COMPOSICIÓN ISOTÓPICA ( 15N y δ13C) · 2014-09-11 · composición de diferentes elementos...

COMPOSICIÓN ISOTÓPICA (δ15N y δ13C)

DURANTE EL DESARROLLO ONTOGÉNICO DEL

TIBURÓN PILOTO Carcharhinus falciformis (Müller

& Henle 1839) EN LA ZONA OCEÁNICA DEL

PACÍFICO ORIENTAL TROPICAL

TESIS QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRÍA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS

PRESENTA

MARÍA ANTONIETA GALINDO ROSADO

LA PAZ, B.C.S., JUNIO DE 2014

INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

AGRADECIMIENTOS

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) y al Programa

Institucional de Formación de Investigadores (PIFI) por el apoyo económico.

A los miembros del Comité de Tesis Dr. Felipe Galván, Dr. Fernando

Elorriaga, Dr. Alberto Sánchez, Dr. Sergio Aguíñiga y en especial al Dr. Yassir

Torres por sus conocimientos y consejos.

Al Dr. Antonio Delgado Huertas por aceptarme en su equipo de trabajo por

unos meses y recibir un excelente trato durante mi estancia.

Al Tec. Lab. Ángel Huberto Rubalcaba Díaz por su gran ayuda en el pesaje de

las muestras y evitar que fuera aburrido.

A mis compañeros del laboratorio de Ecología de Peces, en particular a

Peggy que con paciencia me explicó y ayudó con las gráficas del programa R. A

Chayo por realizar los trámites de la beca PIFI y de la reinscripción cuando estaba en

España.

A la gorda güera que se caracteriza por su gran sonrisa, ánimo y entusiasmo

(jajajaja) que siempre está para ayudarme cuando hago las cosas a último minuto

(muy pocas veces).

A MIS ALIADOS

A todos ellos, muchas gracias

DEDICATORIA

A mi familia que siempre me aconsejó y me mostró el mejor

camino a seguir. Gracias por ser mi guía. Por detenerme

cuando debías y por empujarme cuando tenía miedo de

seguir mis sueños.

A las gordas y gordos, que aunque estemos lejos saben

que en mi corazón solo puede haber agradecimiento hacia

ustedes porque son como una familia para mí.

ii

ÍNDICE

LISTA DE FIGURAS ....................................................................................................... iv

LISTA DE TABLAS ......................................................................................................... vi

GLOSARIO ................................................................................................................ viii

1. INTRODUCCIÓN .................................................................................................... 1

2. ANTECEDENTES ................................................................................................... 3

3. JUSTIFICACIÓN ..................................................................................................... 6

4. HIPÓTESIS ............................................................................................................. 7

5. OBJETIVO ............................................................................................................... 8

5.1 Objetivo General ................................................................................................ 8

5.2 Objetivos Específicos......................................................................................... 8

7.1 Trabajo de campo ........................................................................................... 10

7.2 Trabajo de laboratorio ...................................................................................... 10

7.3 Trabajo de escritorio ........................................................................................ 12

7.3.2 Composición de δ13C y δ15N ..................................................................... 13

7.3.3 Amplitud y Traslapo trófico. ....................................................................... 14

7.3.4 Estimación de la posición trófica ............................................................... 15

7.3.5 Patrones de δ13C y δ15N durante el ciclo de vida del tiburón piloto ........... 16

8. RESULTADOS ...................................................................................................... 16

8.1 Relación C: N ...................................................................................................... 17

8.2 Composición de δ13C y δ15N entre sexos. ....................................................... 19

8.3 Composición de δ13C y δ15N entre estados ontogénicos. ................................ 21

8.4 Composición isotópica entre sexos y estados ontogénicos ............................. 23

8.4 Composición de δ13C y δ15N en los años de captura. ...................................... 25

8.5 Amplitud y traslapo de nicho ............................................................................ 26

8.6 Posición Trófica ............................................................................................... 34

8.7 Composición de δ13C y δ15N durante el desarrollo ontogénico del tiburón piloto.

............................................................................................................................... 35

8.8 Perfiles ontogénicos individuales δ13C y δ15N del tiburón piloto. ..................... 38

9. DISCUSIÓN .......................................................................................................... 45

iii

9.1 Relación C: N ................................................................................................... 45

9.2 Composición de δ13C y δ15N ............................................................................... 47

9.3 Amplitud y traslapo de nicho ............................................................................ 53

9.3 Posición Trófica .............................................................................................. 57

10. CONCLUSIONES ................................................................................................ 60

11. BIBLIOGRAFÍA ................................................................................................... 61

Anexos ...................................................................................................................... 72

iv

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Vista lateral del tiburón piloto (Carcharhinus falciformis)……………….. 1

Figura 2. Área de operación de la flota atunera de la Comisión Interamericana del

Atún Tropical (CIAT) durante 2003 – 2005 (Los puntos representan lances donde se

capturaron tiburones pilotos de manera incidental)………………………………… 9

Figura 3. Vista de la vértebra con perforaciones, que representan las etapas o estado

ontogénico del tiburón piloto (C. falciformis), desde el foco hasta la parte más distal

(foco=0, embrión=1, neonato=2, juvenil=3 y adulto=4)…………………………….. 11

Figura 4. Relación entre C: N y la razón de δ13C en músculo de tiburón piloto (C.

falciformis) capturados del 2003 al 2005 zona del OPOT…………………………. 18

Figura 5. Relación entre C: N y la razón de δ13C en vértebra de tiburón piloto (C.

falciformis) capturados del 2003 al 2005 zona del OPOT…………………………. 19

Figura 6. Valores promedio y desviaciones estándar de δ13C y δ15N de músculo del

tiburón piloto (C. falciformis) por estado ontogénico capturados del 2003 al 2005 zona

del OPOT………………………………………………………………………………... 22

Figura 7. Valores promedio y desviaciones estándar de δ13C y δ15N de vértebra del

tiburón piloto (C. falciformis) por estado ontogénico capturado en la zona del

OPOT…………………………………………………………………………………….. 23

Figura 8. Valores promedio y desviaciones estándar de δ13C y δ15N de músculo del

tiburón piloto (C. falciformis) por sexo y estado ontogénico (Hembras Adultas = HA,

Hembras Juveniles = HJ, Hembras Neonatos = HN, Machos Adultos = MA, Machos

Juveniles= MJ, Machos Neonatos = MN) capturados del 2003 al 2005 en el

OPOT…………………………………………………………………………………….. 24

Figura 9. Diagrama de amplitud y nicho trofico entre sexos mediante los valores δ13C

y δ15N de músculo del tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la

zona del OPOT…………………………………………………………………………. 27

Figura 10. Diagrama de amplitud y nicho trofico entre sexos mediante los valores

δ13C y δ15N en vértebra del tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005

en la zona del OPOT…………………………………………………………………… 28

v

Figura 11. Diagrama de amplitud y nicho trófico entre estados ontogénicos, mediante

los valores δ13C y δ15N de músculo del tiburón piloto (C. falciformis) capturados del

2003 al 2005 zona del OPOT…………………………………………………………. ….29

Figura 12. Diagrama de amplitud y nicho trófico entre estados ontogénicos (foco,

embrión, neonato, juvenil y adulto) mediante los valores δ13C y δ15N de vértebra del

tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 zona del OPOT……... ….31

Figura 13. Diagrama de amplitud y nicho trofico de hembras de tiburón piloto (C.

falciformis) por estado ontogénico (negro= Hembra Adulta, rojo= Hembra Juvenil y

verde= Hembra Neonato) mediante los valores δ13C y δ15N de músculo……………32

Figura 14. Diagrama de amplitud y nicho trofico de machos y sus estados

ontogénicos (negro = Macho Adulto, rojo = Machos Juvenil y verde = Macho

Neonato) mediante los valores δ13C y δ15N en músculo del tiburón piloto (C.

falciformis)……………………………………………………………………………….. ….33

Figura 15. Valores de δ13C y δ15N en vértebras de tiburón piloto (C. falciformis)

hembra capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT, que muestra los distintos

estados ontogénicos dependiendo del número de perforación, desde el foco de la

vértebra hasta la parte más distal (0=foco, 1=embrión, 2=neonato, 3 en

adelante=juvenil y últimas perforaciones=adulto)…………………………………... ….36

Figura 16. Valores de δ13C y δ15N en vértebras de tiburón piloto (C. falciformis)

machos capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT, que muestra los distintos

estados ontogénicos dependiendo del número de perforación, desde el foco de la

vértebra hasta la parte más distal (0=foco,1=embrión, 2=neonato, 3 en

adelante=juvenil y últimas perforaciones=adulto)…………………………………... ….37

Figura 17. Perfiles individuales por sexos de δ13C en vértebras de tiburón piloto (C.

falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT, que muestran las

etapas ontogénicas…………………………………………………………………….. ….40

Figura 18. Perfiles individuales por sexos de δ15N en vértebras de tiburón piloto (C.

falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT, que muestran las

etapas ontogénicas…………………………………………………………………….. ….43

vi

LISTA DE TABLAS

Tabla 1. Tamaño de muestra de músculo y vértebra de tiburón piloto (C. falciformis)

por sexo y estado ontogénico capturados del 2003 al 2005 en la zona del

OPOT………………….................................................................................................17

Tabla 2. Valores promedio e intervalos de δ13C y δ15N en músculo del tiburón piloto

(C.falciformis) por sexo capturados del 2003 al 2005 zona del OPOT…………….....20

Tabla 3. Valores promedio e intervalos de δ13C y δ15N en vértebras de tiburón piloto

(C.falciformis) por sexo capturados del 2003 al 2005 zona del

OPOT…………………………………………………………………………….………......20

Tabla 4. Valores promedio e intervalos de δ13C y δ15N en músculo de tiburón piloto

(C. falciformis) por estados ontogénicos (neonatos, juveniles y adultos) capturados

del 2003 al 2005 zona del OPOT………………………………………………………....21


(C. falciformis) por estados ontogénicos (foco, embrión, neonato, juvenil y adulto) en

la zona del OPOT tropical...........................................................................................23


(C. falciformis) por sexos y estados ontogénicos (HN= Hembra neonato, HJ= Hembra

juvenil, HA= Hembra adulta, MN= Macho neonato, MJ= Macho juvenil y MA= Macho

adulto) capturados del 2003 al 2005 zona del OPOT……………………………......…24


(C. falciformis) por años de captura 2003 al 2005 en la zona del OPOT……………..25


(C. falciformis) por años de captura 2003 al 2005………………………………………26

Tabla 9. Áreas de los elipses y polígonos por sexo en músculo de tiburón piloto (C.

falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT……………...………..26

Tabla 10. Áreas de los elipses y polígonos por sexo en vértebra de tiburón piloto

(C.falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT…………..………27

Tabla 11. Áreas de los elipses y polígonos por estado ontogénico en músculo de

tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT..28

vii

Tabla 12. Áreas de los elipses y polígonos por estado ontogénico en vértebra de

tiburón piloto (C.falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT…30

Tabla 13. Áreas de los elipses y polígonos para hembras y sus estados ontogénicos

en músculo de tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona

del OPOT………………………………………………………………………………....….32

Tabla 14. Áreas de los elipses y polígonos de machos y sus estados ontogénicos en

músculo de tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del

OPOT…………………………………………………………………………….…………..33

Tabla 15. Valores de la posición trófica calculados para el tiburón piloto

(C.falciformis) a partir de δ15N en la zona del OPOT…………………..………..……...34

Tabla 16. Número de tiburón (hembras) para identificar en los perfiles individuales,

con los datos de longitud, edad, fecha de captura y la zona en el OPOT……………44

Tabla 17. Número de tiburón (machos) para identificar en los perfiles individuales,

con los datos de longitud, edad, fecha de captura y la zona en el OPOT…….……...45

viii

GLOSARIO

δ13C: Diferencia expresada en partes por mil dentro de la razón de 13C/12C de una

muestra y la razón 13C/12C de un estándar (Pee Dee Belemnita en el caso del

carbono) (Rau et al. 1990).

δ15N: Diferencia expresada en partes por mil dentro de la razón de 15N/14N de una

muestra y la razón 15N/14N de un estándar (nitrógeno atmosférico en el caso del

nitrógeno) (Rau et al. 1990).

Amplitud de nicho: Selección de la dieta con respecto a un número potencial de

tipos alimenticios (Odum, 1972).

Especialista: Organismo que tiene una dieta restringida a un reducido número de

especies (Odum, 1972).

Espectrómetro de masas: Equipo que permite analizar con gran precisión la

composición de diferentes elementos químicos e isótopos atómicos, separando los

núcleos atómicos en función de su relación carga-masa (z/m). Puede utilizarse para

identificar los diferentes elementos químicos que forman un compuesto, o para

determinar el contenido isotópico de diferentes elementos en un mismo compuesto.

Con frecuencia se encuentra como detector de un cromatógrafo de gases, en una

técnica híbrida conocida por sus iniciales en inglés, GC-MS. 1

Generalista: Organismo que presenta una dieta amplia, es decir, su dieta está

conformada por una gran diversidad de presas (Odum, 1972).

Isótopo: Término que engloba a átomos de un mismo elemento químico que se

encuentran en el mismo sitio de la tabla periódica. Éstos presentan igual número

ix

atómico (número de protones en el núcleo), pero diferente número de masa (suma

del número de neutrones y de protones en el núcleo) (Glasstone 1976).

Isótopo Estable: Muchos elementos de la Tabla Periódica y entre ellos, el H, C, N,

O y S, poseen dos o más isótopos (núcleos de diferente masa pero idéntica

configuración electrónica) “estables” que no participan en ningún proceso de

desintegración nuclear, de ahí su nombre. Estos elementos (y sus isótopos) se

encuentran ampliamente distribuidos por la litosfera, hidrosfera, biosfera y atmósfera

en forma de diferentes moléculas, constituyendo unos excelentes trazadores

naturales de los procesos fisicoquímicos que ocurren en la naturaleza (Ehleringer et

al. 1989).

