos marinos (K-W: H= 23.43, P<

0.001, Fig. 16) y los de δ13C fueron menores (K-W: H= 48.98, P< 0.001, Fig. 16).

Además, los valores de δ13C en pastos marinos fueron diferentes en las tres especies,

teniendo S. filiforme > T. testudinum > H. wrightii (K-W: H= 41.79, P< 0.001, Fig. 16).

Por último, no se encontró un efecto de las temporadas (lluvias, secas y nortes) sobre

los valores isotópicos en las presas, sin embargo se encontraron diferencias

significativas entre años al comparar los valores δ15N de los pastos marinos (tres

especies combinadas), siendo los valores δ15N del 2013 mayores a los del 2014 (U=

42.00, P= 0.01, Fig. 17).

43

Figura 16: Variación de δ13C y δ15N de las presas potenciales de la Bahía de Akumal.

Los valores están expresados en media ± DE.


2013 2014-2.0

0.0

2.0

4.0

6.0

8.0

δ15N

(‰ v

s. A

ire)

Figura 17: Variación entre años (2013 vs. 2014) de los valores isotópicos de nitrógeno

en los pastos marinos de la Bahía de Akumal.

-1.0

1.0

3.0

5.0

7.0

9.0

-15.0 -13.0 -11.0 -9.0 -7.0 -5.0 -3.0

δ15N

(‰vs

. Aire

)

δ13C (‰ vs. PDB)

T. testudinumH. wrightiiS. filiformeEsponjasGasterópodos

44

8.2.3 Isótopos estables en juveniles de tortuga verde de la Bahía de Akumal

En total se capturaron 84 individuos, 12 de los cuales fueron recapturados (Tabla 7) en

más de tres ocasiones. El mayor número de muestras analizadas fueron de sangre

total (n= 131), mientras que de caparazón sólo fue una (Tabla 8). Las tallas de los

juveniles variaron de 33 cm a 83 cm (LCC).

Asimismo, la razón C:N varió de un tejido a otro (Tabla 8), siendo mayor en los tejidos

de plasma (4.3 a 7.2) y menor en los de piel (3.5 a 4.4). Por lo tanto, como la razón

C:N fue ≥ 3.5, todos los valores δ13C fueron normalizados, utilizando la ecuación 3 de

Post et al. (2007). Por lo que de ahora en adelante, los valores δ13C aquí reportados

se referirán a los δ13Cnormalizados.

Tabla 7: Información general de los 12 juveniles de tortuga verde recapturados en la

Bahía de Akumal entre noviembre de 2012 a diciembre de 2014.

Marca de identificación

Primera captura

Última captura

Total de recapturas

Tiempo total (días)

Talla de primera captura

(LCC, cm)

Talla de última captura

(LCC, cm) XD851 06/07/2013 13/12/2014 4 525 58.6 64.5

XD856/XT092 05/07/2013 13/12/2014 3 526 58.6 63

XD861/XT093 15/11/2012 18/07/2014 3 610 75.3 82.2

XD869 15/11/2012 13/03/2014 5 483 64.7 69.9

XD875 15/11/2012 12/03/2014 3 482 56.5 61.5

XD881 16/11/2012 18/07/2014 3 609 76.1 82.4

XD882 16/11/2012 23/08/2014 4 645 58 67

XD891 17/05/2013 18/07/2014 3 427 52.1 59.2

XH608 15/11/2012 13/03/2014 4 483 69.2 73.6

XH625 15/11/2012 13/12/2014 4 758 57.6 69.5

XT045 15/11/2012 17/07/2014 5 609 69.8 75.5

XT087 12/03/2014 13/12/2014 3 295 48.2 54

45

En lo que respecta a los valores isotópicos presentes en los tejidos, presentaron

intervalos amplios (Tabla 8) que van de -10.9 ‰ (ERT) a -2.9 ‰ (PLA) para δ13C y de

2.0 ‰ (PLA) a 8.0 ‰ (PLA y piel) para δ15N.

Tabla 8: Número total de muestras, porcentaje de carbono y nitrógeno, valores de

δ13C y δ15N, razón C:N y δ13Cnormalizado de los diferentes tejidos de juveniles de tortuga

verde de la Bahía de Akumal. Los valores están expresados en intervalos.

Tejido N C % (Mín-Máx)

N % (Mín-Máx)



C:N (Mín-Máx)


(Mín-Máx) Sangre

total 131 42.0 a 66.1 12.0 a 14.6 -12.4 a -5.8 2.3 a 7.8 4.4 a 6.3 -9.8 a -4.0

Plasma 115 39.6 a 57.8 9.4 a 11.7 -10.8 a -5.8 2.0 a 8.0 4.3 a 7.2 -9.7 a -2.9 Eritrocitos 115 44.6 a 63.4 13.6 a 15.4 -13.2 a -5.9 2.3 a 7.9 3.7 a 5.7 -10.9 a -4.4

Piel 77 40.2 a 50.4 10.8 a 17.0 -11.2 a -5.5 3.1 a 8.0 3.5 a 4.4 -10.2 a -5.2 Caparazón 1 47.9 13.8 -9.0 6.1 4.0 -8.3

Se encontraron diferencias significativas en los valores isotópicos de los tejidos de las

juveniles. Los valores de δ13C en plasma fueron mayores que aquellos en ST, ERT y

piel (K-W: H=135.44, P< 0.001, Fig. 18a). Mientras que, los valores de δ15N en piel

fueron mayores que los de ST, PLA y ERT (K-W: H= 46.13, P< 0.001, Fig. 18b).

Además, se encontró una correlación entre la talla y los valores isotópicos de los

cuatro tejidos (P< 0.05, Fig. 19). Asimismo, siguiendo la clasificación de tallas

propuesta por Ruiz (2008), se encontró que las juveniles de talla pequeña (< 50 cm

LCC) presentaron valores bajos de δ13C y δ15N en todos los tejidos (K-W: H= 6.31 a

13.66, P< 0.05, Fig. 20a y b) excepto PLA, donde las juveniles de talla mediana (50

cm a 70 cm LCC) presentaron valores enriquecidos en 13C (K-W: H= 8.02, P< 0.01,

Fig. 20a) en comparación con las tallas grandes (> 70 cm LCC).

46


PIEL ERT ST PLA-12.0

-10.0

-8.0

-6.0

-4.0

-2.0

δ13C

(‰ V

s. P

DB

)

Mediana 25%-75% Min-Max PIEL ERT ST PLA

1.0

3.0

5.0

7.0

9.0

δ15N

(‰ V

s. A

ire)

Figura 18: Variación de δ13C (a) y δ15N (b) en piel, eritrocitos (ERT), sangre total (ST) y

plasma (PLA) de juveniles de tortuga verde.

a a a a

b

a b b

b

b b b a

47

Figura 19: Correlación entre talla y los isótopos estables de carbono y nitrógeno en los

diferentes tejidos de juveniles de tortuga verde. Sangre total (a), plasma (b), eritrocitos

(c, d) y piel (e).

30 40 50 60 70 80 90

LCC (cm)

2.0

3.0

4.0

5.0

6.0

7.0

8.0δ15

N (‰

vs.