Nivel trófico: Posición o categoría en la que se clasifica un determinado organismo

dentro de la cadena trófica; dicha posición está dada de acuerdo a la manera en la

cual obtiene su materia y energía (Gerking, 1994).

Ontogenia: describe el desarrollo de un organismo, desde el óvulo fertilizado hasta

su senescencia, pasando por la forma adulta.

Relación carbono/ nitrógeno (C/N): La cantidad de carbono dividido por la cantidad

de nitrógeno presente en una muestra, generalmente en miligramos (Rau et al.

1990).

Tasa de recambio isotópico: Periodo en el que el valor del isótopo estable es

discriminado e incorporado en el tejido del consumidor y el cual refleja la señal

isotópica de un nuevo recurso alimenticio, después de un cambio entre dietas

isotópicamente distintas (Carlisle et al. 2012).

Traslapo Trófico: Utilización del mismo recurso alimenticio (presas) por dos o más

especies como parte de su dieta (Odum, 1972)

x

RESUMEN

El tiburón piloto (Carcharhinus falciformis) es una de las especies de tiburones más

abundantes en las capturas pesqueras en el Océano Pacífico Oriental Tropical; sin

embargo se desconoce aspectos sobre su dinámica trófica y sus posibles cambios

en las diferentes etapas ontogénicas. Se analizó la composición isotópica (δ13C y

δ15N) de músculo (n = 159) y vértebra (n = 44) durante 3 años (2003 - 2005). No se

detectaron diferencias significativas entre sexos en ambos isótopos para los dos

tejidos (p > 0.05), lo que indica una alimentación similar (especies presas y zonas de

alimentación parecidas). De acuerdo al modelo de mezcla SIBER, existe un traslapo

alto entre sexos en ambos tejidos. Sin embargo, se detectaron diferencias

significativas en músculo en particular entre juveniles vs adultos para δ13C (H = 6.78,

p < 0.05) y entre juveniles vs neonatos en δ15N (F= 6.26, p < 0.05), mientras que

para vertebras se detectaron diferencias en δ13C (F= 6.59, p= <0.05) y δ15N (F= 4.19,

p=<0.05) entre todos los estadios, en particular entre las hembras en diferentes

estados ontogénicos (H = 34.77, p < 0.05), lo que indica que: 1) consumen distintos

tipos de presas como resultado de sus requerimiento energéticos (reproducción) y 2)

diferentes procedencia. Lo anterior fue corroborado con SIBER y con el análisis de

perfiles individuales, donde las hembras presentan un traslapo trófico bajo entre sus

distintos estados ontogénicos, mientras que en machos es mayor. El tiburón piloto

presentó una posición trófica promedio de 3.7, por lo que puede ser considerado

como un depredador terciario. A partir de la información generada en el presente

estudio se pudo registrar cambios en el comportamiento trófico en función a su

estado ontogénico, lo cual es de suma importancia para el entendimiento de la

estructura de la comunidad del Océano Pacífico Oriental Tropical, así como los

posibles impactos negativos que puedan existir derivados de diferentes impactos

naturales o antropogénicos

xi

ABSTRACT

The silky shark (Carcharhinus falciformis) is one of the most abundant sharks in

capture fisheries in the Eastern Tropical Pacific Ocean; however aspects of their

trophic dynamics and potential changes in different ontogenetic stages are unknown.

Isotopic composition (δ13C and δ15N) of muscle (n= 159) and vertebrae (n = 44) for 3

years (2003-2005) were analyzed. No significant differences between sexes in both

isotopes for both tissues (p> 0.05) were detected, indicating a similar food (prey

species and similar areas). According to SIBER mixture model, there is a high overlap

between sexes in both tissues. However, significant differences in muscle particularly

among juveniles vs. adults δ13C (H= 6.78, p< 0.05) and among infants in δ15N vs.

juveniles (F= 6.26, p< 0.05) were detected, while differences were detected for

vertebrae in δ 13C (F= 6.59, p= < 0.05) and δ15N (F= 4.19, p= < 0.05) between all

stages, particularly among females in different ontogenetic states (H= 34.77 , p<

0.05), which indicates that : 1) consume different types of prey as a result of their

energy requirement (reproduction), and 2) different origin. This was corroborated with

SIBER and analysis of individual profile, where females have a low trophic overlap

between their different ontogenetic states, while in males is higher. The pilot shark

showed an average of 3.7 trophic position, so can be regarded as a tertiary predator.

From the data generated in this study was able to record changes in the feeding

behavior based on their ontogenetic state, which is critical for understanding the

community structure of Eastern Tropical Pacific Ocean, as well as possible negative

impacts that may be derived from different natural or anthropogenic impact.

.

1

1. INTRODUCCIÓN

En el Océano Pacífico Oriental Tropical (OPOT), la familia Carcharhinidae es

considerada de gran importancia pesquera, debido a su alta contribución en las

capturas artesanales, industriales y deportivas (FAO, 1998). La familia

Carcharhinidae está representada por 18 especies, de las cuales 12 pertenecen al

género Carcharhinus (Compagno et al., 1995). Dentro del género Carcharhinus se

encuentra el tiburón piloto (Carcharhinus falciformis; Fig. 1), quien representa en

promedio el 51% de las capturas de elasmobranquios en el Pacifico Mexicano y

aproximadamente el 20% de la fauna incidental de otras pesquerías como la de atún

(Litvinov, 1993; FAO, 1998, 2006; UICN, 2003; DOF, 2004).

Figura 1. Vista lateral del tiburón piloto (Carcharhinus falciformis) Tomado de biodiversityexplorer.org

A nivel internacional, C. falciformis ha sido catalogado como una especie vulnerable

y casi amenazado en el Océano Pacífico (Dulvy et al., 2008), donde ha tenido un

decremento del 50% entre los años de 1993 a 2004, donde una de las razones de

esta reducción es la captura de neonatos y juveniles en las actividades pesqueras

(Minami et al., 2007). Pratt y Casey (1990) mencionan que la sobreexplotación de un

recurso como los tiburones ocasiona alteraciones graves en las tasas de renovación

natural de dichas poblaciones.

Dado a las consecuencias que puede generar en los ecosistemas la perdida de

organismos como los tiburones, la convención sobre comercio internacional de

especies en peligro (i.e. CITES) aprobó una resolución donde se propusieran y

2

establecieran programas para recolectar la información necesaria sobre captura y

esfuerzo, así como estudios que aporten al conocimiento de los aspectos biológicos

(reproducción, edad, crecimiento, y alimentación) de C. falciformis, los cuales de

manera conjunta permitirán evaluar el estado actual que guardan las poblaciones de

tiburones del mundo y las medidas que se deben considerar para una optima

recuperación (Castro et al., 1999).

Dentro de los aspecto biológicos a evaluar está la dinámica trófica, debido a

que los organismos presentan cambios de dieta durante el desarrollo ontogénico e

incluye cambios en el hábitat, debido principalmente a los requerimientos

energéticos en las diferentes etapas de su vida (neonato, juvenil y adultos), dando

oportunidad de una posible segregación trófica por sexo o estado de madurez

(Sainsbury et al., 2000; FAO, 2003; Chapple et al., 2011). Sin embargo, son pocos

los estudios sobre la dinámica trófica de C. falciformis desconociendo el

comportamiento trófico de neonatos y juveniles.

Una manera de conocer los posibles cambios en el uso de recursos y hábitat

durante el desarrollo ontogénico de C. falciformis es mediante el análisis de la

composición isotópica de δ15N y δ13C (Post, 2002). En el caso del δ15N, ha sido

considerado como indicador de la posición trófica; mientras que los valores de δ13C

permiten conocer cuál es la fuente autotrófica en la cadena alimenticia (DeNiro y

Epstein, 1981). En el caso de los tejidos metabólicamente activos (sangre, hígado y

músculo), la información generada será de días, semanas o meses. Mientras que en

tejidos inertes (vértebras y dientes), la información generada representará escalas

semestrales o anuales (Kim y Koch, 2012). En este contexto, a partir de la composición

isotópica (δ15N y δ13C) de dos tejidos (músculo y vértebras) se determinó la dinámica

trófica de C. falciformis a diferentes escalas de tiempo, con el fin de identificar el uso

diferencial de recursos alimenticios y hábitats en diferentes etapas ontogénicas en el

OPOT.

3

2. ANTECEDENTES

Estudios previos han registrado en algunas especies de tiburones cambios en su

alimentación y por ende en su hábitat, dependiendo de su estado ontogénico

(Hernández-Aguilar, 2008; Markaida y Sosa-Nishizaki, 2010; Torres-Rojas et al.,

2013) ya que conforme aumentan de tamaño, los requerimientos energéticos y sus

capacidades para capturar sus presas son diferentes. Lowe et al. (1996) mencionan

que una alimentación diferencial entre sexos y tallas indica un comportamiento trófico

distinto, sugiriendo la existencia de una segregación trófica en diferentes áreas

geográficas, lo que podría ayudar en el establecimiento de áreas de alimentación

para la conservación de la diversidad biológica marina.

En el caso de C. falciformis, a pesar de ser una de las especies de tiburón

más abundantes de los océanos, son pocos los trabajos realizados sobre la ecología

trófica, los cuales se citan a continuación:

A nivel internacional, Estupiñan y Cedeño (2005) en Ecuador, mencionan que

las presas de mayor importancia en el espectro trófico de C. falciformis fueron peces

como: Thunnus albacares (35.47% de Importancia Relativa), Thunnus spp. (18.41%),

Thunnus obesus (6.87%) y Auxis thazard (5.84%), así como de cefalópodos:

Ancistrocheirus lesueuri (2.86%) y Dosidicus gigas (1.32%). En los machos se

identificaron dos grupos de presas: moluscos (58.95%) y peces (41.07%); mientras

que en hembras tres grupos: peces (96.98%), cefalópodos (2.67%) y reptiles

(0.35%). Los machos mostraron mayor preferencia por cefalópodos; mientras que las

hembras por peces.

En México, el estudio de la ecología trófica de C. falciformis se ha realizado

por lo general de manera conjunta con otras especies y muy pocas veces de manera

dirigida. Tal es el caso del estudio de Marín (1992), quien analizó el contenido

estomacal de 27 especies de tiburones en Tamaulipas y Veracruz, México. A partir

4

de 7 estómagos de C. falciformis, determinó que es una especie que se alimenta de

presas epipelágicas, en especial de peces óseos como Sphyraena barracuda, peces

de la familia Scombridae, así como de cefalópodos. Mientras que en el Océano

Pacifico, Galván et al. (1989) estudiaron los hábitos alimenticios de once especies de

tiburones capturados en la Isla Cerralvo, Baja California Sur, México. Entre las

especies que se capturaron con mayor frecuencia de mayo a diciembre estuvo C.

falciformis, el cual se alimentó principalmente de la langostilla Pleuroncodes planipes,

así como de peces y crustáceos bentónicos.

Entre los estudios dirigidos sobre C. falciformis destaca el de Cabrera (2000),

quien analizó los estómagos de 34 organismos capturados en el Golfo de

Tehuantepec. La presa principal fue el cangrejo Portunus xantusii con una

importancia relativa de 99.5%. Debido a que este cangrejo constituyó la mayor parte

de la dieta, se le clasificó a C. falciformis como un depredador especialista. Mientras

que Andrade (2005), analizó la dieta de C. falciformis con un total 258 estómagos

capturados en el Océano Pacifico Oriental. La estructura de tallas de las capturas

estuvo conformada por una talla mínima de 73 cm alcanzando una talla máxima de

250 cm de longitud total (LT), encontrando juveniles (180 organismos) y adultos (78

organismos). El índice de importancia relativa (%IIR) señala que el atún aleta

amarilla Thunnus albacares (66.7%) fue la especie principal encontrando una baja

amplitud trófica (0.05-0.49) y bajo traslapo trófico entre todas las categorías (machos

vs hembras, juveniles vs adultos).

Los estudios mencionados anteriormente destacan, considerando que son los

únicos que realizan un estudio dirigido para entender la dinámica trófica a partir de la

identificación taxonómica de presas extraídas de contenido estomacal de C.

falciformis. Sin embargo, una de las limitantes que se destacan del contenido

estomacal, es que los tiburones tienden a regurgitar el alimento cuando se

encuentran sometidos a estrés de captura, por lo que diferentes autores han optado

por la implementación de una herramienta complementaria como son los isótopos

estables de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N).

5

Cabrera (2003) analizó la composición de la dieta de 143 organismos de C.

falciformis capturados en la costa occidental de Baja California Sur, con longitudes

totales (LT) entre los 100 y 228 cm. A partir del contenido estomacal se registraron

tres grupos tróficos principales como son cefalópodos, crustáceos y peces teleósteos

de agua oceánicas como Pleuroncodes planipes, Dosidicus gigas y Scomber

japonicus, lo cual fue corroborado a partir de isótopos estables (δ15N = 15.07 a 17.68;

δ13C = -18.51 a -17.12). De acuerdo al Índice de Levin se menciona que C.

falciformis es un depredador especialista. Mientras que el índice Morisita-Horn,

reportó un traslapo alto entre machos juveniles y adultos (0.96), lo cual indica que

consumen presas similares; sin embargo, las hembras juveniles y adultas

presentaron un traslapo bajo (0.33).

Barranco (2008) analizó 258 estómagos de C. falciformis capturados en el

Golfo de Tehuantepec, México, de los cuales 140 fueron machos y 118 hembras con

un intervalo de talla de 69 a 229 cm (LT). Por estado de madurez se registraron 152

juveniles y 106 adultos. Con base en el índice de importancia relativa (IIR) y el

análisis de importancia de especies SIMPER, las presas de mayor contribución

fueron el cangrejo pelágico Portunus xantusii, los cefalópodos del género Argonauta

spp. y el barrilete negro Euthynnus lineatus. A partir del análisis de similitud

(ANOSIM), no se detectaron diferencias significativas entre sexos, pero si entre

estados de madurez (juveniles y adultos). Según el análisis de estrategia alimenticia,

la población del tiburón piloto explota de manera diferencial los recursos dentro de su

nicho trófico y consumen preferentemente a las jaibas pelágicas y argonautas por su

alta disponibilidad, por lo que el depredador fue considerado como oportunista. A

partir de los valores de δ13C (-16.70 a -14.55‰) se determinó que C. falciformis

presenta movimientos continuos entre zonas oceánicas y costeras. La posición

trófica calculada con δ15N indico que es un consumidor terciario (PT = 4.34).

6

3. JUSTIFICACIÓN

La importancia ecológica y pesquera de los tiburones y la disminución en las

capturas a nivel global, han generado un interés común por parte de diferentes

instituciones (e.g. CIAT, CICAA, ICES) para conocer el estado actual de las

poblaciones a partir de estudios biológicos con el fin de establecer medidas de

regulación y conservación efectivas a corto, mediano y largo plazo.

El análisis de la dinámica trófica de una especie en el ecosistema forma parte

de los estudios biológicos a desarrollar en un corto plazo. Estos estudios permiten

conocer las interacciones tróficas que mantiene un depredador con sus presas, lo

que podría indicar posibles cambios en una comunidad como resultado de una

disminución de la población del depredador, así como el impacto que tendría en el

depredador la disminución de algún recurso alimenticio.

En el caso de C. falciformis, estas interacciones han sido poco estudiadas. La

información con la que se tiene en su mayoría solo corresponde a las etapas adultas

en zonas costeras, por lo que se desconoce el comportamiento trófico que mantiene

C. falciformis en otras etapas ontogénicas (neonatos vs. juveniles) en diferentes

zonas. A partir del presente estudio se podrá determinar la existencia de una posible

segregación trófica, lo cual resulta de gran relevancia para entender su papel en la

estructura y funcionamiento de la diversidad biológica.

El análisis de la composición de δ15N y δ13C a partir de diferentes tejidos

(músculo y vértebra) para el estudio de la dinámica trófica de C. falciformis en

diferentes estados ontogénicos, permitirá conocer en qué zona (costeras vs.

oceánicas o bentónicas vs. pelágicas) se alimenta el tiburón piloto a diferentes

escalas de tiempo, así como el papel funcional trófico que desempeña en el Pacífico

Oriental Tropical. En caso del músculo, al ser un tejido metabólicamente activo,

permitirá detectar cambios en la dieta en corto plazo, lo que ayudará a establecer

7

aspectos como la amplitud y traslapo trófico. Mientras que en el caso de la vértebra,

dado que es un tejido metabólicamente inerte con fijación isotópica anual, será reflejo

de un resumen anual de las actividades tróficas del depredador.

A diferencia de los estudios realizados sobre C. falciformis, el presente

estudio: 1) está dirigido a una especie en particular, 2) incluye escalas de muestreo

espacio-temporales mayores, 3) el uso de isótopos estables en diferentes tejidos y 4)

organismos en diferentes estados ontogénicos, lo cual es considerado como esencial

para una correcta interpretación de la dinámica trófica de una especie. En este

contexto, en el presente estudio se analizara la dinámica trofica de C. falciformis con

la metodología más adecuada para contar con información detallada y reciente sobre

una población clasificada como vulnerable y casi amenazada.

4. HIPÓTESIS

Dado que partir del contenido estomacal se han detectados cambios en las

interacciones tróficas durante el desarrollo ontogénicos de C. falciformis, se espera

que los valores isotópicos representen el comportamiento trófico diferencial en el uso

de presas y hábitats, donde organismos adultos presentarán valores enriquecidos de

δ15N y empobrecidos en δ13C en comparación de los neonatos y juveniles, como

resultado de la distribución preferencial en zonas oceánicas y alimentarse de presas

de alto nivel trófico.

8

5. OBJETIVO

5.1 Objetivo General

- Determinar la composición isotópica (δ15N y δ13C) en músculo y vértebra

durante el desarrollo ontogénico del tiburón piloto Carcharhinus falciformis en

el Océano Pacífico Oriental Tropical.

5.2 Objetivos Específicos

- Conocer la composición de δ13C y δ15N en el tiburón piloto (C. falciformis)

entre tejidos, sexos, estado ontogénico y año de captura.

- Determinar la amplitud trófica del tiburón piloto (C. falciformis) a partir de δ13C

y δ15N.

- Determinar el traslapo trófico sexo y estado ontogénico del tiburón piloto (C.

falciformis) a partir de δ13C y δ15N.

- Estimar la posición trófica mediante δ15N de los tiburones piloto por sexo y

estado ontogénico.

- Conocer los patrones de δ13C y δ15N en el tiburón piloto (C. falciformis) a lo

largo de su vida.

9

6. ÁREA DE ESTUDIO

El área de estudio comprende la zona oceánica del OPOT, la cual está

considerada de México a Ecuador (20° Latitud N y 10° Latitud S; 95° y 145° de

Longitud O). Las corrientes que intervienen en la dinámica superficial del Océano

Pacífico Oriental son: (1) la Corriente Ecuatorial del Norte que viaja en sentido este-

oeste, (2) la Corriente Ecuatorial del Sur que fluye hacia el oeste, (3) la

Contracorriente Ecuatorial del Norte que se origina en el Pacífico Occidental y viaja al

este uniéndose a las Corrientes Ecuatorial del Norte y Sur, y (4) la Corriente

Subsuperficial (o de Cromwell) que se extiende desde los 140°O hasta las Islas

Galápagos (Knauss, 1960; Wyrtki, 1965; 1966).

Figura 2. Área de operación de la flota atunera de la Comisión Interamericana del Atún Tropical (CIAT)

durante 2003 – 2005 (Los puntos representan lances donde se capturaron tiburones pilotos de manera

incidental).

Latitud

Longitud

10

7. MATERIAL Y MÉTODOS

7.1 Trabajo de campo

Las muestras fueron colectadas por técnicos de la Comisión Interamericana

de Atún Tropical (CIAT) que participaron como observadores a bordo de barcos

atuneros de México y Ecuador entre agosto de 2003 y agosto de 2005. Los tiburones

fueron identificados utilizando las claves de Compagno et al. (1995). Una vez

identificado, se registró la longitud total (“LT” cm) y el sexo. La vértebra y el músculo

fueron colectados a la altura de la primera aleta dorsal, las cuales fueron

almacenadas en bolsas de plástico, especificando el nombre de la especie y número

de organismo correspondiente, así como la fecha y localización de la captura. Las

muestras se mantuvieron congeladas hasta su traslado al Laboratorio de Ecología de

Peces del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN), en la ciudad

de La Paz, B.C.S., México.

7.2 Trabajo de laboratorio

Previo a la manipulación de muestras, se procedió a lavar el material (viales,

bisturí, pizas, charolas, mortero) con un limpiador detergente desinfectante, sin

fosfatos, de uso múltiple (MICRO-CHEM PLUS), diseñado para controlar el peligro

de la contaminación cruzada. Posteriormente fueron enjuagados en agua destilada y

finalmente con una solución 1:1 de cloroformo y hexano, este proceso se repitió entre

cada muestra manipulada.

En el caso del músculo: 1) se descongelaron a temperatura ambiente evitando

una calentamiento de las muestras, para posteriormente cortar aproximadamente 1 g

y colocarlo en viales estériles previamente etiquetados; 2) se extrajo la humedad en

un horno a 50º C por 24 h. hasta que las muestras se encontraron totalmente secas;

3) se maceró la muestra mediante la ayuda de un mortero de ágata hasta obtener un

11

residuo homogéneo; y 4) se utilizó una balanza analítica (OHAUS) para pesar

alrededor de 1 mg de muestra el cual fue depositado en cápsulas de estaño (8 x 5

mm).

En el caso de las vértebras, se eligieron aquellas vertebras pertenecientes a

organismos de grandes tallas y que presentaban un mayor número de anillos, ya que

éstos aportarían información de un número mayor de etapas ontogénicas (incluyendo

el foco o centro de la vértebra del cual parte el estado embrionario, neonato, juvenil y

adulto). Las muestras fueron descongeladas y limpiadas de forma manual con la

ayuda de un bisturí y agua destilada, removiendo el arco neural y el tejido conjuntivo.

Cuando las vértebras se encontraron totalmente limpias, se procedió a extraer

el tejido vertebral; para ello se utilizó un Microtaladro (Proxxon) con una broca de un

diámetro de 0.5 mm. Se hicieron perforaciones superficiales desde el foco hacia el

borde de la vértebra (Fig. 3)

Figura 3. Vista de la vértebra con perforaciones, que representan las etapas o estado ontogénico del

tiburón piloto (C. falciformis), desde el foco hasta la parte más distal (foco=0, embrión=1, neonato=2,

juvenil=3 y adulto=4)

Como se observó que la cantidad de muestra que se obtenía de las

perforaciones era reducida, se realizó una prueba con 20 muestras para conocer si la

cantidad de tejido vertebral extraído en cada perforación era suficiente, para que el

12

espectrómetro de masas pudiera obtener los valores isotópicos correctos. Ya que

dichas pruebas dieron positivas, el polvo de las perforaciones (0.6 a 0.8 mg) fue

colocado directamente en la capsula de estaño ayudando a que no se perdiera

material y así se evitó el pesaje de las mismas.

El polvo de las muestras se procesaron en el Laboratorio de Biogeoquímica de

Isótopos Estables del Instituto Andaluz de Ciencias de La Tierra (CSIC-URG) en

Granada, España, para su análisis isotópico en un espectrómetro de masas de flujo

continuo, con periféricos acoplados (Analizador Elemental Carlo Elba 1500NC). Los

valores de δ se obtuvieron mediante la siguiente fórmula (Park y Epstein, 1961):

δ X (‰) = [(R muestra/R estándar)-1] x 1000

Donde X es la proporción en unidades delta relativa a un estándar y R muestra

y R estándar son las proporciones isotópicas absolutas de la muestra y el estándar.

Al multiplicar por 1000 los valores son expresados en partes por mil (‰). El estándar

para el δ13C fue el PDB (Pee Dee Belemnita) con una precisión de 0.05 a 0.1;

mientras que para el δ15N el N2 atmosférico, con una precisión de 0.1

7.3 Trabajo de escritorio

Par el análisis de datos, se separaron los valores de δ13C y δ15N en

categorías. Para músculo se separó entre sexos, estado ontogénico y año de captura

de acuerdo a Hoyos (2003), quien menciona que organismos entre 63 y 75 cm de

longitud total (LT) corresponden a neonatos, organismos entre los 75 y 180 cm de LT

corresponden a juveniles, mientras que mayores a 180 cm de LT corresponden a

organismos adultos. También se realizó una combinación de categorías sexo/estado

ontogénico (macho neonato, macho juvenil, macho adulto, hembra neonato, hembra

juvenil y hembra adulta).

13

Para vértebra, las categorías fueron sexos; y estado ontogénico, esta última

categoría se dividió de la siguiente manera: Foco o centro de la vértebra (primera

perforación), periodo de embrión (segunda perforación, antes de la marca de

nacimiento), periodo de neonato (tercera perforación, en la marca de nacimiento),

juvenil (incluye todas las perforaciones restantes para organismos menores a 180 cm

de LT), periodo adulto (organismos de 180 a 190 cm LT), se tomo la última

perforación y para organismos mayores a 190 cm LT se consideraron las dos últimas

perforaciones) (Figura 3).

7.3.1 Relación C: N

Se graficó la relación C: N (eje Y) contra los valores de δ13C (eje x) entre estado

ontogénico. Teóricamente, se espera que los resultados obtenidos de esta razón

oscilen entre 2.9 y 3.5 (valor máximo de proteína pura). En caso de exceder este

valor, indicaría que la muestra presenta lípidos, los cuales probablemente estén

sesgando hacia valores negativos de δ13C (Mcconnaughey y McRoy, 1979; Carlson

et al., 2004).

7.3.2 Composición de δ13C y δ15N

Para ambos tejidos se aplicaron pruebas de normalidad (Shapiro - Wilks) y

homogeneidad de varianzas (Bartlett’s). Dado que en algunos casos se cumplían

ambos principios y en otros no y se aplicaron tanto pruebas paramétricas como no

paramétricas. El nivel de significancia utilizado para todas las pruebas fue de 0.05,

las pruebas estadísticas para cada categoría y tejido se especifica a continuación.

Dado que los datos isotópicos entre sexos presentaron una distribución

normal, pero no homogeneidad de varianzas. Para determinar si existen diferencias

significativas en los valores de δ13C y δ15N de músculo se utilizó la prueba de Mann-

Whitney (prueba no paramétrica “U”), mientras que entre estados ontogénicos

14

(neonato, juvenil y adulto), para δ13C se aplicó Kruskal-Wallis (prueba no paramétrica

“H”), mientras que para δ15N se aplicó un análisis de varianza de un factor (ANOVA

prueba paramétrica “F”), debido a que los datos son normales y homogéneos. Para

la categoría “sexo/estado ontogénico” se aplicó para δ13C una prueba Kruskal-Wallis

y para δ15N una ANOVA de un factor. En los casos donde se detectó diferencias

significativas se aplicaron pruebas a posteriori (prueba de Tukey para análisis

paramétricos y prueba Dunn para análisis no paramétrico). Por último, en los análisis

para detectar si existen diferencias a nivel isotópico en los años de captura se aplicó

para δ13C Kruskal-Wallis y para δ15N una ANOVA de un factor.

En las vértebras los valores entre sexos presentaron una distribución normal

pero no homogeneidad de varianzas, por lo que se realizó una prueba no

paramétrica (Mann-Whitney) para δ13C y δ15N. Mientras que entre estados

ontogénicos para δ13C y δ15N se aplicó una ANOVA de un factor y en el caso de

detectar diferencias se aplicó una prueba a posteriori de Tukey. Finalmente para los

años de captura se aplicó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis para ambos

isotopos. Se realizaron tablas y gráficas donde se pueden ver representados los

valores de δ15N y δ13C, en ambos tejidos. Estadísticos y gráficos fueron realizados en

el lenguaje de programación R versión 2.15.2.