Aire

)

rs= 0.297, p< 0.05

30 40 50 60 70 80 90

LCC (cm)

1.0

2.0

3.0

4.0

5.0

6.0

7.0

8.0

9.0

δ15N

(‰ v

s. A

ire)

rs= 0.294, p< 0.05

30 40 50 60 70 80 90

LCC (cm)

2.0

3.0

4.0

5.0

6.0

7.0

8.0

9.0

δ15N

(‰ v

s. A

ire)

rs= 0.227, p< 0.05

30 40 50 60 70 80 90

LCC (cm)

-12.0

-11.0

-10.0

-9.0

-8.0

-7.0

-6.0

-5.0

-4.0

δ13C

(‰ v

s. P

DB

)

rs= 0.277, p< 0.05

30 40 50 60 70 80 90

LCC (cm)

-11.0

-10.0

-9.0

-8.0

-7.0

-6.0

-5.0

δ13C

(‰ v

s. P

DB

)

rs= 0.392, p< 0.05

e

a

b

c

d

48

Figura 20: Variación de δ13C (a) y δ15N (b) en tejidos de juveniles de tortuga verde de

acuerdo a las clases de talla: pequeña (< 50 cm LCC), mediana (50 cm a 70 cm LCC)

y grande (> 70 cm LCC).

Por último, aunque no se encontró una variación significativa de los valores isotópicos

entre temporadas (lluvias, secas y nortes), la prueba de Mann-Whitney mostró

diferencias significativas en los valores δ15N de plasma de los diferentes años,

teniendo que los valores del 2013 fueron mayores que los de 2014 (U= 44.00, P= 0.02,

Fig. 21), siendo éste el mismo patrón observado en los pastos marinos (Fig. 17).

-9.0

-7.0

-5.0

-3.0

Sangre total Plasma Eritrocitos Piel

δ13C

(‰vs

. PD

B)

Pequeña

Mediana

Grande

0.0

2.0

4.0

6.0

8.0

Sangre total Plasma Eritrocitos Piel

δ15N

(‰vs

. Aire

)

Pequeña

Mediana

Grande

a a a a a

b

a

ab

a a

b b b

c

b

b b ab b

a b

b

a ab

b

a b

b a ab b

49


2013 20142.0

4.0

6.0

8.0

δ15N

(‰ v

s. A

ire)

Figura 21: Variación entre años (2013 vs. 2014) de los valores isotópicos de nitrógeno

en plasma de las juveniles de tortuga verde de la bahía de Akumal.

El modelo de mezcla mostró que los pastos marinos son los que tienen una mayor

contribución a la dieta de las juveniles de Akumal. Los intervalos de contribuciones

fueron S. filiforme (mediana: 21 a 54 %) > T. testudinum (mediana: 17 a 39 %) > H.

wrightii (mediana: 7 a 35 %) > Invertebrados (mediana: 2 a 39 %) para los tres tejidos

(PLA, ERT y piel). Solamente dos de los 12 individuos mostraron una aparente

contribución relevante de los invertebrados, ambos en ERT, donde las medianas

fueron: 28 % (percentil 1 - 99: 8 - 50) y 39 % (percentil 1 - 99: 21 - 59), para los

individuos XD875 y XT045, respectivamente (Tabla 9). Asimismo, estos individuos

mostraron diferentes contribuciones a la dieta entre los tejidos, lo que se consideró

como indicador de posible variación de la dieta a través del tiempo (Tabla 9).

El modelo de mezcla para determinar variación con el tiempo en la dieta de los dos

individuos (utilizando los tres tejidos sanguíneos) indicó que, para el individuo XD875,

la posible contribución de los invertebrados disminuyó un 13 % y la contribución de S.

filiforme aumentó de manera proporcional entre la primer y la última captura

(invertebrados: 26 % a 13 %; S. filiforme: 25 % a 38%, Fig. 22). Para el individuo

XT045 se observó un patrón similar pero en menor grado, con una reducción del 12 %

en la contribución de los invertebrados a la dieta y un aumento del 5 % en la

contribución de S. filiforme, entre la primer y la última captura (invertebrados: 41 % a

29 %; S. filiforme: 23 % a 28%. Fig. 23).

50

Tabla 9: Posible contribución (%) de las presas potenciales de la Bahía de Akumal a

la dieta de las juveniles de tortuga verde recapturadas.

Marca de identificación Tejido

Thalassia testudinum

Mediana (Percentil 1–99)

Halodule wrightii Mediana

(Percentil 1–99)

Syringodium filiforme Mediana

(Percentil 1–99)

Invertebrados Mediana

(Percentil 1–99)

XD851 PLA 31 (1 - 70) 21 (0 - 58) 35 (2 - 91) 7 (0 - 46) ERT 29 (2 - 66) 26 (1 - 64) 36 (2 - 82) 7 (0 - 33) Piel 32 (2 - 69) 18 (0 - 56) 36 (2 - 79) 8 (0 - 54)

XD856/ XT092 PLA 33 (1 - 77) 19 (0 - 57) 38 (2 - 91) 3 (0 - 41) ERT 28 (1 - 59) 26 (0 - 64) 33 (2 - 82) 11 (1 - 35) Piel 30 (1 - 64) 14 (0 - 41) 50 (20 - 84) 4 (0 - 17)

XD861/ XT093 PLA 32 (1 - 77) 20 (1 - 63) 34 (1 - 81) 7 (0 - 46) ERT 29 (1 - 65) 27 (1 - 60) 35 (2 - 76) 8 (1 - 37) Piel 31 (1 - 70) 23 (1 - 58) 35 (2 - 72) 6 (0 - 46)

XD869 PLA 35 (1 - 70) 20 (0 - 60) 42 (3 - 80) 2 (0 - 12) ERT 26 (1 - 56) 27 (1 - 63) 35 (5 - 75) 11 (4 - 22) Piel 30 (1 - 69) 24 (1 - 64) 32 (2 - 76) 9 (0 - 53)

*XD875 PLA 33 (1 - 73) 18 (1 -61) 41 (3 - 83) 4 (0 - 32) ERT 24 (1 - 53) 22 (1 - 55) 27 (1 - 60) 28 (8 - 50) Piel 31 (2 - 66) 35 (3 - 68) 21 (1 - 48) 13 (1 - 33)

XD881 PLA 31 (1 - 81) 24 (1 - 59) 33 (1 - 76) 6 (0 - 48) ERT 30 (2 - 62) 28 (0 - 63) 35 (0 - 84) 7 (0 - 34) Piel 34 (2 - 76) 9 (0 - 44) 51 (11 - 79) 2 (0 - 11)

XD882 PLA 30 (1 - 72) 23 (1 - 62) 30 (1 - 74) 11 (0 - 49) ERT 31 (1 - 69) 27 (1 - 66) 36 (2 - 76) 4 (0 - 32) Piel 31 (1 - 65) 12 (0 - 52) 45 (3 - 90) 3 (0 - 40)

XD891 PLA 32 (1 - 71) 22 (1 - 59) 34 (1 - 80) 6 (0 - 47) ERT 28 (1 - 64) 25 (1 - 61) 32 (2 - 75) 13 (2 - 38) Piel 31 (1 - 69) 24 (1 - 55) 33 (3 - 64) 8 (0 - 43)

XH608 PLA 33 (1 - 88) 17 (0 - 54) 39 (1 - 94) 3 (0 - 33) ERT 28 (1 - 60) 29 (1 - 69) 35 (3 - 79) 7 (0 - 23) Piel 34 (2 - 72) 7 (0 - 37) 54 (18 - 88) 2 (0 - 12)

XH625 PLA 39 (2 - 79) 16 (0 - 59) 37 (2 - 77) 2 (0 - 32) ERT 29 (2 - 64) 27 (1 - 62) 36 (5 - 74) 8 (1 - 24) Piel 33 (2 - 74) 27 (2 - 54) 36 (6 - 64) 4 (0 - 16)

*XT045 PLA 25 (1 - 58) 12 (0 - 53) 49 (6 - 87) 8 (1 - 20) ERT 17 (0 - 46) 13 (0 - 44) 29 (1 -59) 39 (21 -59) Piel 28 (1 - 61) 14 (1 - 48) 42 (10 - 74) 13 (3 - 25)

XT087 PLA 31 (1 - 71) 20 (0 - 55) 35 (2 - 85) 6 (0 - 45) ERT 28 (1 - 62) 24 (1 - 60) 38 (2 - 87) 8 (1 - 35) Piel 32 (1 - 66) 21 (0 - 53) 37 (2 - 71) 6 (0 - 44)

* Indica los individuos con diferentes contribuciones a la dieta entre tejidos.

Negritas, indica la mayor contribución a la dieta.

51


individuo XD875, de acuerdo a los valores isotópicos en sangre. Se muestra la

contribución a la dieta en la primera captura (a), segunda captura (b) y última captura

(c) de acuerdo a los intervalos de confianza del SIAR (95, 75 y 25 %).

52


individuo XT045, de acuerdo a los valores isotópicos en sangre. Se muestra la

contribución a la dieta en la primera a la última captura (a, b, c, d, e) de acuerdo a los

intervalos de confianza del SIAR (95, 75 y 25 %).

53

9. Discusión

9.1 Identificación de posibles zonas de alimentación de hembras anidadoras de tortuga verde (Chelonia mydas) de la playa X'cacel-X'cacelito

9.1.1 Isótopos estables en presas potenciales de la costa de Quintana Roo

En el presente estudio se encontraron diferencias entre los grupos de presas

potenciales, siendo las macroalgas las que presentaron valores menores de δ13C y los

pastos fueron los que presentaron valores menores de δ15N. Asimismo, las

variaciones geográficas son importantes para poder diferenciar de un sitio a otro. Los

sitios de Cancún y Tulum difieren significativamente de Puerto Morelos, Akumal y

Mahahual. Estas mismas variaciones geográficas se ven reflejadas en los amplios

intervalos isotópicos en algas y pastos marinos.

Patrones de variación similares se han encontrado en otros estudios (Vizzini et al.,

2002; Sepúlveda-Lozada et al., 2015; Vaslet et al., 2015) donde los pastos marinos

presentan valores enriquecidos en 13C (algas: -19.5 a -12.1 ‰; pastos: -11.3 a -10.0

‰) y empobrecidos en 15N (algas: 1.1 a 9.5 ‰; pastos: -2.2 a 3.0) en comparación con

las macroalgas. Estas diferencias entre productores primarios, que es más notoria en

los valores δ13C, se deben principalmente a las diferencias fisiológicas (discriminación

durante la fotosíntesis) y a la utilización de diferentes fuentes (bicarbonato o CO2

disuelto) de carbono (Fry, 1991; Hemminga & Mateo, 1996). Estos factores pueden

incluso causar gran variabilidad en los valores isotópicos entre los diferentes grupos

de macroalgas de una misma región (Vizzini et al., 2002). Además, el tamaño del alga

también afecta los valores isotópicos ya que el área superficial tiene influencia en el

intercambio gaseoso entre la planta y el ambiente (Hein et al., 1995).

Aunado a las variaciones naturales en el ambiente, los aportes puntuales o difusos de

nutrientes de origen antropogénico vertidos hacia la zona costera pueden ocasionar

que los valores isotópicos de la base de la cadena trófica se vean enriquecidos en 15N

y empobrecidos en 13C (Carruthers et al., 2005; Sánchez et al., 2013). De hecho, las

diferencias isotópicas entre los sitios de muestreo, manifiestan que Cancún y Tulum

54

tienen un patrón similar de enriquecimiento en 15N y empobrecimiento en 13C. Estos

dos sitios son consideradas como de alto y mediano desarrollo en relación a la

afluencia de turismo (Sánchez et al., 2013). Por lo que, el número de turistas es

considerado uno de los factores que afectan la variabilidad del δ15N en la laguna

Nichupté (Cancún), además de la fuente de nitrógeno inorgánico disuelto, que en éste

caso es la descarga de aguas residuales tratadas y no tratadas (Carruthers et al.,

2005; Herrera-Silveira & Morales-Ojeda, 2009; Talavera et al., sometido).

9.1.2 Isótopos estables en hembras anidadoras de tortuga verde de X'cacel-X'cacelito

Los tejidos de las hembras anidadoras mostraron una variabilidad isotópica en ambas

temporadas. Los valores de δ13C mostraron el mayor intervalo de variación de 11 ‰

en los tejidos de piel de las hembras anidadoras del 2013. Mientras que, las muestras

de PLA del 2014 presentaron mayor variación en los valores de δ15N con diferencia de

5.7 ‰.

Variaciones isotópicas similares se han reportado en otros estudios de hembras

anidadoras. Hatase y colaboradores (2006) reportan diferencias isotópicas de 11.7 ‰

en δ13C y 7.6 ‰ en δ15N en muestras de huevos de 89 hembras anidando en las

costas de Japón. Asimismo, Vander Zanden y colaboradores (2013) reportan valores

isotópicos en piel de hembras de Tortuguero, Costa Rica, donde la diferencia en los

valores de δ13C es de 11.7 ‰ y para δ15N es de 6.4 ‰. Hatase y colaboradores (2006)

concluyen que el 69 % de las hembras de su población de estudio son herbívoras y

habitan zonas neríticas, mientras que el 31 % restante se distribuyen en zonas

pelágicas y presentan hábitos planctívoros. Vander Zanden y colaboradores (2013)

determinan que la variación isotópica en los tejidos de las hembras no se debe a que

se alimenten en diferentes niveles tróficos. La variabilidad isotópica en los tejidos fue

atribuida a diferencias espaciales de la composición isotópica de los pastos marinos.

55

Considerando lo anterior, los valores de δ15N de las tortugas de X'cacel tienen un

intervalo de variación menor que las tortugas de Japón y Costa Rica, lo que puede ser

indicativo de mínima variabilidad isotópica en la dieta. Sin embargo, ésta variabilidad

podría ser debido a diferencias en δ15N en la base de la cadena trófica, similar a la

población de Tortuguero. De hecho, los valores de los tejidos corregidos con los

factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) coinciden con los valores de los pastos

marinos (Fig. 11) y quedan muy por debajo de los valores de las esponjas (Fig. 10).

Esto sugiere que las hembras anidadoras de X'cacel presentan hábitos herbívoros,

como se ha sugerido para las poblaciones de tortuga verde del Caribe (Mortimer,

1981; Bjorndal, 1997; Bjorndal & Jackson, 2002).

La importancia de los factores de discriminación se resalta al identificar los posibles

sitios de alimentación, en función de la variación isotópica de presas y consumidores.

La comparación visual de los valores isotópicos, sin considerar la corrección con los

factores de discriminación (Fig. 10), indica una separación de aproximadamente 1‰

entre los valores de la piel y los valores sanguíneos en ambos isótopos (δ13C y δ15N).

Por el contrario, al hacer las correcciones, estas diferencias en los valores de piel

respecto a los otros tejidos se hacen evidentes sólo en los valores δ13C. Es decir, los

valores δ15N corregidos en piel son muy similares a los de PLA y ERT (Fig. 11), lo que

puede indicar que las tortugas se alimentan principalmente de pastos marinos, todo el

tiempo. Sin embargo, el hecho de que los valores δ13C corregidos sean menores

respecto a los tejidos sanguíneos y los pastos marinos, puede indicar diferencias

geográficas. Es decir, es posible que la piel esté reflejando señales isotópicas de

recursos de otro sitio de alimentación. Aunque también existe la posibilidad de que la

corrección para el δ13C no sea precisa.