7.3.3 Amplitud y Traslapo trófico.

Se determinó la amplitud de la dieta y traslapo trófico para ambos tejidos en cada

una de sus categorías a partir del método SIBER del paquete SIAR propuesto por

Jackson et al. (2011), disponible en el programa R (R Development Core Team,

2007). El programa SIAR realiza una secuencia donde calcula probabilidades

estimando cuantitativamente la amplitud del nicho trofico la cual se refiere al área del

polígono que utiliza los valores más extremos de la muestra, mientras que las elipses

muestran el traslapo que hay entre categorías.

15

El área corregida de la elipse tiene en cuenta el tamaño de la muestra y la estructura

de los datos a partir de una matriz de covarianza seleccionada de forma aleatoria

que define la forma y área del mismo, donde valores menores a 1 corresponden a

organismos o poblaciones de hábitos especialistas, mientras que los valores

mayores a 1 corresponden a hábitos generalistas (Bearhop et al., 2004). Mientras

que para el traslapo trófico, la media de los datos determina su ubicación y el

traslapo entre las elipses, considerando que los valores cercanos a 1 o mayores

como un traslapo alto y menores a 1 un traslapo bajo (Jackson et al., 2011).

7.3.4 Estimación de la posición trófica

Con el objetivo de conocer la posición trófica de C. falciformis mediante los valores

de δ15N en músculo y sus posibles variaciones en cuanto a sexos y etapas

ontogénicas se aplicó la ecuación propuesta por Post (2002):

PT = λ + (δ15N Depredador - δ15N Base) / Δn

Donde:

λ: posición trófica de la base.

Δn: valor teórico de enriquecimiento en 15N por nivel trófico (3.1‰,Vanderklift y

Ponsard, 2003).

δ15N Depredador δ15N para el depredador.

δ15N Base: determinación de δ15N para la base.

Los valores de δ15N para la base se determinó por 12 especies dominantes de

copépodos en la zona del Pacifico Oriental Tropical del año 2003 A estas especies

de copépodos se les asignó una posición trófica (λ) de 2 y con un valor de δ15N base

de 9‰ (López, 2008).

16

7.3.5 Patrones de δ13C y δ15N durante el ciclo de vida del tiburón piloto

En el caso específico de la vértebra, para detectar posibles patrones de

comportamiento trófico a lo largo del ciclo de vida de C. falciformis entre machos y

hembras, los resultados de δ13C y δ15N de las 44 vértebras se agruparon desde la

primera perforación (corresponde al foco) hasta la última perforación (corresponde al

último anillo de crecimiento), estas perforaciones representan el estado ontogénico

de los individuos.

En el caso de las hembras para conocer si existen diferencias significativas

con respecto a las zonas de alimentación y sus presas a lo largo del ciclo de vida, los

valores de δ13C fueron comparados con un ANOVA de un factor, mientras que δ15N

con Kruskal-Wallis. Para los machos, se aplicó un ANOVA de una vía para δ13C y

δ15N respectivamente. Los gráficos y estadísticos se realizaron en el lenguaje de

programación R versión 2.15.2. Finalmente se graficaron perfiles isotópicos

individuales de δ13C y δ15N por sexos, donde se registro el número de cada individuo

que se puede identificar en una tabla la cual muestra la longitud total, la edad

determinada por las bandas de crecimiento (Cervantes, 2013), fecha y sitio de

captura. Las graficas indican los cambios isotópicos de cada tiburón a lo largo de sus

distintos estados ontogénicos.

8. RESULTADOS

Se analizaron un total de 159 muestras de músculo dorsal y 44 vértebras de tiburón

piloto, capturados en un periodo de 3 años (2003 - 2005). En el caso de las muestras

de músculo, los organismos capturados correspondían a tres etapas ontogénicas

(neonato, juvenil y adulto). En el caso de las vértebras se seleccionaron los

organismos de mayor tamaño, los cuales corresponden a 20 juveniles y 24 adultos

(Tabla 1).

17

Tabla 1. Tamaño de muestra de músculo y vértebra de tiburón piloto (C. falciformis)

por sexo y estado ontogénico capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT.

Especie

Carcharhinus falciformis

Músculo n=159

2003 2004 2005 Total

Machos 7 74 5 86

Hembras 6 63 4 73

Indiferenciado x 1 x 1

Neonatos x 31 x 31

Juveniles 12 96 9 117

Adultos 1 11 12

Vértebra n=44 2003 2004 2005 Total

Machos 2 7 4 13

Hembras 4 14 13 31

Indiferenciado x x x 0

Neonatos x x x 0

Juveniles 2 9 9 20

Adultos 4 12 8 24

8.1 Relación C: N

Músculo

La relación C: N en músculo dorsal del tiburón piloto (n = 160) presentó

valores que oscilaron de 2.45 a 3.53 con un promedio de 2.80 ±0.20‰. Los neonatos

tuvieron valores de 2.54 a 3.30 con un promedio de 2.88 ±0.20‰, los juveniles de

2.44 a 3.50 con un promedio de 2.84 ±0.19‰ y los adultos de 2.54 a 3.20 con un

promedio de 2.81 ±0.17‰ (Fig. 4).

18

Figura 4. Relación entre C: N y la razón de δ13

C en músculo de tiburón piloto (C. falciformis)

capturados del 2003 al 2005 zona del OPOT.

Vértebras

De las 44 vértebras se obtuvieron un total de 474 muestras, las cuales corresponden

al foco (n = 44), etapa embrionaria (n = 44), etapa de neonato (n = 44), etapa juvenil

(n = 304) y etapa adulta (n = 38). La relación C: N en vértebra del tiburón piloto osciló

de 2.18 a 5.63 con un promedio de 3.2 ±0.45‰. En el foco, los valores fueron de

2.96 a 4.83 con un promedio de 3.65 ±0.46‰, en la etapa de embrión de 2.18 a 4.71

con un promedio de 3.32 ±0.43‰, Los neonatos presentaron valores de 2.57 a 5.21

con un promedio de 3.23 ±0.37‰, los juvenil de 2.04 a 5.63 con un promedio de 3.15

±0.33‰ y los adultos de 2.90 a 3.83 con un promedio de 3.14 ±0.18‰ (Fig. 5).

19

Figura 5. Relación entre C: N y la razón de δ13

C en vértebra de tiburón piloto (C. falciformis)


8.2 Composición de δ13C y δ15N entre sexos.

Músculo

Los composición isotópica entre sexos no mostró diferencias significativas en δ13C

(U= 314, p = 0.56) los machos presentaron valores de -17.81 a -14.24‰ con un valor

promedio de -16.32 ±0.48‰; mientras que las hembras presentaron valores de -

17.34 a -14.30‰ con un valor promedio de 16.25 ±0.38‰. Tampoco se encontraron

diferencias en δ15N (U= 308, p = 0.24), donde los machos presentaron valores de

11.18 a 17.02‰ con un valor promedio de 14.28 ±1.11‰; mientras que las hembras

presentaron valores de 11.26 a 17.33‰ con un valor promedio de 14.66 ±0.97‰

(Tabla 2).

20

Tabla 2. Valores promedio e intervalos de δ13C y δ15N en músculo del tiburón piloto

(C. falciformis) por sexo capturados del 2003 al 2005 zona del OPOT.

δ15N

GRUPO n Intervalo Promedio Intervalo Promedio

Hembras 73 -17.34 a -14.30‰ 16.25±0.38‰ 11.26 a 17.33‰ 14.66 ±0.97‰

11.18 a 17.02‰ 14.28 ±1.11‰-16.32±0.48‰-17.81 a -14.24‰86Machos

δ13

C

Vértebras

Las composición isotópica entre sexos no mostró diferencias significativas en δ13C

(U= 473, p = 0.66) donde los machos presentaron valores de -15.47 a -11.21‰ con

un valor promedio de -13.17 ±0.75‰; mientras que las hembras presentaron valores

de -16.22 a -10.80‰ con un valor promedio de -13.25 ±0.90‰. Para δ15N (U= 553, p

= 0.20) no se detectaron diferencias significativas, donde los machos presentaron

valores de 5.52 a 15.16‰ con un valor promedio de 10.48 ±1.98‰; mientras que las

hembras presentaron valores de 5.32 a 16.26‰ con un valor promedio de 10.15

±1.96‰ (Tabla 3).


(C. falciformis) por sexo capturados del 2003 al 2005 zona del OPOT.

δ15N

GRUPO n Intervalo Promedio

Hembras 31

Intervalo Promedio

5.32 a 16.26‰ 10.15±1.96‰

5.52 a 15.16‰ 10.48±1.98‰

-16.22 a -10.80‰

-15.47 a -11.21‰

-13.25±0.90‰

-13.17±0.75‰13Machos

δ13

C

21

8.3 Composición de δ13C y δ15N entre estados ontogénicos.

Músculo

Los composición isotópica por estado ontogénico mostró diferencias significativas en

δ13C (H = 6.78, p = 0.03) en específico entre juveniles y adultos (Tukey p < 0.05). Los

adultos presentaron valores de δ13C de -17.34‰ a -15.86‰ con un promedio de -

16.65 ±0.50‰ y los juveniles de -17.63 a -15.31‰ con un promedio de -16.24

±0.69‰. Los valores de δ15N también mostraron diferencias estadísticas (F= 6.26, p=

< 0.05), en este caso los grupos que presentaron las diferencias fueron juveniles y

neonatos (Tukey p < 0.05), donde los neonatos presentaron valores de δ15N de 11.89

a 15.82‰ con un valor promedio de 13.87 ±0.50‰ y los juveniles de 11.18 a 17.33‰

con un valor promedio de 14.63 ±1.03‰ (Tabla 4 y Fig.6).


(C. falciformis) por estados ontogénicos (neonatos, juveniles y adultos) capturados

del 2003 al 2005 zona del OPOT.

δ15N

Grupo n Intervalo Intervalo

Neonatos 31 -17.81 a -15.24‰ 11.89 a 15.82‰

Juveniles 117 -17.63 a -15.31‰ 11.18 a 17.33‰

Adultos 12 11.18 a 15.74‰

13.87 ±0.50‰

14.63±1.03‰

14.33 ±1.29‰

-16.24 ±0.69‰

-17.34 a -15.86‰ -16.65±0.50‰

δ13C

Promedio

-16.35 ±0.50‰

Promedio

22

Figura 6. Valores promedio y desviaciones estándar de δ13

C y δ15

N de músculo del tiburón piloto (C.

falciformis) por estado ontogénico capturados del 2003 al 2005 zona del OPOT.

Vértebras

Los valores de δ13C mostraron diferencias significativas entre los grupos (F= 6.59, p

< 0.05). De acuerdo con la prueba a posteriori, la diferencia se presentó entre

neonatos y juveniles (Tukey p < 0.05), así como entre embriones y juveniles (Tukey p

< 0.05), los valores de δ15N también mostraron diferencias significativas entre los

grupos (F= 4.19, p < 0.05). Aquellos que presentan una mayor diferencia son el foco

vs juveniles (Tukey p < 0.05) y los juveniles vs embriones (Tukey p < 0.03; Tabla 5 y

Fig. 7)

23


(C. falciformis) por estados ontogénicos (foco, embrión, neonato, juvenil y adulto) en

la zona del OPOT.

δ15N

Grupo n Intervalo Intervalo

Foco 44 -16.22 a -11.01 5.79 a 12.79

Embrión 44 -15.07 a -11.45 5.33 a 13.89

Neonatos 44 -15.58 a -11.21 5.70 a 14.91

Juveniles 304 -15.55 a – 11.23 5.32 a 16.26

38 6.77 a 13.22

Promedio

9.32 ±2.02‰

9.43 ±2.15‰

9.97 ±2.27‰

10.52 ±1.86‰

10.36 ±1.62‰

-12.81 ±0.72‰

-12.81 ±0.90‰

-13.30 ±0.50‰

Adultos -15.75 a – 10.80 -13.87 ±0.50‰

δ13C

Promedio

-13.14 ±1.02‰


C y δ15

N de vértebra del tiburón piloto (C.

falciformis) por estado ontogénico capturado en la zona del OPOT.

8.4 Composición isotópica entre sexos y estados ontogénicos

Músculo

Los valores de δ13C no mostraron diferencias significativas en los grupos (H = 7.14, p

= 0.21), pero si en δ15N (F = 5.47, p < 0.05), los grupos que mostraron diferencia

fueron las hembras juveniles vs machos neonatos (Tukey p < 0.05), hembras

24

juveniles vs machos adultos (Tukey p < 0.05), hembras adultas vs machos adultos

(Tukey p < 0.05; Tabla 6 y Fig. 8).


(C. falciformis) por sexos y estados ontogénicos (HN= Hembra neonato, HJ= Hembra

juvenil, HA= Hembra adulta, MN= Macho neonato, MJ= Macho juvenil y MA= Macho

adulto) capturados del 2003 al 2005 zona del OPOT.

δ15N

n Intervalo Intervalo

13 -16.70 a 15.89‰ 15.82 a 13.81‰

53 -16.78 a -14.30‰ 15.51 a 14.66‰

7 -17.34 a -16.13‰ 14.94 a 14.72‰

15 -17.81 a -15.31‰ 12.76 a 13.05‰

66 -17.81 a -15.24‰ 13.44 a 17.02‰

5 -17.13 a -14.24‰ 13.42 a 11.18‰ 13.22 ±01.30‰

Promedio

15.12 ±0.44‰

13.87 ±0.50‰

13.87 ±0.50‰

13.94 ±0.92‰

14.78 ±0.43‰

MN -16.47 ±0.64‰

MJ -16.35 ±0.50‰

MA -16.46 ±0.55‰

HN -16.23 ±0.30‰

HJ -16.19 ±0.43‰

HA -16.79 ±0.44‰

δ13C

Grupo Promedio


C y δ15

N de músculo del tiburón piloto (C.

falciformis) por sexo y estado ontogénico (Hembras Adultas = HA, Hembras Juveniles = HJ, Hembras

Neonatos = HN, Machos Adultos = MA, Machos Juveniles= MJ, Machos Neonatos = MN) capturados

del 2003 al 2005 en el OPOT.