La tasa de recambio en juveniles de tortuga caguama (C. caretta) reportada para

plasma es de 2 a 3 meses, para eritrocitos de ≈3.5 meses y para piel de ≈4 meses

(Reich et al., 2008). Vander Zanden y colaboradores (2013) consideran que la tasa de

recambio en piel de tortuga verde adulta debe ser mayor a los 4 meses, lo que

reflejaría la señal isotópica de la dieta en los sitios de alimentación previa a la

migración hacia las playas de anidación. Siguiendo esta misma premisa, los valores

56

δ13C y δ15N en PLA de las hembras anidadoras de X'cacel estarían reflejando la señal

isotópica de la dieta en los sitios de alimentación visitados durante la temporada de

anidación y los valores isotópicos en piel estarían reflejando la dieta previa a la

migración. Mientras que, los ERT podrían estar mostrando una señal isotópica de

transición de la dieta antes y después de la migración. Si bien, se cree que las

tortugas marinas no se alimentan durante la temporada de anidación, se han

reportado algunos casos donde sí se alimentan cuando hay recursos disponibles

(Hays et al., 2002). Aunque en el caso de las hembras de X'cacel, se desconoce si se

alimentan o no. Bajo el supuesto de que si se alimenten, los valores isotópicos de PLA

sugieren que las hembras de X'cacel estarían alimentándose, durante la temporada de

anidación, en Akumal, Mahahual o Puerto Morelos o de sitios cercanos con señales

isotópicas similares. Por ejemplo, se tiene referencia de pastos marinos de Punta Allen

(n= 7, δ13C: -5.6 ± 2.2 ‰ y δ15N: 2.1 ± 2.0 ‰) y X'cacel (n= 2, δ13C: -7.8 ± 1.3 ‰ y

δ15N: 2.8 ± 1.8 ‰) con valores similares a los de los pastos marinos de Akumal y

Mahahual.

Por otro lado, estudios utilizando transmisores satelitales, recaptura de tortugas con

marcas metálicas o análisis genéticos, indican que las tortugas del Caribe mexicano

migran hacia Florida, Carolina del Norte, Bahamas, Cuba, Barbados, entre otros sitios

(Garduño et al., 2001; Luke et al., 2004; Bass et al., 2006; Moncada et al., 2006;

Meylan et al., 2014), lo que sugiere que la población de hembras anidadoras de

X'cacel está conformada por individuos que provienen de múltiples sitios de

alimentación a lo largo del Caribe. Por lo tanto, los isótopos estables de carbono y

nitrógeno en piel podrían reflejar los valores de la dieta previa de algún sitio de

alimentación en el Caribe.

Para estimar cuántos posibles grupos (diferentes orígenes) existen dentro de la

población de hembras anidadoras de X'cacel, se realizaron dos análisis de similitud,

uno para cada temporada de anidación. Se utilizó un método de agrupación completo

(máxima distancia) y distancias euclidianas como distancias de ligado. Esto se hizo

considerando los valores isotópicos de la piel, ya que fue el único tejido que mostró

diferencias significativas entre ambas temporadas. En el análisis se incluyeron las

57

medias de valores isotópicos de piel de tortuga verde de sitios de alimentación

conocidos: Inagua, Bahamas; Long Island, Bahamas; RAAN, Nicaragua; RAAS,

Nicaragua (Vander Zanden et al., 2013) y por último, las juveniles de Akumal del

presente estudio. Esto, para tomarlos como puntos de referencia respecto a la

variabilidad isotópica en poblaciones de tortugas que se alimentan en distintas

regiones del Caribe.

En general, se observa que las hembras de la temporada 2013 se separan en dos

grandes grupos (Fig. 24a). En un grupo se agrupan junto con las tortugas de

Nicaragua (RAAN y RAAS) y Long Island, y en el otro grupo se encuentran las

tortugas de Akumal. Sólo un individuo queda independiente y es debido a que, el valor

de δ13C es muy bajo (-16.6 ‰). En la temporada 2014, las hembras de X'cacel forman

dos grupos principales (Fig. 24b), donde sólo las tortugas de Akumal quedan dentro de

uno de estos grupos. Un sólo individuo, con δ13C bajo (-13.0 ‰) se agrupa con los

valores de las tortugas de Nicaragua y Long Island. Mientras que, las tortugas de

Inagua quedan separadas en un grupo independiente.

De acuerdo a esto, las hembras de X'cacel de ambas temporadas parecen separarse

en dos grandes grupos. Sin embargo, debido a que no se tienen los valores isotópicos

de todas las posibles zonas de alimentación en el Caribe es difícil definir los posibles

orígenes de la población de X'cacel. Aparentemente tienen una distribución amplia y

se alimentan en diversas zonas del Caribe, y podrían incluir zonas como Nicaragua y

Bahamas. Sin embargo, la variabilidad isotópica de los pastos marinos dentro de un

mismo sitio hace difícil el poder diferenciar zonas geográficas. Esto se observa en

ambos dendrogramas ya que los sitios de Bahamas y Nicaragua se agrupan

cercanamente, lo cual no concuerda con la distancia geográfica entre los sitios. El

análisis de similitud resalta las diferencias isotópicas entre las hembras de las dos

temporadas, ya que las hembras de la temporada 2014 parecen alimentarse en sitios

distintos a los de las de la temporada 2013. Sin embargo, el reducido número de

muestras recolectadas en 2014 (n= 29) en comparación con 2013 (n= 67), limita ésta

interpretación sobre los sitios de alimentación previos a la temporada de anidación.

58

Figura 24: Análisis de similitud de los valores de δ13C y δ15N en piel de hembras de

tortuga verde de X'cacel, Bahamas (Long Island e Inagua), Nicaragua (RAAN y

RAAS), y Akumal. a) Temporada de anidación 2013, los números (1 a 67) representan

a las hembras de X'cacel. b) Temporada de anidación 2014, los números (1 a 29)

representan a las hembras de X'cacel.

δ13C

: -16

.6 ‰

δ15

N: 8

.5 ‰

δ13C

: -6.

9 ±

0.7

‰

δ15N

: 6.0

± 1

.3 ‰

δ13C

: -9.

1 ±

1.0

‰

δ15N

: 7.3

± 1

.1 ‰

δ13C:

-10.

3 ±

1.8

‰

δ15N

: 6.0

± 0

.7 ‰

δ13C:

-6.4

‰

δ15N:

1.7

‰

δ13C:

-7.1

± 1

.1 ‰

δ15

N: 8

.5 ±

0.5

‰

δ13C:

-6.7

± 0

.9 ‰

δ15

N: 6

.4 ±

0.8

‰

a

b

59

Referente a estudios con transmisores satelitales, sólo se tiene conocimiento de una

hembra de X'cacel a la que se le colocó un transmisor en la temporada de anidación

2011. Sin embargo, la transmisión duró poco tiempo y cesó en el mes de diciembre del

mismo año, la tortuga se encontraba frente a las costas de Celestun, Yucatán,

después de haber permanecido varias semanas en la zona cercana a Cabo Catoche,

al Norte de Quintana Roo (Pronatura, 2011). Garduño et al. (2001) reportan que una

hembra con transmisor satelital salió de Isla Mujeres y se dirigió a Florida donde

permaneció durante los 5 meses de transmisión.

De manera general, los resultados muestran que las presas potenciales de la costa de

Quintana Roo presentan valores isotópicos variables de acuerdo al sitio. Los

principales factores que afectan estas variaciones isotópicas son los aportes de

nutrientes de origen antropogénico y el desarrollo turístico, además de las diferencias

fisiológicas de cada grupo. Por otro lado, las hembras anidadoras presentan intervalos

de variación isotópica amplios. Sin embargo, los valores de δ13C y δ15N son más

cercanos a los valores de los pastos marinos respecto a los valores de los

invertebrados. Esto sugiere que las hembras de X'cacel son de hábitos herbívoros.

Los valores isotópicos del PLA sugieren que las hembras se pueden alimentar durante

la temporada de anidación en sitios como Puerto Morelos, Akumal y Mahahual.

Mientras que los valores isotópicos de la piel pueden indicar sitios de alimentación

previos a la migración hacia zonas de alimentación, de diferentes regiones del Mar

Caribe.

Determinar los sitios de alimentación y múltiples orígenes de la población de las

hembras anidadoras de X'cacel es difícil debido a que es necesario conocer la

variabilidad isotópica de los pastos marinos en las diferentes zonas de alimentación.

Por lo tanto, es necesario realizar estudios adicionales. Por esto es recomendable

mantener el monitoreo de esta población anidadora y conjuntar los estudios isotópicos

con transmisores satelitales para lograr tener resultados más robustos. Eso permitiría

complementar la información sobre los sitios de alimentación y las rutas migratorias

postanidatorias.

60

9.2 Hábitos alimenticios de juveniles de tortuga verde (Chelonia mydas) de la Bahía de Akumal.

9.2.1 Isótopos estables (δ13C y δ15N) y factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) en el grupo control del Parque X'caret

Los intervalos isotópicos encontrados en tejidos de tortuga verde en cautiverio son

ligeramente mayores en machos que en juveniles. Para el δ13C, la variación media

(todos los tejidos) fue de 2.3 ‰ para machos, y en juveniles de 0.9 ‰ para la cohorte

2013 y 1.3 ‰ para la cohorte 2014. Mientras que, en el δ15N fue de 1.9 ‰ para

machos y en juveniles de 0.9 ‰ para la cohorte 2013 y 0.8 ‰ para la cohorte 2014.

Vander Zanden y colaboradores (2012) reportan intervalos para epidermis de juveniles

en cautiverio de 0.8 ‰ y 1.5 ‰ (δ13C y δ15N, respectivamente), los cuales son distintos

a los intervalos de δ13C de piel de machos y juveniles (combinados) de este estudio

(δ13C:1.8 ‰) y similar al δ15N (1.3 ‰). Si bien, los intervalos en las tortugas en

cautiverio de ambos estudios son menores comparados con los encontrados en piel

de poblaciones de juveniles silvestres (δ13C:5.4 ‰ y δ15N: 6.6 ‰, Bjorndal & Bolten,

2010; δ13C: 5.0 ‰ y δ15N: 4.9 ‰, juveniles de Akumal del presente estudio), Vander

Zanden y colaboradores (2012) sugieren que estas diferencias entre poblaciones de

tortugas silvestres y tortugas en cautiverio se deben principalmente a la variabilidad en

el alimento de las poblaciones silvestres, mientras que la poca variabilidad en las

poblaciones en cautiverio es debida a las diferencias fisiológicas entre los individuos.

En este estudio, las juveniles en cautiverio fueron alimentadas con dos dietas

diferentes (pellets y gelatina), lo que marcó isotópicamente una variación entre las

cohortes, adicional a la variación innata entre ambos grupos. Es notorio que la cohorte

2013 presenta valores isotópicos mayores que la cohorte 2014 (Fig. 15). La variación

isotópica entre estos dos grupos puede deberse a que las dietas fueron suministradas

en diferentes periodos, la aceptación de la dieta por parte de las juveniles y a la

preparación de las dietas de gelatina que son realizadas manualmente en el Parque

X'caret. Sin embargo, la variabilidad de la composición isotópica de la gelatina no es

posible conocerla debido a que sólo se obtuvieron muestras del 2013.

61

La diferencia en las tasas de crecimiento es otro factor que interviene en la

composición isotópica de los tejidos de los individuos (Kurle et al., 2014; Steinitz et al.,

2015). Esta relación con la tasa de crecimiento es más clara para el δ15N, ya que los

organismos en crecimiento tienen un balance proteico positivo, es decir, retienen más 14N en su cuerpo (vía depositación en tejidos) del que eliminan en la excreción de

desechos, a diferencia de individuos con poco o nulo crecimiento que presentan un

balance proteico nulo o negativo (Martínez del Rio & Wolf, 2005). Por lo tanto, los

juveniles podrían presentar valores de δ15N menores que los adultos (Steinitz et al.,

2015). Sin embargo, este comportamiento no se observa en las juveniles de X'caret, ni

siquiera al comparar las edades de una misma cohorte, al contrario, las de edad más

pequeña presentan valores δ15N mayores, aunque las diferencias no son significativas

(Fig. 15). Esto sugiere que las tasas de crecimiento pueden no variar lo suficiente

entre las edades de 10, 12 y 14 meses. Además hay que tomar en cuenta la posible

inconsistencia en la proporción entre alimentos (pellet y gelatina) proporcionado en los

distintos años.

Por otro lado, las tortugas verdes de X'caret (machos y juveniles) mostraron valores de

δ13C mayores en PLA y piel y valores de δ15N mayores en PLA, piel y CAP. Éstas

diferencias en los valores isotópicos entre tejidos mostraron un patrón similar a lo

reportado en otros estudios de tortugas verdes en cautiverio (Seminoff et al., 2006;

Vander Zanden et al., 2012). La diferencia isotópica entre tejidos se debe

principalmente a que están constituidos por diferentes aminoácidos con diferentes

valores de δ13C y δ15N (Popp et al., 2007; Martínez del Rio et al., 2009), algunos

pueden mantener valores similares a los de la dieta y otros pueden cambiar debido a

procesos metabólicos (Popp et al., 2007). Es por eso que los animales mantenidos

con una dieta constante pueden mostrar valores isotópicos variables en sus tejidos

(Kurle et al., 2014). Por ejemplo, se ha visto que en tejidos que contienen queratina,

como la piel y el caparazón (Tieszen et al., 1983; Popp et al., 2007), los altos valores

de δ13C pueden estar relacionados con los aminoácidos específicos de estos tejidos

(glicina, serina y glutamato), los cuales presentan altos valores de δ13C en

comparación con otros aminoácidos (Marshall et al., 1991; Newsome et al., 2010). En

el caso del δ13C las diferencias entre tejidos también pueden deberse al contenido de

62

lípidos, ya que estos tienden a estar empobrecidos en 13C (DeNiro & Epstein, 1977).

Sin embargo, en este estudio se realizó la normalización de los valores de δ13C,

mediante corrección matemática, para eliminar el efecto de los lípidos en los valores

isotópicos (Post et al., 2007).

Estas mismas variaciones de δ13C y δ15N en los tejidos se ven reflejadas en los

factores de discriminación en diferentes especies (Vander Zander et al., 2012; Kurle et

al., 2014; Steinitz et al., 2015). En este caso los factores de discriminación para

machos fueron Δ13C: PLA > Piel > ST > ERT > CAP, y Δ15N: Piel > CAP > PLA > ST >

ERT.