25

8.4 Composición de δ13C y δ15N en los años de captura.

Músculo

Los composición isotópica por año de captura no mostró diferencias significativas en

δ13C (H = 0.98, p = 0.61). Los valores de δ15N mostraron diferencias estadísticas (F=

7.26, p= 0.02), en este caso el tiburón piloto en el 2003 presentó valores de δ15N de

13.44 a 17.33‰ con un valor promedio de 15.30 ±1.13‰, en el 2004 de 11.89 a

16.74‰ con un valor promedio de 14.44 ±0.99‰ y en el 2005 de 13.44 a 15.74‰

con un valor promedio de 14.47 ±0.75‰ (Tabla 7).


(C. falciformis) en los años de captura 2003 al 2005 en la zona del OPOT.

Vértebra

Los composición isotópica por año de captura mostró diferencias significativas en

δ13C (H= 29.89, p< 0.05). En el año 2003 el tiburón piloto presentó valores de δ13C

de -14.87‰ a -10.80‰ con un promedio de -12.76 ±0.86‰, en el 2004 de -15.47 a -

11.31‰ con un promedio de -13.19 ±0.75‰ y en el 2005 de -16.22 a -11.32‰ con un

promedio de -13.44 ±0.92‰. Los valores de δ15N también mostraron diferencias

estadísticas (H= 6.01, p= 0.04). En el año 2003 el tiburón piloto presentó valores de

δ15N de 5.33‰ a 15.16‰ con un promedio de 10.06.29 ±2.06‰, en el 2004 de 5.32 a

15.86‰ con un promedio de 10.42 ±2.04‰ y en el 2005 de 5.47 a 16.26‰ con un

promedio de 10.10 ±1.84‰ (Tabla 8).

26

Tabla 8. Valores promedio e intervalos de δ13C y δ15N en vértebra de tiburón piloto

(C. falciformis) en los años de captura 2003 al 2005 en la zona del OPOT.

8.5 Amplitud y traslapo de nicho

Músculo

El área total del polígono para las hembras fue de 9.15 y el área de la elipse

corregida de 1.35, mientras que para los machos fue de 11.25 y 1.70

respectivamente. Lo cual muestra una mayor amplitud de nicho trófico en los machos

con respecto a las hembras (Tabla 9).

Tabla 9. Áreas de los elipses y polígonos por sexo en músculo de tiburón piloto (C.

falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT.

Las elipses muestran un traslapo trofico alto (1.11) entre machos y hembras (Fig. 9).

27

Figura 9. Diagrama de amplitud y nicho trofico entre sexos mediante los valores δ13

C y δ15

N de

músculo del tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT.

Vértebra

El área total del polígono para las hembras fue de 38.90 y el área de la elipse

corregida de 5.63, mientras que para los machos fue de 25.56 y 4.73

respectivamente. Lo cual muestra una mayor amplitud de nicho trófico en las

hembras con respecto a los machos (Tabla 10).

Tabla 10. Áreas de los elipses y polígonos por sexo en vértebra de tiburón piloto

(Carcharhinus falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT.

Las elipses muestran un traslapo trofico alto (4.31) ente machos y hembras (Fig.1O).

28

Figura 10. Diagrama de amplitud y nicho trofico entre sexos mediante los valores δ13

C y δ15

N en

vértebra del tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT.

Músculo

Para el área total del polígono, los juveniles son los que presentan una mayor

amplitud de nicho trófico (13.45), seguido de los neonatos (5.49) y adultos (3.82). En

cuanto al área total de la elipse corregida, los adultos presentan una amplitud de

nicho mayor (1.89) seguido de los juveniles (1.41) y neonatos (1.40 Tabla 11)

Tabla 11. Áreas de los elipses y polígonos por estado ontogénico en músculo de

tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT.

29

En cuanto al traslapo trófico, el grupo de los adultos y neonatos presentan un

traslapo mayor (0.99) a diferencia de los juveniles y adultos (0.65); los grupos que

presentan un menor traslapo lo presentan los adultos y juveniles (0.56 Fig. 11).

Figura 11. Diagrama de amplitud y nicho trófico entre estados ontogénicos, mediante los valores δ13

C

y δ15

N de músculo del tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 zona del OPOT.

Vértebra

Para el área total del polígono, los juveniles presentan una mayor amplitud de nicho

trófico (33.62), seguido de la categoría del foco (25.91), neonato (25.44), embrión

(21.94) y finalmente con un área menor la categoría de adultos (20.21). En cuanto al

área corregida de las elipses la categoría que presenta una mayor amplitud es el

foco de la vértebra (6.65) seguido de neonato (6.55), embrión (5.04), adulto (4.91) y

juvenil (4.78; Tabla 12).

30

Tabla 12. Áreas de los elipses y polígonos por estado ontogénico en vértebra de

tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT.

área del elipse área corregida área total(polígono)

Adulto 4.78 4.91 20.21

Juvenil 4.77 4.78 33.62

Neonato 6.41 6.55 25.44

Embrion 4.92 5.04 21.94

Foco 6.49 6.65 25.91

Las categorías en general presentaron un traslapo de nicho alto de 3.42. La etapa

neonato y embrión son las que presentan un mayor traslapo trófico (4.63), seguida

de la juvenil y adulto (4.23), las etapas que presentan un menor traslapo son el foco y

embrión (3.42), finalmente foco y adulto (3.34; Fig. 12).

31

68

10

12

14

16

68

10

12

14

16

-17 -16 -15 -14 -13 -12 -11 -10

68

10

12

14

16

-17 -16 -15 -14 -13 -12 -11 -10

13C (‰)

15N

(‰

)

FocoEmbrión

Neonato

Juvenil

Adulto

Figura 12. Diagrama de amplitud y nicho trófico entre estados ontogénicos (foco, embrión, neonato,

juvenil y adulto) mediante los valores δ13

C y δ15

N de vértebra del tiburón piloto (C. falciformis)


32

Músculo

Para el área total del polígono, las hembras juveniles son las que presentan una

mayor amplitud de nicho trófico (7.53), seguido de las neonato (1.53) y adultos

(1.00). En cuanto al área total de la elipse corregida, las hembras juveniles presentan

una amplitud mayor (1.32) seguida de las neonato (0.75) y adultas (0.74) (Tabla 13).

Tabla 13. Áreas de los elipses y polígonos para hembras y sus estados ontogénicos

en músculo de tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona

del OPOT.

Las hembras en sus diferentes estados ontogénicos presentan un traslapo trofico

bajo, los grupos que presentan un menor traslapo entre sí son hembras adultas vs

las neonato (0.03), seguidos por adultas vs las juveniles (0.20) y finalmente las

juveniles vs las neonato (0.40; Fig. 13).

Figura 13. Diagrama de amplitud y nicho trofico de hembras de tiburón piloto (C. falciformis) por

estado ontogénico (negro= Hembra Adulta, rojo= Hembra Juvenil y verde= Hembra Neonato)

mediante los valores δ13

C y δ15

N de músculo

33

Músculo

Para el área total del polígono, los machos juveniles son los que presentan una

mayor amplitud de nicho trófico (10.26), seguido de los neonato (5.13) y adultos

(2.29). En cuanto al área total de la elipse corregida, los machos adultos presentan

una amplitud mayor (2.35) seguida de los neonatos (1.98) y los juveniles (0.74)

(Tabla 14).

Tabla 14. Áreas de los elipses y polígonos de machos y sus estados ontogénicos en

músculo de tiburón piloto (C. falciformis) capturados del 2003 al 2005 en la zona del

OPOT.

área del elipse área corregida área total (polígono)

MA 1.76 2.35 2.19

MJ 1.41 1.44 10.26

MN 1.84 1.98 5.13

En cuanto al traslapo trofico los machos adultos y neonatos tienen un traslapo alto

(1.42), los machos juveniles y neonatos muestran un traslapo menor pero

significativo (0.76) los machos adultos y juveniles no presentan traslapo en su nicho

trófico (0.38; Fig. 14)

Figura 14. Diagrama de amplitud y nicho trofico de machos y sus estados ontogénicos (negro = Macho

Adulto, rojo = Machos Juvenil y verde = Macho Neonato) mediante los valores δ13

C y δ15

N en músculo

del tiburón piloto (C. falciformis).

34

8.6 Posición Trófica

Músculo

La posición trófica de C. falciformis en la zona del Océano Pacifico Oriental Tropical

presenta un valor promedio de 3.7 con mínimos de 2.5 y máximos de 4.6. Los

valores entre machos y hembras, ambos sexos presentaron valores similares (4.5 y

4.6 respectivamente). En los estados ontogénicos los juveniles son los que

obtuvieron una posición trófica mayor (PT = 3.8), mientras que los neonatos y adultos

obtuvieron valores similares (PT = 3.5). En la categoría de sexos por estado

ontogénico las hembras adultas presentan una posición trófica mayor (PT = 3.9),

seguidas de hembras juveniles, machos adultos y machos juveniles con posiciones

tróficas similares (PT = 3.7), los neonatos y hembras fueron los que presentaron

valores bajos (PT = 3.5; Tabla 15).

Tabla 15. Valores de la posición trófica calculados para el tiburón piloto (C.

falciformis) a partir de δ15N capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT

.

Posición Trófica Máximos Mínimos Promedio DE

Machos 4.5 2.5 3.6 0.36

Hembras 4.6 2.9 3.8 0.36

Neonatos 4.1 2.9 3.5 0.28

Juveniles 4.6 2.5 3.8 0.33

Adultos 4.1 2.7 3.5 0.28

Machos neonatos 4 2.9 3.5 0.29

Machos juveniles 4.5 2.5 3.7 0.37

Machos Adultos 3.8 2.7 3.7 0.42

Hembras nonatos 4.1 3 3.5 0.29

Hembras juveniles 4.6 2.9 3.7 0.34

Hembras adultas 4.1 3.8 3.9 0.14

35

8.7 Composición de δ13C y δ15N durante el desarrollo ontogénico del

tiburón piloto.

Vértebra

En el caso de las hembras, los valores de δ13C mostraron que el valor 0 (foco de la

vértebra) tiene un valor menor, que la perforación 1, 2 y 3 (embrión, neonato,

comienzo de estado juvenil), a partir de la perforación 4 (estado juvenil) los valores

disminuyen y estos vuelven aumentar en la perforación 12 (periodo adulto), sin

embargo, los estadísticos no mostraron diferencias significativas (F= 3.21, p = 0.07).

Los valores de δ15N mostraron diferencias significativas (H=34.77, p= <0.05) en los

distintos estados ontogénicos, donde la perforación 0 y 1 (estado embrionario) los

valores son similares, sin embargo, a partir de la perforación 2 (neonato) los valores

isotópicos comienzan aumentar y posteriormente en la perforación 11 (estado

adulto) los valores disminuyen (Fig.15).

Hembras

36

Figura 15. Valores de δ13

C y δ15

N en vértebras de tiburón piloto (C. falciformis) hembra capturados del

2003 al 2005 en la zona del OPOT, que muestra los distintos estados ontogénicos dependiendo del

número de perforación, desde el foco de la vértebra hasta la parte más distal (0=foco, 1=embrión,

2=neonato, 3 en adelante=juvenil y últimas perforaciones=adulto)

En el caso de los machos, el δ13C de la perforación 0 (foco de la vértebra) fue menor

que la perforación 1 y 2 (embrión y neonato), en la perforación 3 los valores

isotópicos tienden a disminuir (estado juvenil), ya en las ultimas perforaciones se

observan variaciones isotópicas. Sin embargo, no mostraron diferencias significativas

(F = 2.23, p = 0.13). Los resultados de δ15N (F = 1.25, p = 0.25) tampoco mostraron

diferencias significativas; sin embargo, se observa que desde la perforación 0 (foco

de la vértebra) hasta la perforación 3 (comienzo de la etapa juvenil) los valores

isotópicos van en aumento, de la perforación 4 en delante se ve como estos valores

oscilan pero tienden a disminuir hasta llegar a la etapa adulta. (Fig. 16).

37

Figura 16. Valores de δ13

C y δ15

N en vértebras de tiburón piloto (C. falciformis) machos capturados del

2003 al 2005 en la zona del OPOT, que muestra los distintos estados ontogénicos dependiendo del

número de perforación, desde el foco de la vértebra hasta la parte más distal (0=foco,1=embrión,

2=neonato, 3 en adelante=juvenil y últimas perforaciones=adulto)

Machos

38

8.8 Perfiles ontogénicos individuales δ13C y δ15N del tiburón piloto.

Vértebra

A partir del análisis de perfiles individuales de hembras se observó para δ13C que el

foco presentan valores menos enriquecidos, mientras que en la segunda perforación

(etapa de embrión), se observó un aumento (casos evidentes: tiburón 2, 15, 20, 24 y

30). En la tercera perforación (etapa de neonato), no se observó una tendencia clara

ya que en algunos casos disminuyeron (tiburón 1, 2, 19, 26 y 30) y en otros casos

aumentaron (tiburón 4, 10, 14, 17, 18 y 31). En la etapa juvenil (a partir de la cuarta

perforación) se observó que los valores oscilaron, hasta llegar a la etapa de adulto

(últimas perforaciones), donde en algunos casos se pudo observar un cambio en los

valores isotópicos (tiburón 10, 15, 18, 20, 29 y 30 (Fig. 17 y Tabla 16).

Para los machos se observó una tendencia similar, que δ13C en el foco presentan

valores menos enriquecidos, mientras que en la segunda perforación (etapa de

embrión), se observó un aumento (tiburón 1, 2, 3, 4, 5, y 10). En la tercera

perforación (etapa de neonato), se observó que en algunos casos disminuyeron

(tiburón 1, 2, 4, 6, 7, y 11) y en otros casos aumentaron los valores isotópicos

(tiburón 9, 10, 12, y 13). En la etapa juvenil (a partir de la cuarta perforación) se

observo que los valores de algunos organismos oscilaron (tiburón 1, 3, 7, 9, y 12);

mientras algunos se mantenían con poco cambio isotópico (2, 4, y 5). En la etapa de

adulto (últimas perforaciones), en algunos casos se pudo observar un cambio en los

valores isotópicos (tiburón 3, 5, 6, 7, 8, y 12) (Fig.17 y Tabla 17).

39

Neonato

Hembras

Foco

Embrión Juvenil

Adulto

Foco

Neonato

Embrión Juvenil

Adulto

Estado ontogénico

40

Figura 17. Perfiles individuales por sexos de δ13

C en vértebras de tiburón piloto (C. falciformis)

capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT, que muestran las etapas ontogénicas.

Foco Neonato

Adulto

Embrión Juvenil

Machos

Neonato

Embrión

Juvenil

Foco Adulto

Estado ontogénico

41

A partir del análisis de perfiles individuales de hembras se observó para δ15N que el

foco presentan valores menos enriquecidos, mientras que en la segunda perforación

(etapa de embrión), se observó en su mayoría un aumento (casos evidentes: tiburón

1, 3, 4, 8, 10, 15, 16, 19, 20, 22, 23, 25, 26 y 29). En la tercera perforación (etapa de

neonato), no se observó una tendencia clara pero en la mayoría de los casos los

valores aumentaron (tiburón 1, 2 ,4, 5, 6, 7, 8, 9, 11, 15, 16, 20, 21, 29 y 30).

En la etapa juvenil (a partir de la cuarta perforación) se observó que los

valores oscilaron en algunos casos disminuyendo (tiburón 4, 6, 7, 8, 11, 12, 13, 21, y

22) y en otros casos los valores aumentan (tiburón 3, 5, 14, 15, 16, 20, 23, 24, 29, 30

y 31), hasta llegar a la etapa de adulto (últimas perforaciones), donde en algunos

casos se pudo observar un cambio en los valores isotópicos (tiburón 3, 4, 8, 14, 15,

16, 20, 21, 25, 29, y 31 Fig.18 y Tabla16).

Para los machos se observó que δ15N en algunos casos los valores de foco

son menores y estos van aumentando en la etapa embrionaria (tiburón 2, 3, 6, 5, 9,

11 y 13), mientras que en otros casos sucede lo contrario (tiburón 1, 4, 7, 10, y 12).

En la tercera perforación (etapa de neonato), se observó que en algunos casos los

valores isotópicos disminuyeron (tiburón 4, 7, 12, 11,12 y 13), pero en su mayoría

aumentaron (tiburón 1, 2, 3, 5, 6, 8, 9, y 10).

En la etapa juvenil (a partir de la cuarta perforación) se observo que los

valores oscilaron ya que es una etapa con varias perforaciones, estos cambios

isotópicos en algunos organismos tiende aumentar con respecto a sus etapas

ontogénicas anteriores (tiburón 7, 8, 11 y 10) mientras que los valores isotópicos en

otros tiburones oscila mucho en esta etapa (tiburón 1, 4, 9, y 13). En la etapa de

adulto (últimas perforaciones), en algunos casos se pudo observar un cambio en los

valores isotópicos (tiburón 1, 9, 11, y 10 Fig.18 y Tabla 17).

42

Foco

Juvenil

Hembras

Hembras

Neonato

Embrión

Foco

Adulto

Embrión

Neonato

Adulto

Juvenil

Estado ontogénico

43

Figura 18. Perfiles individuales por sexos de δ15

N en vértebras de tiburón piloto (C. falciformis)

capturados del 2003 al 2005 en la zona del OPOT, que muestran las etapas ontogénicas.

Machos

Juvenil

Adulto

Neonato

Embrión

Foco

Neonato

Juvenil

Adulto

Foco

Embrión

Estado ontogénico

44

Tabla 16. Número de tiburón (hembras) para identificar en los perfiles individuales,

con los datos de longitud, edad, fecha de captura y la zona en el OPOT

Número de Tiburón Longitud (cm) Edad Fecha Latitudes Longitudes

1 181 13 31/05/2004 04°19'N 131°03´W

2 185 13 07/01/2005 03°85'S 95°.42´W

3 186 9 26/05/2004 04°23'N 127°47´W

4 166 10 09/03/2004 02°20'S 113°36´W

5 155 9 14/08/2004 18°05´N 117°25´W

6 193 14 02/03/2005 07°47´S 103°98´W

7 185 13 01/03/2004 03°19´S 106°12´W

8 162 9 26/05/2004 04°23'N 127°47'W

9 193 14 07/01/2005 03°85´S 95°42´W

10 240 19 02/03/2005 07°47´S 103°98'W

11 175 13 24/07/2004 04°46'N 124°47´W

12 139 6 31/07/2004 03°31'N 128°27´W

13 176 11 14/08/2004 18°05N 117°25´W

14 190 12 31/07/2004 03°31'N 128°27'W

15 197 14 02/03/2005 07°47´S 103°98´W

16 174 13 18/03/2004 03°46'S 134°22´W

17 147 10 29/10/2003 05°.93´S 129°06´W

18 209 18 24/07/2004 04°46'N 124°47´W

19 201 13 10/06/2004 04°31'N 112°22´W

20 201 14 01/11/2003 07°18´S 132°52´W

21 169 10 21/03/2005 03°07´S 130°03´W

22 178 13 21/03/2005 01°78´S 110°93´W

23 162 10 19/03/2005 04°65´S 130°68´W

24 171 11 19/03/2005 04°65´S 130°68´W

25 153 9 09/11/2003 02°22´S 145°47´W

26 178 11 06/03/2005 06°07´S 107°27´W

27 190 13 31/05/2004 04°19'N 131°03´W

28 180 12 20/03/2005 03°07´S 130°.03´W

29 198 15 20/03/2005 03°07´S 130°.03´W

30 203 16 20/03/2005 03°07´S 130°.03´W

31 198 13 16/10/2003 06°55'S 130°.03´W

45

Tabla 17. Número de tiburón (machos) para identificar en los perfiles individuales,

con los datos de longitud, edad, fecha de captura y la zona en el OPOT.

Número de tiburón Longitud (cm) Edad Fecha Latitudes Longitudes

1 177 11 07/11/2003 24°06´S 139°09´W

2 174 13 30/06/2005 01°78´S 110°93´W

3 196 14 31/07/2004 03°31'N 128°27´W

4 180 14 19/03/2004 03°20'S 136°10´W

5 194 14 07/01/2005 03°85´S 95°42´W

6 173 10 29/07/2004 03°85´S 124°92´W

7 167 12 13/06/2004

8 177 12 07/01/2005 03°85´S 95°42´W

9 198 15 31/05/2004 04°19'N 131°03'W

10 164 11 28/05/2004 04°93´S 128°78´W

11 176 12 20/03/2005 03°07´S 130°03´W

12 164 10 01/03/2004 03°19,S 106°12´W

13 192 12 23/10/2003 06°55'S 130°.03´W

9. DISCUSIÓN

9.1 Relación C: N

Frecuentemente los ecólogos utilizan el análisis de isótopos estables para el estudio

de la dinámica trófica de diferentes especies en el medio marino. Es por ello que

cada vez se vuelve fundamental comprender las posibles fuentes de variación que

pueden ocasionar en los valores isotópicos el tipo de muestreo biológico, las técnicas

de procesamiento y conservación de muestras, así como el tipo de tejido analizado

(Sotiropoulos et al., 2004), todos considerados como factores que pueden alterar la

interpretación de los valores isotópicos. La relación C: N se refiere a la cantidad de

carbono dividido por la cantidad de nitrógeno presente en una muestra y es utilizada

como prueba de homogeneidad bioquímica, por lo que es utilizada para detectar

posibles alteraciones en los valores isotópicos.

En el caso de los tiburones, la relación C: N sirve para evaluar si el tejido

analizado presenta altas concentraciones de urea (Sweeting et al., 2006; Kim y Koch,

46

2011) o lípidos (Post et al., 2007). La presencia de urea y lípidos en los tejidos

alteran los valores de δ15N y δ13C respectivamente, ya que la urea y el ácido úrico

tienen altas concentraciones de 14N (isótopo ligero); mientras que los lípidos están

disminuidos en 13C con relación a proteínas y carbohidratos, debido al proceso de

fraccionación isotópica que sucede durante la oxidación del piruvato a acetil

coenzima A (DeNiro y Epstein, 1977; Focken y Becker, 1998).

De manera teórica, los valores de C: N por debajo de 2.5 indicarían presencia

de urea (Sweeting et al., 2006; Kim y Koch, 2011) mientras que valores por arriba de

3.5 presencia de lípidos (Post et al., 2007). Una manera de evitar posibles efectos

negativos en los valores isotópicos por la presencia de urea o lípidos es a partir de

correcciones químicas. Sin embargo, se ha observado que dichas correcciones han

ocasionado alteraciones isotópicas en diferentes especies de peces (Gannes, 1997;

Kaehler y Pakhomov, 2001; Arrington y Winemiller, 2002). Pinnegar y Polunin (1999)

detectaron un aumento promedio de 0.78‰ en δ15N en el músculo de la trucha arco

iris juvenil una vez que le extrajeron lípidos; mientras que Sweeting et al. (2006)

recomiendan que antes de realizar alguna corrección se haga una medición de la

relación C: N.

En el presente estudio, la relación C: N de músculo (2.8) y vértebra (3.5)

estuvieron dentro del intervalo de muestras con bajas concentraciones lípidos y urea

(Post et al., 2007; Kim y Koch, 2011). Esto ha sido previamente observado en otras

especies de tiburones como Isurus oxyrinchus y Prionace glauca (Maya, 2012), por lo

que los tejidos analizados en el presente estudio de C. falciformis no presentan altas

concentraciones de lípidos y urea, siendo innecesaria hacer una corrección química y

por ende la variación de los valores obtenidos serán reflejo del comportamiento del

tiburón y no por la presencia de otros factores.

47

9.2 Composición de δ13C y δ15N

Se conoce que los tiburones presentan una amplia distribución, realizando

migraciones periódicas tanto horizontales como verticales determinadas por factores

ambientales, cambios ontogénicos, disponibilidad de alimento y por sus ciclos

reproductivos (Castro 1996), lo que en ocasiones dificulta el conocimiento del

comportamiento trófico de diferentes especies a partir de técnicas convencionales

(e.g. análisis de contenido estomacal). La composición isotópica en los tejidos de los

peces indican los efectos combinados del metabolismo, el crecimiento, ruta isotópica,

composición de proteína de tejido y la dieta (MacNeil et al., 2005).

Entre los tejidos más utilizados para la reconstrucción de dietas esta el

músculo; no obstante éste tejido no es capaz de retener la señal isotópica por un

tiempo mayor a 90 días ya que es vulnerable a cambios externos y tasas de

recambio metabólicas (MacNeil et al. 2005). Una estructura que puede ayudar a

disminuir los sesgos antes mencionados son las vértebras en específico las bandas

de crecimiento, las cuales se basan en la formación de zonas con cantidades

diferentes de calcio, cuya formación está relacionada con cambios estacionales a los

que estuvo sujeto el organismo a lo largo de su vida (Casselman, 1974; Branstetter

et al., 1987). Las diferencias en la composición química de las estructuras

calcificadas como vertebras se pueden utilizar para indicar orígenes natales,

conectividad, estructura de la población y reconstruir el historial o el movimiento

ambiental de patrones de muchos organismos marinos (Campana et al.2002).

Cabe resaltar que debido a que las bandas de crecimiento no son fácilmente

discernibles en todas las especie de tiburones en ocasiones se dificulta darle una

correspondencia a un ciclo anual (Cailliet y Goldman, 2004). Sánchez de Ita (2011) y

Cervantes (2013) mencionan que la periodicidad de formación de las marcas de

crecimiento para C. falciformis es anual, iniciando en verano-otoño y completando la

marca, en invierno primavera. En el presente trabajo el muestreo fue sistemático

48

partiendo del foco de la vértebra que es la parte central de la estructura hasta la

parte más distal, procurando tener el mayor número de muestras posible. Sin

embargo, es necesario resaltar que a diferencia de otras especies de tiburones, en

las vértebras de C falciformis fue posible detectar las diferentes bandas de

crecimiento sin la necesidad de dar tratamientos especiales (e.g. tinción de

vertebras), lo cual a su vez podría afectar los valores isotópicos.

En el presente estudio se utilizaron dos estructuras (músculo y vértebra) para

conocer los posibles patrones tróficos del tiburón piloto a lo largo de su ciclo de vida.

En el caso de δ13C, tanto la vértebra como el músculo mostraron una alta variabilidad

(Tabla 4 isotópica, lo que indica que este depredador presenta movimientos costeros

y oceánicos en las diferentes etapas de su vida. La composición isotópica en los

años de captura confirmó los posibles movimientos del tiburón piloto en distintas

escalas de tiempo, lo cual demuestra que este depredador tiene un amplio rango de

movilidad en el OPOT. Al respecto, Cabrera (2003) y Barranco (2008) a partir de

δ13C mencionan que en mares mexicanos C. falciformis presenta hábitos costeros y

oceánicos variando sus zonas de alimentación (Compagno, 1984), lo cual coincide

con lo observado en el presente estudio.

En el caso de δ15N, el valor promedio (14.40‰) fue menor a los reportados en el

Golfo de Tehuantepec (15.53‰; Barranco, 2008) y Golfo de California (alrededor de

16.00‰; Cabrera, 2003). Bonfil et al. (2005), mencionan que los tiburones son

organismos con una alta movilidad en el plano espacial y pueden realizar buceos

profundos, lo que los hace aptos para tener una fácil accesibilidad a distintos tipos de

presas, tanto oceánicos como costeros o pelágicos como bentónicos. En el caso del

tiburón piloto, esto ha sido observado a partir de análisis de contenido estomacal

(Cabrera 2000), lo que demuestra la alta movilidad al momento de alimentarse. Por

lo tanto, los valores diferenciales entre áreas demuestra que el nivel trófico de las

presas consumidas por C. falciformis varia, lo que demuestra que se está

alimentando de distintas presas dependiendo en la zona en la que este se encuentre.