Al comparar los factores de discriminación de los machos del presente estudio con los

de los juveniles reportados por Seminoff et al. (2006) y Vander Zanden et al. (2012),

se observa que los de los machos son mayores que en los juveniles del estudio de

Seminoff, mientras que son ligeramente mayores que los del estudio de Vander

Zanden (Tabla 2). Lo cual concuerda con lo mencionado anteriormente sobre la tasa

de crecimiento, ya que en este caso las juveniles de menor talla (estudio de Seminoff)

probablemente tengan una tasa de crecimiento mayor. Esto hace referencia a lo

mencionado por Vander Zanden et al. (2012) sobre su población de juveniles de

mayor talla, que probablemente tienen una tasa de crecimiento reducida, lo que

conlleva a valores de Δ15N altos. Por lo tanto, la tasa de crecimiento de los machos

sería nula por lo que es de esperarse que sus Δ15N (Martínez del Rio & Wolf, 2005)

sean mayores que los de los juveniles. Por otro lado, al comparar los factores de

discriminación de los machos con los reportados por Vander Zanden et al. (2012) para

hembras adultas (Tabla 10) no se observan grandes diferencias entre los valores de

Δ15N. Si bien es probable que no haya efecto por la tasa de crecimiento, es posible

que las diferencias sean principalmente por el tipo de alimento. Aunque, el alimento es

similar en contenido energético, las diferencias isotópicas en el alimento son notables

en lo que respecta al δ15N, siendo los valores del alimento de los machos mayores a

los de las hembras (media: 6.2 ‰; media: 2.5 ‰, respectivamente).

63


para machos y hembras de tortuga verde.

Tejido Machos Hembrasa

Δ13C Δ15N Δ13C Δ15N Sangre total 1.82 ± 0.91 3.32 ± 0.19 --- ---

Plasma/Suero 2.43 ± 0.83 4.48 ± 0.20 0.24 ± 0.61 4.17 ± 0.41 Eritrocitos 1.72 ± 0.82 3.13 ± 0.16 0.30 ± 0.58 2.48 ± 0.35

Piel/Epidermis-dermis 2.06 ± 0.49 5.36 ± 0.56 1.62 ± 0.61 /

2.58 ± 1.19 4.04 ± 0.44 / 4.93 ± 0.59

Caparazón 1.72 ± 0.86 5.34 ± 0.54 --- --- a Vander Zanden et al. 2012.

En este caso del Δ13C es posible que también el alimento tenga efecto en las

diferencias entre clases de edad y sexos. Se ha observado en mamíferos alimentados

de dietas complejas (con varias fuentes de proteína animal y vegetal), un efecto de las

rutas isotópicas (routing), provocando que haya una mayor variación en los Δ13C entre

tejidos (Kurle et al., 2014). Sin embargo, estas diferencias sólo se pueden identificar

conociendo los valores isotópicos de cada componente de la dieta (proteínas,

carbohidratos y lípidos). Otro aspecto a considerar son las diferencias fisiológicas

entre hembras y machos, ya que es posible que haya un efecto por la producción de

huevos, aumentando el nivel de triglicéridos en el plasma de las hembras (Hamann et

al., 2002), lo que podría generar valores Δ13C menores. En el estudio de Vander

Zanden et al. (2012) las hembras fueron muestreadas antes de la temporada de

anidación. En este mismo sentido, los lípidos pueden tener un gran efecto en los Δ13C

de los estudios en comparación. Por ejemplo, Seminoff et al. (2006) realizaron

extracción de lípidos en la dieta y en los tejidos de piel, pero no en los tejidos de

sangre; esto puede tener un efecto en los factores de discriminación de la sangre ya

que se sabe que el plasma puede contener una gran cantidad de lípidos (Lehninger,

1982). Esto se respalda con la razón C:N, ya que en este estudio el PLA fue el que

presentó los valores más altos (4.1 a 6.4, Tabla 5). En el estudio de Vander Zanden et

al. (2012) no se realizó la extracción de lípidos a ningún tejido porque la razón C:N fue

< 3.5, sin embargo, la dieta presentó una razón C:N de 7.5, por lo que es posible que

haya un efecto de los lípidos en el δ13C y, por ende, en el Δ13C. Por último, en este

64

estudio no se realizó extracción de lípidos y debido a que todos los tejidos presentaron

una razón C:N ≥ 3.5 fue necesaria la normalización matemática de los valores δ13C.

Sin embargo, la dieta (C:N 7.8 a 12.3) no pudo ser normalizada ya que no se puede

aplicar ninguna de las ecuaciones matemáticas existentes debido a la naturaleza

compleja del alimento.

En general, se puede concluir que las variaciones isotópicas en los tejidos de machos

y juveniles del Parque X'caret son similares a los de otras tortugas verdes en

cautiverio. A pesar de que las juveniles no presentan un patrón claro debido a la

diferencia de alimentos y a las variaciones naturales entre las cohortes, los valores

isotópicos en los diferentes tejidos se comportan similar a los de los machos (δ13C:

mayor en PLA y piel, δ15N: mayor en piel, CAP y PLA). En el caso de los factores de

discriminación obtenidos para los machos se encontró que son diferentes a los Δ13C y

Δ15N de juveniles de tortuga verde y en menor medida a los de hembras adultas.

Estos factores pueden ser afectados por la tasa de crecimiento, periodo reproductivo,

dieta y contenido de lípidos. Por lo tanto, se considera que los Δ15N pueden ser

utilizados como referencia en estudios tróficos de tortugas marinas machos. Sin

embargo, para los Δ13C se recomienda cautela para su utilización, asimismo, se

recomienda la extracción de lípidos de los tejidos y de la dieta, en caso de ser

necesario.

9.2.2 Isótopos estables en presas potenciales y juveniles de tortuga verde de la Bahía de Akumal

9.2.2.1 Presas potenciales de Akumal

Los isótopos estables obtenidos en H. wrightii y S. filiforme son similares a los

reportados por Mutchler et al. (2007 y 2010) para la Bahía de Akumal (δ15N: 2.4 a 3.0

‰, y 1.5 a 5.0 ‰, S. filiforme y H. wrightii, respectivamente; δ13C media ± DE: -7.1 ±

3.7 ‰, y -10.0 ± 1.0 ‰, S. filiforme y H. wrightii, respectivamente). En el caso de T.

testudinum, para la Bahía de Akumal, Sánchez y colaboradores (2013) reportaron que

los valores de δ15N no habían cambiado significativamente entre el periodo 2005 a

2012. Sin embargo, los valores de δ15N (2005: 6.0 a 8.0 ‰, Mutchler et al., 2007;

65

2007: 3.6 a 8.0 ‰, Mutchler et al., 2010; 2011 - 2012: 7.3 a 7.0 ‰, Sánchez et al.,

2013) son mayores a los encontrados en este estudio (2012: 3.9 a 5.5 ‰, 2013: 1.6 a

5.2 ‰, y 2014: -2.3 a 4.3 ‰); lo cual demuestra que en los últimos años hubo un

cambio en los valores δ15N. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas

entre las temporadas (nortes, secas y lluvias) al comparar los valores isotópicos de las

tres especies de pastos marinos. Por lo que, la disminución en el δ15N podría deberse

a un cambio en las condiciones ambientales que afectó la entrada de nutrientes

nitrogenados a la bahía. Esto podría estar relacionado con las diferencias encontradas

entre años (2013 y 2014) en los valores δ15N de los productores primarios (Fig. 17).