49

Con el complemento de ambos tejidos, se pueden identificar individuos cuyas dietas

varían con el tiempo e individuos con dietas relativamente constantes (Bearhop et al.

2004). El cambio observado en los valores isotópicos de cada tejido demuestra la

utilidad de la técnica para detectar cambios en la dinámica trófica. Post (2002)

menciona que la comparación de los valores isotópicos entre diferentes sistemas

provee información acerca de la última fuente de carbono de cada consumidor, ya

que existe una considerable variación en las concentraciones de δ13C de la base de

la red alimenticia de la cual los organismos adquieren su carbono entre cada

ecosistema.

La composición isotópica entre sexos en ambos tejidos fue similar, lo que indica que

tanto hembras como machos se están alimentando en la misma zona de especies

presa similares. Sin embargo, Andrade (2005) reporta un bajo traslapo entre sexos.

Las diferencias podrían estar relacionadas con la técnica de análisis utilizada

(contenido estomacal vs. isotopos estables) y el periodo de tiempo que representan.

Mientras que el contenido estomacal es considerado como la última ingesta del

organismo (horas o días), los isótopos estables representan el alimento asimilado en

largos periodos de tiempo (meses). Además, unas de las limitantes más

considerables del contenido estomacal es el grado de digestión de la presas, lo cual

dificulta la identificación y tiende a subestimar o sobreestimar la importancia de

algunas especies presas.

En el caso de los isotopos estables, si bien se desconoce la resolución taxonómica

de las presas, se tiene la certeza del área y el nivel trófico de las presas, lo que

ayuda entender la dinámica trófica de la especie, por lo que la representación

isotópica sería un reflejo de un comportamiento alimenticio más constante que lo

reflejado por el contenido estomacal. Si bien Andrade (2005) reporta un bajo traslapo

entre sexos, en ambos casos la presa principal fue el atún aleta amarilla Thunnus

albacares (66.7%), mientras que las diferencias radicaron en las presas secundarias.

50

La diferencia en los resultados entre ambos estudios seria el resultado de la

asimilación de presas. Al ser T. albacares la especie principal en ambos sexos, esta

sería la que contribuye mayormente a la composición isotópica del depredador y por

lo tanto señales similares. Al respecto, diferentes autores han señalado un traslapo

alto entre sexos para C. falciformis en otras áreas, lo que demuestra que la presa

principal siempre es compartida mientras que las presas secundarias son las que

cambian (Cabrera 2000).

La composición isotópica de ambos tejidos por estado ontogénico mostro ser

diferente en δ13C, lo que indica una posible segregación trófica. En el caso del

músculo, los adultos presentaron valores de -16.65‰, lo que indica que se

encuentran en zonas oceánicas; mientras que los juveniles (-16.24‰) se mantienen

también en zonas oceánicas, pero más cercanas a la costa. Niño-Torres et al. (2006)

mencionan que valores entre los -10 a -15‰ son característicos de zonas costeras,

por lo que los valores observados en C. falciformis son característicos de zonas

oceánicas.

En el caso de las vértebras, se contó con dos perforaciones que incluyen el estado

embrionario con valores de δ13C (-16.22‰ y -15.07‰), los cuales son similares a la

de la madre o en este caso los adultos (-15.75‰). Gilbert y Schlernitzauer (1966),

mencionan que las hembras de C. falciformis proporcionan una nutrición continua

para sus crías en desarrollo a través de la placenta, donde los embriones están

protegidos dentro del cuerpo de su madre, y están adquiriendo los nutrientes de las

presas que la madre está consumiendo, obteniendo alrededor del 99% de los

nutrientes durante la gestación (Wourms, 1993). Por lo tanto, la ausencia de

diferencias entre neonatos y adultos podría estar relacionado con una distribución

espacial similar, ya que los embriones de C. falciformis están adquiriendo señales

isotópicas similares de la zona donde se alimentan las madres, sin embargo, se

presentaron diferencias entre neonatos y juveniles.

51

Diferentes autores reportan una segregación espacial en C. falciformis dependiendo

del estado ontogénico, tiburones adultos tienden a migrar hacia zonas oceánicas, ya

que ahí se alimentan de presas más grandes como los atunes; mientras que los

neonatos y juveniles se distribuyen en regiones costeras ya que funciona como una

zona de crecimiento y alimentación (Castillo-Géniz et al., 2002; Andrade, 2005). En el

presente estudio se detecto diferencias solo entre neonatos y juveniles, lo que podría

estar asociada con la etapa de transición, donde la etapa crítica es de neonato a

juvenil. Durante esta transición se ha reportado que el organismo presenta niveles de

stress alimenticio como resultado de su poca experiencia al momento de capturar

sus presas y por ende el uso de sus reservas lipídicas, esto tiene como

consecuencia cambios en las señales isotópicas del carbono fijadas en diferentes

tejidos. La falta de diferencia entre juveniles y adultos indicaría una disminución en el

stress alimenticio como consecuencia de una mayor experiencia en la captura de

presas

Un ejemplo de lo anterior son los valores de δ15N mostraron diferencias entre

juveniles y neonatos para ambos tejidos. Los embriones presentaron valores de δ15N

bajos y conforme fue aumentando tamaño los valores se incrementaron. Post (2002),

menciona que a medida que un organismo aumenta su tamaño, la señal isotópica se

incrementa como resultado del aumento en la diversidad (y posición trófica) de

especies presas en la dieta. Cabrera (2003), reporto una segregación por estado de

madurez y sexo en la población de C. falciformis de la costa occidental de Baja

California Sur, donde sugiere que las hembras adultas están separadas de los

machos, tanto juveniles como adultos, así como de las hembras juveniles. Lo anterior

demuestra que la “experiencia” adquirida conforme crecer el depredador en la

captura de especies presas podría ser considerado como factor importante para la

representación de la composición isotópica de la especie estudiada. Por lo tanto, la

diferencia isotópica observada en el presente estudio permitió detectar y corroborar

las segregaciones reportadas en estudios previos.

52

Si bien, el análisis por estado ontogénico nos permitió detectar diferencias

relevantes, el generalizar el comportamiento de la especie ocasionaría faltas graves

en el conocimiento de la dinámica poblacional. Por ejemplo, los resultados indican

que las hembras no presentan diferencias en δ13C, lo que podría indicar que a lo

largo de su ciclo de vida se están alimentando en las mismas zonas. La ausencia de

diferencias a nivel sexo/estado ontogénico en particular para hembras resalta la

necesidad de analizar detalladamente las posibles variaciones de manera

meticulosa.

La ausencia de diferencias y amplia variabilidad isotópica entre hembras en

diferentes estados ontogénicos puede estar relacionada con afinidad a zonas de

reproducción. Se ha documentado que las hembras pueden tener un alto nivel de

fidelidad a los sitios natales, regresando cada año a las mismas áreas para expulsar

a sus crías (Springer 1967; Keeney et al. 2003; Hueter et al. 2005; DiBattista et al.

2008). Estas áreas pueden ser abiertas o cerradas y son generalmente en las zonas

costeras poco profundas y de alta productividad, en donde los recién nacidos

encuentran alimento y protección de sus depredadores, incluyendo a los tiburones

adultos. Este patrón de comportamiento se observa en los resultados de las últimas

perforaciones de la vértebra, donde las hembras adultas se encuentran más

cercanas a la costa (Castro, 1993; Bonfil, 1997).

Algunos autores mencionan que se han identificado tres tipos de áreas, de acuerdo

al uso de cada una de ellas: 1) áreas de alimentación de adultos, 2) áreas de

reproducción y 3) áreas de crianza (Castro, 1993). En el litoral oaxaqueño hay

nacimientos de C. falciformis durante la temporada de lluvias, cuando se presentan

las temperaturas más elevadas del año y se encuentra una alta disponibilidad de

alimento (Pennington et al. 2006). Al respecto Branstetter (1990), Castro (1993) y

Simpfendorfer y Milward (1993), mencionan que los neonatos tienen altas tasas de

crecimiento, lo que indica un consumo elevado de alimento, por lo que tienden a

permanecer en áreas donde el alimento es abundante. Lo anterior demuestra que C.

53

falciformis presenta una alta movilidad y que su distribución estará en función de su

estado ontogénico y sexo.

Los valores de δ15N indicaron que las hembras presentaron un incremento

desde la etapa de neonato hasta la etapa juvenil para posteriormente disminuir en la

fase adulta. La similitud en los valores iniciales y finales de δ15N podría deberse: 1) al

paso de las sustancias alimenticias de la madre a embrión, y 2) la posible

especialización en un recurso alimenticio. En el primer caso, McMeans et al. (2009ª)

y Vaudo et al. (2010) reporta en el tiburón martillo (Sphyrna lewini) y el tiburón puntas

negras (Carcharhinus limbatus), los neonatos presentan valores de δ15N similares o

más enriquecidos a los de las madres. Mientras que en el segundo caso, los

requerimientos energéticos de las hembras a lo largo de su ciclo de vida son

diferentes (e.g. etapas reproductivas), por lo que se ven en la necesidad de consumir

presas diferentes. Caso contrario el de los machos, los cuales al no presentar un

gasto energético como consecuencia de la reproducción, se alimentan de especies

presa similares (valores de δ15N similares) a lo largo de su vida.

9.3 Amplitud y traslapo de nicho

El concepto de nicho ha sido definido como el lugar que ocupa un animal en

su comunidad y sus relaciones con el alimento (Elton, 1927). Pianka (1973)

menciona que los animales reparten los recursos en el ambiente en tres formas

básicas: trófica, espacial y temporalmente, por lo tanto el reparto de los recursos

disponibles en un ecosistema puede ayudar a comprender la manera en la que las

especies coexisten (Pianka, 1974).A partir de la composición isotópica, se observó

que C. falciformis presentó una amplitud de nicho similar a la de un depredador

generalista tanto entre sexos como por estado ontogénico, ya que los valores

estuvieron por arriba de 1, lo que demuestra que esta especie se alimenta de

distintas presas (Fry y Sherr, 1984; Peterson y Fry, 1987). Al respecto, Wheterbee et

al. (1990), sugieren que la disponibilidad del alimento es uno de los factores más

importantes que afectan las preferencias alimenticias de los tiburones ya que

54

observaron que cuando el alimento es abundante, los depredadores seleccionan ese

alimento en particular para maximizar su consumo y aprovechamiento de energía.

A partir del análisis de contenido estomacal se ha documentado que C.

falciformis presenta una alta diversidad de especies presas en todos los estados

ontogénicos (Castro, 1996; Cabrera, 2003), lo que podría ser interpretado como una

gran amplitud de nicho trófico. Sin embargo, se observó diferencias en los valores de

amplitud trófica entre juveniles y adultos, lo que podría estar asociado a: 1) posible

especialización conforme crece el organismo y 2) cambios en la longitud de la

cadena trófica dependiendo el área (oceánica vs costera). Cabrera (2003) menciona

que la dieta de C. falciformis puede variar dependiendo de la zona de captura y

disponibilidad de alimento, lo cuales son considerados como factores importante que

afecta las preferencias alimenticias de estos organismos, ya que se ha observado

que cuando la comida es abundante, los tiburones tienden a seleccionar un alimento

en particular, el cual maximiza su consumo y el aprovechamiento de energía

(Wetherbee et al., 1990)

Lo anterior podría ser reflejo de una posible especialización, sin embargo,

algunos autores mencionan que la especialización en un tipo de recurso tendría

como resultado una baja variabilidad isotópica (Bearhop, 2000; Newsome, 2004) lo

cual no es el caso del presente estudio, donde ambos estados (juveniles y adultos)

presentaron una amplia variabilidad. Por otra parte, la longitud de una cadena trófica

tiene una gran influencia en los valores isotópicos, ya que se ha observado que

áreas que presentan una mayor diversidad tienen como resultado una alta

variabilidad (Post 2002). Estudios previos han señalado que las zonas costeras

presentan una mayor diversidad que las zonas oceánicas y por lo tanto una mayor

amplitud y traslapo trófico (Torres-Rojas et al., 2013), lo que explicaría las diferencias

encontradas en este estudio, ya que al estar en una zona costera, los juveniles

presentarían una mayor amplitud trófica que los adultos y por lo tanto un bajo

traslapo.

55

En relación al traslapo trófico, es importante conocer el nivel de competencia

que exista entre especies o dentro de una especie (MacNaughton y Wolf 1973). Si

bien Lawlor (1980) explica que las mediciones de traslapo de nicho son reconocidas

por no ser verdaderas mediciones de competencia, estas son regularmente utilizadas

como una primera aproximación para su estudio, ya que medidas directas de

competencia son raramente disponibles para la mayoría de estudios. En el presente

estudio, los resultados mostraron que existe un traslapo alto en machos y hembras,

ya que los valores estuvieron por encima de 1. Barraco (2008) reporta un alto

traslapo entre sexos en el Golfo de Tehuantepec debido a la alta similitud en la dieta,

donde Thunnus albacares fue la especie que consumieron ambos sexos, lo que

indica nula competencia.

La competencia influye en la habilidad de un individuo para sobrevivir y

reproducirse, y puede ser modelada como cambios en el tamaño de la población con

el tiempo (MacNaughton y Wolf 1973). Darwin (1859) menciona que la competencia

será más severa entre organismos pertenecientes a un mismo género que entre

géneros, lo cual explicaría el porqué de la falta de competencia entre sexos. En

relación a los estados ontogénicos, se observó un bajo traslapo, lo que indica una

segregación trófica. Tal es el caso de las hembras, quienes mostraron bajo traslapo

en todas sus categorías, lo cual pudiera estar relacionado a que las hembras tienen

diferentes requerimientos energéticos a lo largo de su vida.

En el periodo de reproducción, las hembras buscan presas con mayor

contenido energético. Se ha reportado que las hembras grandes de Squalus

megalops tuvieron una dieta diferente y consumieron mayor cantidad de presas ricas

en calorías con respecto a las presas de los machos y las hembras pequeñas

(Braccini 2005). Mientras que en el caso de los machos, se observó un traslapo alto

entre adultos y neonatos (1.42), y más bajo entre juveniles y adultos (0.76). Andrade

(2005), reporta que el traslapo entre hembras adultas y juveniles, machos adultos y

juveniles el traslapo fue bajo (0.29) indicando que hay segregación por talla y sexo

en el alimento de C. falciformis lo cual está asociado con el área de captura.

56

El estudio de la segregación trófica en relación al estado ontogénico ha sido

observado en otras especies de tiburones. Klimley (1983) menciona que en el Golfo

de California, el tiburón martillo Sphyrna lewini en su etapa adulta es un depredador

oceánico; mientras que los juveniles prefieren zonas costeras Cortés y Gruber (1990)

observaron en la dieta del tiburón limón Negaprion brevirostris que las variaciones en

la dieta en cada intervalo de talla son debido al cambio ontogénico, lo cual permite

observar que al ir alcanzando tallas más grandes, la variedad de hábitats que ocupa

se incrementa. Así mismo, reportan que las presas más grandes fueron encontradas

en tiburones grandes y viceversa.

La segregación trófica favorece la coexistencia de depredadores al evitar una

confrontación directa de los individuos, o bien a reducir el traslapo en el uso de los

recursos (Kronfeld–Schor y Dayan, 2003). Por ejemplo, se ha observado que cuando

las especies simpátricas presentan poco traslapo en sus patrones de actividad diaria,

la competencia por otro tipo de recursos como el alimento o el espacio es menor

(Johnston y Zucker, 1983). Darwin (1859) menciona que la lucha será generalmente

más severa entre ellas si llegan a estar en competencia con el mismo género, lo cual

explica el porqué de la segregación entre hembras de diferentes estados

ontogénicos, al igual que entre machos.

Entre las causas principales de la segregación trófica destaca en general que

los tiburones cambian su dieta conforme van creciendo, ya que conforme un tiburón

aumenta de tamaño, también aumenta la eficiencia para capturar a su presa, debido

a que poseen sus sentidos totalmente desarrollados y son capaces de capturar

presas grandes y rápidas; en cambio, los tiburones pequeños no pueden presentar

este tipo de comportamiento y tienen que alimentarse de presas que no son tan

rápidas o que no presenten un alto contenido de energía, lo cual suplen comiendo las

presas a las que tengan acceso y que a su vez sean de captura fácil (Lowe et al.,

1996). Por lo tanto, la segregación trófica observada entre estados ontogénicos está

relacionada con las capacidades fisiológicas del organismo, lo que lo limita a ocupar

determinados hábitats dependiendo de su estado de madurez.

57

9.3 Posición Trófica

Las redes alimenticias o tróficas, son las relaciones alimenticias que se

establecen de forma lineal entre organismos que pertenecen a distintos niveles

tróficos (Díaz, 2006). La teoría de tramas tróficas busca comprender los patrones de

interacciones alimenticias que exhiben las comunidades en la naturaleza (Pimm et

al., 1991). A través de la alimentación los organismos acuáticos son capaces de

provocar efectos en cascada sobre niveles tróficos inferiores (Carpenter y Kitchel,

1993), que pueden afectar directa o indirectamente la mayoría de los componentes

del ecosistema, acoplarlos y promover cambios en los ciclos de nutrientes y la

dinámica energética (Motta y Uieda, 2005).

Considerando que los tiburones son organismos móviles con tiempos generacionales

y tamaños corporales relativamente grandes, suelen conectarse a través de su

alimentación en zonas litorales, bentónicas y pelágicas (Jeppesen et al., 1997;

Schindler y Scheurell, 2002; Pace et al., 2004). En el presente estudio, la posición

trófica de C. falciformis fue de 3.6 a 3.8. Sin embargo, otros estudios reportan valores

de 4.0 (Cortés 1999), 4.2 (Froese y Pauly 2007) y 4.5 (Barraco, 2008), colocando a

este tiburón como consumidor terciario.

Las diferencias entre los valores de los diferentes estudios puede depender

de: 1) la metodología usada para el cálculo de la posición trófica, o 2) cambios en la

estructura trófica del OPOT. En el primer caso, el contenido estomacal solo registra

las especies presas de mayor tamaño, lo que deriva en una posiciones tróficas altas

(estudios previos), subestimando el papel que desempeñan niveles tróficos menores;

mientras que los isótopos estables, al ser una técnica que integra tanto presas

grandes como pequeñas, la posición trófica sería un reflejo más cercano del papel

funcional que desempeña la especie (presente estudio).

Si bien lo anterior podría ser la explicación más factible, no podemos descartar

posibles cambios en el ecosistema derivado de impactos naturales (e.g. el niño) o

antropogénicos (e.g. sobrepesca) Vögler et al. (2008) mencionan que el nivel trófico

58

poblacional podría ser considerado como un indicador de la salud de las poblaciones,

debido a que resume los cambios en la dinámica poblacional. Si consideramos que

los tiburones son depredadores tope de la cadena alimenticia que juegan un papel

importante en los ecosistemas marinos al regular poblaciones de niveles tróficos

menores (Ellis et al., 1996), un aumento o disminución del nivel trófico, podría ser un

indicativo de cambios en la disponibilidad de especies presas principales en la dieta

con alto nivel trófico (e.g. atunes) y el incremento en el consumo de presas de

niveles tróficos bajos (e.g. langostilla).

En los últimos 5 años se ha registrado un descenso en las capturas de atún

(CIAT, 2012) y un aumento en la presencia de langostilla en la dieta de otros

depredadores (Torres-Rojas et al. 2014). En ambos casos se desconoce a detalle el

motivo de los cambios en las abundancias de estas especies en el OPOT, pero sirve

como indicativo de los cambios observados en el nivel trófico de C. falciformis. Lo

anterior resalta la importancia de mantener un constante monitoreo del nivel trófico

de diferentes especies como tiburones a partir de este tipo de estudios para detectar

alteraciones en el ecosistema. Sin embargo, la siguiente etapa a investigar es el

motivo por el cual de los cambios, ya sean naturales o antropogénicos.

En relación a los niveles tróficos por estado ontogénico, se conoce que la

demanda energética aumenta con el tamaño corporal (McNab, 2002) y asociado a

las características ecológicas de las especies (abundancia, tasas de crecimiento,

relaciones tróficas) que influyen en la estructura y dinámica de las tramas tróficas

(Brown et al. 2004). Por lo tanto, el tamaño corporal y por ende el estado ontogénico

tiene un importante papel en la estructura de las comunidades (Woodward et al.

2005).

En el presente estudio los machos en sus distintas etapas ontogénicas

obtuvieron valores similares de la posición trófica: neonatos (3.5), juveniles (3.7) y

adultos (3.7); por otro lado, las hembras mostraron valores más altos conforme van

aumentando de tamaño: neonatas (3.5), juveniles (3.7) y adultas (3.9). Ferry (1998)

59

menciona que los tiburones recién nacidos se alimentan por medio de la succión de

su presa o por alimentación de tipo ram, en donde la presa es tragada, debido a que

el tiburón nada con el hocico abierto. Este tipo de alimentación desaparece conforme

el organismo crece, ya que va adquiriendo experiencia depredatoria. Estos cambios

ontogénicos a partir del estudio de isótopos estables han sido previamente

reportados en otros depredadores. Abrantes y Barnett (2011) observaron en el

tiburón Notorynchus cepedianus los valores del δ15N parecen incrementarse con la

talla hasta los 250 cm de longitud total, pero los individuos mayores a esta talla

tienen valores menores que los individuos pequeños (151−250 cm LT), lo que

indicaría que los animales más grandes se alimentan en otra área caracterizada por

una línea base con valores bajos del δ15N, por lo tanto, se puede mencionar que si

bien el tiburón piloto puede ser considerado como depredador secundario-terciario, la

alta plasticidad trófica le permite cumplir diferentes roles en el ecosistema, lo cual es

considerado como esencial en el mantenimiento de un equilibrio trófico.

El potencial de un depredador de alcanzar posiciones tróficas altas depende

de sus limitaciones morfológicas para consumir las presas (Pimm, 1982). Los

depredadores generalmente son más grandes que sus presas (Cohen et al., 1993),

generando una relación positiva entre el tamaño corporal y la posición trófica

(Layman et al., 2005). Por lo tanto, el presente estudio mostro que C. falciformis

presento valores de posición trófica característicos de un consumidor terciario pero

que puede presentar cierto grado de plasticidad y que estos dependerán del estado

ontogénico en que se encuentre, por lo que el papel funcional de este depredador

puede ser considerado como clave dado que regula diferentes poblaciones de

especies presas en diferentes zonas conforme crece en el OPOT.

60

10. CONCLUSIONES

- El tejido muscular del tiburón piloto presento valores isotópicos más elevados,

que en el tejido vertebral.

- Machos y hembras no presentaron diferencias en los valores de δ13C y δ15N

en músculo y en vértebra, por lo tanto no hay una segregación por sexos.

- Los valores en músculo y vértebra de δ13C y δ15N indican que existe una

segregación por estado ontogénico del tiburón piloto a lo largo de su vida, el

cual hace uso de hábitats diferentes para alimentarse y conforme va

aumentando de tamaño sus requerimientos energéticos cambian.

- Las hembras se alimentan de distintas especies presa a lo largo de su vida, lo

cual se debe probablemente a sus requerimientos energéticos; mientras que

los machos se alimentan de presas similares en todas sus etapas

ontogénicas.

- Los valores de músculo y vértebra indican que hay un traslapo trofico entre

sexos, pero no en estados ontogénicos.

- El tiburón piloto presento valores de un consumidor terciario, debido a que no

se alimenta de presas de gran tamaño en la zona costera y las cadenas

troficas en la zona oceánica son más cortas, por lo tanto los valores de δ15N

no son muy elevados.

- En los valores de las vértebras se observo un patrón, donde las primeras

perforaciones (embrión a neonato) tienen valores menores de δ13C y δ15N, los

cuales van aumentando en la etapa juvenil y adulta.

61

11. BIBLIOGRAFÍA

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Citas en línea

1- http://es.wikipedia.org/wiki/Espectr%C3%B3metro_de_masas

2- http://es.wikipedia.org/wiki/Ontogenia

3- http://www.biodiversityexplorer.org/chondrichthyes/elasmobranchii/galeomorphii/carcharh

inus_falciformis.htm

http://es.wikipedia.org/wiki/Espectr%C3%B3metro_de_masas

http://es.wikipedia.org/wiki/Ontogenia

72

Anexos

Hembras

Se formaron 11 grupos de edades para las hembras y de acuerdo a los

análisis estadísticos se encontraron diferencias significativas en δ15N (ANOVA. F

=3.458; p = 0.003) y en δ13C (ANOVA. F= 4.747; p= <0.05).

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

σ13C

σ15N

Hembra de 6 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8

σ13C

σ15N

Hembra de 9 años

δ15N

δ13C

Estado Ontogénico

73

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Hembra de 10 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9

σ13C

σ15N

Hembra de 10 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Hembra de 10 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9

σ13C

σ15N

Hembra de 10 años

δ15N

δ13C

Estado Ontogénico

74

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Hembra de 11 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9

σ13C

σ15N

Hembra de 11 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Hembra de 11 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Hembra de 12 años

δ15N

δ13C

Estado Ontogénico

75

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

σ13C

σ15N

Hembra de 12 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9

σ13C

σ15N

Hembra de 13 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

σ13C

σ15N

Hembra de 13 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Hembra de 13 años

δ15N

δ13C

Estado Ontogénico

76

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Hembra de 13 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Hembra de 13 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

σ13C

σ15N

Hembra de 13 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Hembra de 13 años

δ15N

δ13C

Estados ontogénicos

77

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

σ13C

σ15N

Hembra de 13 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13

σ13C

σ15N

Hembra de 13 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Hembra de 14 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Hembra de 14 años

δ15N

δ13C

Estado ontogénico

78

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

σ13C

σ15N

Hembra de 14 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15

σ13C

σ15N

Hembra de 14 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

σ13C

σ15N

Hembra de 15 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15

σ13C

σ15N

Hembra de 16 años

δ15N

δ13C

Estado ontogénico

79

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13

σ13C

σ15N

Hembra de 18 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13

σ13C

σ15N

Hembra de 19 años

δ15N

δ13C

Anexo 1. Relación de los valores isotópicos de δ15N y δ13C contra el número de

perforaciones (estado ontogénico) en la vértebra de hembras de tiburón piloto de 6 a

19 años de edad.

Machos

Se formaron 6 grupos de edades y de acuerdo a los análisis estadísticos se

encontraron diferencias significativas en δ15N (ANOVA. F =3.923; p = 0.002) y en

δ13C (ANOVA. F = 2.5773; p = 0.029 Figura 29).

Estado ontogénico

80

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13

σ13C

σ15N

Macho de 10 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Macho de 11 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Macho de 11 años

δ15N

δ13C

Estado ontogénico

81

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Macho de 12 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

σ13C

σ15N

Macho de 12 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13

σ13C

σ15N

Macho de 12 años

δ15N

δ13C

Estado ontogénico

Perforaciones

82

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9

σ13C

σ15N

Macho de 13 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

σ13C

σ15N

Macho de 14 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

σ13C

σ15N

Macho de 14 años

δ15N

δ13C

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

σ13C

σ15N

Macho de 14 años

δ15N

δ13C

Perforaciones

Estado ontogénico

83

-17.00

-16.00

-15.00

-14.00

-13.00

-12.00

-11.00

-10.00

-9.00

5.00

6.00

7.00

8.00

9.00

10.00

11.00

12.00

13.00

14.00

15.00

16.00

17.00

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

σ13C

σ15N

Macho de 15 años

δ15N

δ13C

Anexo 2. Relación de los valores isotópicos de δ15N y δ13C contra el número de

perforaciones (estado ontogénico) en vértebra de machos de tiburón piloto de 10 a

15 años de edad.

Estado ontogénico

COMPOSICIÓN ISOTÓPICA ( 15N y δ13C) · 2014-09-11 · composición de diferentes elementos...

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