Los resultados mostraron que las hojas de las tres especies de pastos marinos de

2013 están enriquecidas en 15N en comparación con los de 2014. En la laguna

Nichupté (Cancún) se encontró un patrón similar en las hojas de T. testudinum, donde

la disminución en los valores de δ15N de 2014 puede ser el resultado de un periodo

atípico de lluvias intensas durante el 2013 que afectó esta región del Caribe mexicano;

causando un enriquecimiento en 14N en los tejidos de T. testudinum debido a la

contribución de agua subterránea con composición isotópica de depositación

atmosférica (Talavera et al., sometido). Esta variación no se pudo apreciar en los

valores isotópicos de los invertebrados posiblemente debido al bajo número de

muestras.

9.2.2.2 Variación isotópica en juveniles de tortuga verde

Los juveniles de la Bahía de Akumal presentaron variaciones isotópicas entre tejidos,

al igual que las tortugas del grupo control del Parque X'caret (sección 9.2.1), donde los

valores más altos de δ13C se encontraron en el PLA y los de δ15N en piel. Como ya se

mencionó antes, estas variaciones en los tejidos se deben principalmente por las

diferencias en aminoácidos de cada tejido (Popp et al., 2007, Martínez del Rio et al.,

2009).

Asimismo, las correlaciones de los valores isotópicos en PLA, ERT y piel (Fig. 19) y

las diferencias entre clases de talla (Fig. 20) pueden explicarse por el balance

proteico. Si bien, es posible que la tasa de crecimiento no sea muy diferente entre los

66

juveniles de Akumal, la correlación encontrada no es muy fuerte, sin embargo es

significativa. Esto puede indicar que hay un efecto por parte de la tasa de crecimiento

en los valores isotópicos de los tejidos de las juveniles, siendo las tortugas más

pequeñas las que presentan valores isotópicos empobrecidos en 15N y 13C debido a la

retención del isótopo ligero en los tejidos (Martínez del Rio & Wolf, 2005). Si bien este

comportamiento se presenta generalmente en el δ15N, Steinitz et al. (2015) reportaron

un patrón similar en reptiles terrestres, donde los individuos más jóvenes y con tasas

de crecimiento mayores mostraron valores δ13C menores a los de los adultos.

Con respecto a la variación entre años (2013 y 2014) en los valores δ15N de PLA (Fig.

21), es evidente que refleja el cambio en los valores isotópicos de los productores

primarios, como se mencionó en la sección anterior.

Las tortugas verdes son consideradas principalmente herbívoras y se ha documentado

que en el Mar Caribe su recurso principal es T. testudinum (Moritmer, 1985; Bjorndal &

Bolten, 2010). También, hay referencias sobre la importancia del forrajeo de estas

especies sobre las praderas de pastos, así como sus posibles repercusiones

(Bjorndal, 1980; Bjorndal & Bolten, 2010; Molina-Hernández & van Tussenbroek,

2014). Sin embargo, existen poblaciones fuera del Caribe que presentan una

omnivoría incluso después del reclutamiento en zonas de alimentación neríticas

(Cardona et al., 2009; González- Carman et al., 2014). Además, las poblaciones con

una gran variedad de recursos disponibles parecen preferir alimentarse de algas o

recursos animales en lugar de los pastos marinos (Burkholder et al., 2011).

Al comparar los valores isotópicos de las juveniles de Akumal con los de las tortugas

verdes de otras zonas geográficas, se observa que los tejidos en este estudio están

enriquecidos en 13C y empobrecidos en 15N en comparación con las tortugas verdes

de hábitos omnívoros de Shark Bay, Australia (piel: -22.4 a -9.8 ‰ para δ13C y 4.7 a

10.8 ‰ para δ15N; Burkholder et al., 2011); San Diego Bay, E.U.A. (piel: -18.9 a -13.7

‰ para δ13C y 8.7 a 19.3 ‰ para δ15N; Lemons et al., 2011); Florida, E.U.A.

(epidermis: -15.6 a -8.7 ‰ para δ13C y 7.4 a 11.6 ‰ para δ15N; Williams et al., 2013) y

Samborombón, Argentina (varios tejidos: -17.9 a -15.5 ‰ para δ13C y 8.8 a 12.1 ‰

para δ15N; González-Carman et al., 2014).

67

Aunque en este estudio los intervalos isotópicos son más pequeños que los

reportados para tortugas verdes omnívoras, son lo suficientemente amplios como para

considerar que la población puede tener individuos con diferentes posiciones tróficas.

Esto es debido a que los intervalos de δ15N en PLA, ERT y piel (4.9 ‰, 4.7 ‰ y 4.2 ‰,

respectivamente) son mayores a los valores de enriquecimiento trófico (0.22 a 4.06 ‰)

reportados para los juveniles de tortuga verde (Seminoff et al., 2006; Vander Zanden

et al., 2012). Esto respalda los resultados obtenidos de individuos recapturados como

el XD882 y el XT045 que parecen ocupar diferentes niveles tróficos debido a que las

diferencias entre las medias de los valores de δ15N de los tejidos de ambos juveniles

es mayor a 3.0 ‰ (ej. pielXD882: 4.3 ‰; pielXT045: 7.6 ‰).

En estos casos, los modelos de mezcla son de gran utilidad debido a que permiten

identificar una posible contribución de los recursos a la dieta de los consumidores

(Inger et al., 2010). Para el modelo de mezcla se utilizaron solamente los individuos

que fueron recapturados en más de tres ocasiones, lo cual permitió determinar qué tan

variable es la población con el paso del tiempo.

La variación isotópica de los individuos recapturados fue de -10.6 a -3.3 ‰ para δ13C y

de 3.1 a 8.0 ‰ para δ15N (todos los tejidos), mientras que la variación isotópica de los

84 individuos muestreados fue de -10.9 a -2.9 ‰ para δ13C y de 2.0 a 8.0 ‰ para δ15N

(todos los tejidos). De acuerdo a esto, se considera que los valores isotópicos de los

tejidos de las recapturas representan el nicho isotópico de la población de estudio de

juveniles de tortuga verde de la Bahía de Akumal.

El modelo de mezcla mostró que el recurso que parece contribuir más a la dieta de las

juveniles de Akumal es S. filiforme y no T. testudinum como se había reportado (Ruiz,

2008). Esto puede indicar lo siguiente: 1) la diferencia isotópica entre las tres especies

de pastos no es lo suficientemente robusta y, por lo tanto, el modelo puede estar

teniendo problemas para distinguir entre los recursos; 2) la población de juveniles

realmente se está alimentando en mayor proporción de S. filiforme.

El punto número 1) hace referencia a la sensibilidad del modelo de mezcla, si bien se

realizaron pruebas para asegurar el correcto funcionamiento del modelo (Inger et al.,

68

2010), es posible que el programa haya tenido problemas para diferenciar entre los

recursos, ya que para algunos individuos, la matriz diagnóstico mostró correlaciones

relativamente altas (-0.50 a -0.65) entre T. testudinum y S. filiforme, lo que puede

indicar que un recurso está siendo subestimado y el otro sobreestimado (Inger et al.,

2010; Phillips et al., 2014). Sin embargo, esa situación se dio con un número reducido

de individuos.

Referente al punto número 2) si la población de juveniles de Akumal realmente se está

alimentando de S. filiforme en mayor cantidad que T. testudinum puede deberse a una

variedad de situaciones: a) la selección de recurso está cambiando debido a la

disponibilidad. Algunos estudios realizados en las praderas de pastos de Akumal han

descrito que T. testudinum es la especie más consumida por las tortugas verdes

(Molina-Hernández & van Tussenbroek, 2014); sin embargo, también han reportado

una disminución importante en la biomasa de esta especie (Molina-Hernández & van

Tussenbroek, 2014; Lacey et al., 2014). Por lo que se podría considerar que, si la

biomasa de T. testudinum está disminuyendo, es posible que las tortugas estén

aprovechando otro recurso más abundante, en este caso sería S. filiforme. b) La

actividad de forrajeo y selección de recursos está siendo afectada por la presencia de

turistas en la región. La cantidad de visitantes anuales en la zona ha aumentado en los

últimos años. En 2013 la afluencia de turistas en la Riviera Maya rebasaba los 4

millones, para 2015 la afluencia turística aumentó a más de 4.6 millones (SEDETUR,

2013 y 2015). En la bahía de Akumal, las actividades de snorkel diarias en 2014

sobrepasaban las 700 (julio y agosto, CEA, datos sin publicar). Esta sobre carga de

turistas ha tenido como consecuencia un acoso constante hacia las tortugas marinas,

las cuales han modificado su comportamiento e incluso se ha observado, con estudios

de radio telemetría, que las tortugas salen de la bahía cuando el número de turistas es

grande (CEA, datos sin publicar). Es posible que esta modificación en el

comportamiento tenga como consecuencia la selección de otro recurso, por ejemplo

uno alejado de la costa. Ruiz (2008) reporta que las praderas de T. testudinum en

Akumal están más cercanas a la costa, mientras que las de S. filiforme y H. wrightii

están más alejadas.

69

Cualquiera que sea la razón por la cual los juveniles se alimenten de S. filiforme en

lugar de T. testudinum, este cambio en la selección de recursos podría ser un reflejo

del estrés en el que se encuentra el ecosistema. Si bien la disminución de T.

testudinum puede deberse al forrajeo constante como proponen Molina-Hernández &

van Tussenbroek (2014) no se puede obviar la posible afectación antropogénica en la

región, que incluso podría estar afectando más a las praderas de pastos marinos que

el forrajeo de las tortugas. Es importante determinar si la abundancia de S. filiforme en

comparación con la de T. testudinum está cambiando y si se está convirtiendo en una

especie dominante. El problema es que muchos de los estudios que se han hecho con

respecto a la cobertura de los pastizales, no toman en cuenta esta especie por sí sola,

sino que la estudian siempre junto a H. wrightii por lo que es difícil tener una visión

clara de si se ha modificado o no la abundancia de S. filiforme en la región (CEA,

datos sin publicar).

De acuerdo a los resultados del modelo de mezcla, son pocos los individuos que

reflejaron un cambio aparente en la dieta con el paso del tiempo. Solo en uno de ellos

(XD875) se observa una aparente disminución de consumo de recursos de origen

animal con el paso del tiempo (Fig. 22). Esto se respalda con el cambio ontogénico en

la alimentación que tienen los juveniles al reclutarse en una zona de alimentación

(Mortimer, 1995; Bjorndal, 1997; Cardona et al., 2009). Sin embargo, al parecer

algunos individuos podrían mantener el consumo del recurso animal por mucho

tiempo, como es el caso de la XT045 que aparentemente mantiene un consumo de

esponjas de entre 41 a 29 % (Fig. 23). Si se toma en cuenta el periodo de tiempo

durante el cual se capturó este individuo (646 días) y la tasa de recambio de los tejidos

(piel, aproximadamente 4 meses, Reich et al., 2008), es posible que este consumo de

invertebrados se haya mantenido por al menos dos años. Además, la talla de primera

captura de este individuo fue de 69.8 cm, lo que indica que está por entrar a la clase

de tallas de individuos grandes. Es decir, este individuo ya tenía tiempo de haberse

reclutado en la bahía, por lo que el consumo de invertebrados pudo haberse

mantenido por varios años, por lo que en este caso se puede decir que se trata de un

individuo con hábitos omnívoros.

70

Por lo tanto, ésta población puede caracterizarse por presentar un alto grado de

herbivoría y la especialización de algunos individuos que exhiben una alimentación

omnívora no necesariamente relacionada con la edad del individuo. Esta diferencia en

el nivel trófico se ve reflejada en el cambio de >3 ‰ de los valores isotópicos de

nitrógeno de los individuos XD882 y XT045, donde aparentemente un individuo se

alimenta principalmente de pastos marinos y el otro tiene un consumo relevante de

invertebrados (Tabla 9).

10. Conclusiones

• Los valores isotópicos de las presas potenciales de tortugas verde de la costa

de Quintana Roo mostraron variación entre sitios. Los principales factores que

afectan estas variaciones isotópicas se relacionan principalmente con los

aportes de nutrientes de origen antropogénico y el desarrollo turístico, además

de las diferencias fisiológicas de cada grupo.

• Aunque las hembras anidadoras de X'cacel presentan intervalos de variación

isotópica amplios, los valores de δ13C y δ15N en los tejidos de las hembras

(corregidos con los factores de discriminación) son más cercanos a los valores

de los pastos marinos con respecto a los valores de los invertebrados. Esto

sugiere que las hembras de X'cacel son de hábitos herbívoros.

• De acuerdo a los valores isotópicos corregidos con los factores de

discriminación, los valores en plasma y eritrocitos de las hembras anidadoras

coinciden con los de los pastos marinos de Puerto Morelos, Akumal y

Mahahual. Mientras que los valores isotópicos de la piel podrían indicar sitios

de alimentación previos a la migración hacia zonas de anidación, de diferentes

regiones del Mar Caribe. Lo anterior comprueba la hipótesis I planteada en éste

trabajo.

• Las variaciones isotópicas en los tejidos de machos y juveniles del Parque

X'caret son similares a los de otras tortugas verdes en cautiverio. Los intervalos

71

de variación tan reducidos pueden deberse a las diferencias fisiológicas entre

los individuos.

• Los valores isotópicos en los tejidos de los machos y los juveniles en cautiverio

muestran un patrón similar, sin importar que sólo los machos muestren un

equilibrio isotópico con la dieta. Estas variaciones isotópicas entre los tejidos se

debe principalmente a que están constituidos por diferentes aminoácidos con

señales isotópicas distintas.

• Los factores de discriminación (Δ13C y Δ15N) obtenidos para los machos son

diferentes a los de juveniles de tortuga verde y en menor medida a los de

hembras adultas. Estos factores pueden estar afectados por la tasa de

crecimiento, periodo reproductivo, dieta y contenido de lípidos. Por lo tanto, se

considera que los Δ15N pueden ser utilizados como referencia en estudios

tróficos de tortugas marinas machos. Sin embargo, para Δ13C se recomienda

cautela en su utilización.

• De acuerdo al modelo de mezcla, el recurso más utilizado por las juveniles de

Akumal es S. filiforme > T. testudinum > H. wrightii > invertebrados. Esta

selección de recursos puede deberse a factores como cambio en la

disponibilidad de los recursos o cambio en el comportamiento de forrajeo

debido a perturbaciones por un turismo excesivo.

• La población de juveniles de Akumal puede caracterizarse por presentar un alto

grado de herbivoría y la especialización de algunos individuos que exhiben una

alimentación omnívora no necesariamente se relaciona con la edad del

individuo. Lo anterior comprueba sólo una parte de la hipótesis II de este

estudio, ya que las tallas menores no mostraron valores isotópicos cercanos a

los de los recursos animales.

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